麒麟丸との戦いで、せつなが命を落とした。深く悔いるとわの前に現れた殺生丸は「せつなを生かすも殺すも、お前次第だ」と折れた天生牙を手渡す。とわは菊十文字のように妖気の刀身を作り出そうとするが、天生牙の刃は伸びない。逆に妖気を失っていくとわの髪が朔の夜のように黒く変わっていく。せつなを生き返らせる事は無理なのか？　刀々斎は、せつなの腕の血刀に相応しい薙刀の拵えを冥土の土産にと瑠璃玻璃と灰土で作り出す。

刀々斎からの伝言にあった、麒麟丸に立ち向かうための武器・吸妖魂の根を探しに海岸の村を訪れたとわは、長く美しい髪の女の人を襲う『海蛇女』の噂を聞く。元々はあたりの海を守る『わたつみのたまひ』という妖霊だったらしい。一方、もろはとせつなが助けた海辺の尼寺の尼こそ、その海蛇女だった。その目を見ると石に変わってしまう海蛇女相手に、有効な攻撃ができず窮地に陥る二人だが、そこへとわと退治屋達が駆けつける。

十四年前に是露がりんにかけた銀鱗の呪い。呪詛がかかった銀の鱗に全身を覆われると、りんは死んでしまう。その進行を遅らせる手立てを時代樹の精霊から聞いた邪見は、森の火事でとわと生き別れになった幼いせつなの首筋に夢の胡蝶の蛹を取り付けるのだった。一方、朴仙翁を探すとわ達だが、殺生丸の娘を狙う妖怪達が追ってくる。二人を先行させて一人立ち向かうせつなだが、理玖が現れ妖怪を勝手に退治。せつなはその真意を質す。

朴仙翁から教えられ、吸妖魂の根があるという産霊山に踏み込んだとわ達だが、邪悪な妖力による結界に封じ込められてしまう。霊力の持ち主のもろはだけが結界を抜けて妖霊樹の前に辿り着く。そこで出会ったのは麒麟丸の娘・りおんだった。一方、とわとせつなは、護りたいものと捨て去るものを問いかけられる。その問いに正しく答えられなければ結界を抜け出ることは出来ない。もろははとわ達を助けに再び結界に入り込むが……。

幼い頃、麒麟丸に連れられて世界中を巡っていたりおんだったが、ある時を境に産霊山の結界に封じ込められてしまったという。せつなが見つけた父との悪縁を断ち切ってほしいと頼むりおん。一方、とわには麒麟丸が唯一恐れる武器となる吸妖魂の根から作られた『星斬りの笛』を渡すが、娘が逃げ出せぬよう仕込まれていた妖霊獣が襲いかかってくる。横笛を吹くとわ。その手に星の神様が授けたという二本の剣の一つ『斬星剣』が現れる。

せつなが眠り続けている。安心したとわは、せつなを残して妖が荒らすという畑の様子を見に出かけた。そんななか、就寝中のせつなが掠われてしまう。それは扇谷柊家の愛矢姫の仕業。背丈の似たせつなに自分の身代わりを頼むためだ。愛矢姫に泣き落とされ、不承不承姫君を装うことになったせつなだが、作法指南にやって来た尼は姉の金烏に化けた翡翠だった。一方、自由を満喫していた愛矢姫は妖怪見物に出かけ、捕まってしまう。

お家騒動解決のため故郷・狸穴島に向かう竹千代は助太刀にもろはを雇う。八衛門狸は、昔、島で邪悪な満月狸を封印したのがかごめだったので、娘のもろはなら鬼に金棒だと喜ぶ。一方、琥珀は雪乃国での妖怪退治にせつなを連れて行き、とわは残していく。子供時代に殺生丸と桔梗と旅をした過去を持つ琥珀は、どんな相手でも退かなかったのはその二人だけで一分の隙もなかったと回想。危なっかしいとわの戦いぶりを案じていたのだ。

香木『小銀河』で人々の悲しみを香りに変えて愉しむ公家妖怪・七星。とわの命を狙う是露はその七星の庭園に罠を仕掛ける。理玖とりおんが同行してくれることになったとわの前に麒麟丸が現れる！　一方、北の退治屋の頭に頼まれた妖怪退治のため、翡翠やせつな達を連れて雪乃国に遠征した琥珀は、『五穀の恵み』が御利益をもたらし裕福な暮らしを営む五穀村に到着。退治屋仲間の九頭達と再会し、山や森を燃やす炎牛退治に乗り出す。

炎牛が暴れ火消しに奔走する琥珀達。五穀村の村人達にご神体『五穀の恵み』を差し出せと迫る魔夜中は、もともと土地神だった自身が鬼神となった因縁をせつなに語り出す。数十年前、五穀村に現れ村長となった男は娘・お華を使って土地神・真昼間の神器を手に入れる。村は大繁栄するが、土地の恵みを短期で使い切ることに他ならなかった。神器を失った真昼間に恋をしたお華は村から逃げようと誘うが、約束の日に現れず……。

阿波の八衛門狸から両親の犬夜叉とかごめ、珊瑚と弥勒が行った狸穴将監との対決と満月狸封印の過去、狸平家のお家騒動に巻き込まれた竹千代の流離譚を聞くもろは。同じ頃、雪入道が襲いかかる宿でせつなに危機が迫る。睡魔に襲われたせつなが書き残した物の怪対処法とは？　朔の日のとわはりおんから理玖の正体を明かされるが、「理玖は理玖」と気にしない。感動する理玖。一方、妖力を失ったとわを狙って是露が七星の庭園で罠を張る。

大家老・狸穴将監との対決も大詰め、竹千代と反撃を開始するもろは。将監の「天地返し」に対抗する秘策は弥勒の元へ飛んでいったタカマル頼み。果たしてその方法とは？　一方、雪乃国に遠征していた退治屋達は、殺生丸の娘を付け狙う雪妖怪の襲撃を受ける。朔のせいで眠ってしまったせつなが撃退法を翡翠達に書き残すが……。同様に朔のせいで妖力を失ってしまったとわは、七星が操る常世の虫に取り憑かれ悲しみを暴かれて苦しむ。

夜叉姫に恨みを持つ是露は、現代社会で育ったとわの孤独や悲しみの記憶を暴いて苦しめようとする。幼い頃からの草太一家との思い出の数々や、再会したせつながとわを覚えていなかったことを知り、とわを追い詰めていく是露。そこへ駆けつけた理玖とりおんは、怒り狂うとわを鎮めようとするが……。一方、緑鬼達に襲撃された琥珀達の前に殺生丸が現れ、時代樹に行けとせつなに命じる。せつなはそこでりんから、ある願いを託される。

りんは、是露との縁を所縁の断ち切りで斬ろうとするせつなを止める。是露の無念を晴らさなければ呪いは解けないからだ。銀色真珠に残るとわの記憶と、金色真珠に残るせつなの記憶を手に入れた是露は、せつなと別れ現代で生きてきたとわの孤独と痛みをあぶり出す。怒りに駆られ是露を倒そうとするとわを止めるせつな。是露を討てばりんが死んでしまう。一方、もろはに黒真珠を手渡した殺生丸は、犬夜叉とかごめが中にいると教える。

時代樹近くにいたもろはから、犬夜叉とかごめが封じ込められた黒真珠を取り上げた麒麟丸は、阿久留を連れてこいと命じる。そこへりんと再会するためにやって来るとわとせつな。加勢しようとする二人だが、殺生丸が現れ、麒麟丸との対決を開始した。巨大妖火球を放つ麒麟丸に対し、太刀すら使わず受け止め満身創痍の殺生丸はとわ達三姫を黒真珠の中へ送り込んでしまう。一方、りおんは理玖と共に産霊山に向かう。

とわとせつなと黒真珠に送り込まれたもろはは、両親の犬夜叉とかごめと遂に再会。一方、麒麟丸の放った妖火球が殺生丸の『魄はく』を奪い続ける。心配するりんに邪見は斬星剣を持つとわなら救える可能性があることを教える。そのとわ達が封じられた黒真珠を拾う竹千代。襲ってくる麒麟丸から逃げるため、偶然現れた七宝に頼んで窮地を脱しようとするが…。同じ頃、黒真珠からの脱出の鍵がとわと天生牙だと犬夜叉が気付く。

阿久留に自らを選ばせるため最強の証を欲する麒麟丸が殺生丸と対決。殺生丸の手元の天生牙が「来てくれ」と念じるとわの元へ現れる。だが、壇上に刺さった天生牙が抜けない。渾身の妖気を天生牙に込めるとわ。一方、狐妖術・不羈奔放で退治屋の里に跳んだ七宝は珊瑚と再会。同行していた竹千代から、もろはや犬夜叉達が黒真珠の中にいると聞いた七宝は牛頭と馬頭の門で犬夜叉達を待つが…。魄を奪われ続ける殺生丸は意識を失う。

現代で妖霊星接近を一人だけ察知する希林は、気付かぬままに人類が滅ぶことを嘆く。戦国時代では、斬星剣を使ったとわの魂が尽きてしまう。殺生丸の魄を奪う麒麟丸の妖火球の妖気を斬星剣で吸い取る替わりに、とわ自身の魂が剣に奪われたからだ。犬の大将の一族にだけ見えるという阿久留がとわに近づき、かざぐるまを掲げると…。一方、時代樹の精霊は阿久留が認めた夜叉姫に令和の時代に墜ちる妖霊星の破壊と異物の排除を命じる。

令和の妖霊星を破壊するため、時を渡ろうとするとわたちは、竹千代と邪見と共に時の風車が見える殺生丸の母の居所へ向かう。しかし、時の風車を回るのを妨げる冥道丸が立ち塞がった。果敢に立ち向かう夜叉姫達だが、妖気の攻撃では冥道丸に打撃を与えられない。とわは斬星剣で妖気を吸い取ろうとする。その様子を見て天津甕星の剣だと気付き眉を顰める殺生丸の母。一方、りおんを掠った麒麟丸は、力尽くで時空を越えようと試みる。

妖霊星の影響で現代世界に妖怪の出現が頻発し、人類を愛する希林理は密かに退治し続けていた。一方、現代へ戻ったとわ達は、とわが通っていた学園で希林理を見つけ出す。妖霊星の落下で人類滅亡は免れないと無力感を感じていた希林だったが、とわ達は諦めるのは早いと断言し、その破壊のため現代に来たという。勇気づけられた希林は、とわ達にジュリアン君が所属するアイドルグループ・6x's のライブ会場での妖怪退治を頼む。

時空の扉をこじ開け無理矢理現代へ赴こうとする麒麟丸。炎上する時の風車の扉から大量の魑魅魍魎が溢れ出す。被害を食い止めようと戦う犬夜叉達。珊瑚も新たな武器・漆黒の飛来骨で参戦。弥勒も金烏・玉兎と連係して妖怪の邪気を払い続ける。一方現代で、地上へ墜ちる妖霊星を止めようと協力する夜叉姫達と希林理だが、妖力の攻撃ではその勢力を抑え込めない。とわは斬星剣を使い妖霊星の妖気をギリギリまで吸い込もうとするが…。

希林理はりおんの望みを叶えると説得しその心を掴んでしまう。そして、戦国時代に運んだ妖霊星から羽化した妖霊蝶にりおんを取り込ませた。この世界に必要のない妖怪には消えてもらうと、理玖を攻撃する希林。倒される寸前に理玖は瞬間移動で逃げるが…。一方、現代に残されたとわ達の願いに応えて時空の扉を開けようとする阿久留。別れに際し草太は、とわといたこの十年間、ぼく達は十分すぎるほど幸せだったととわに語りかける。

取り込まれたりおんを救うため妖霊蝶に乗り込むとわ達の前に希林理が立ち塞がる。とわは理玖と共に希林と対決。令和の時代でも争い合う人間を愚かだと断じて、りおんが世界の王として君臨すると宣言する希林に苦戦する。最強をかけて殺生丸に戦いを挑む麒麟丸。りおんと対峙したせつなともろはは、縁の糸を見つけて切っていく。すると、りおんの心の声が麒麟丸への想いを語り出す。犬夜叉達は妖霊蝶の動きを封じようとするが…。

とわともろはは、せつなの指示でりおんの縁の糸を斬っていく。糸が斬られる度にりおんの心の声が三姫に聞こえ、その本心が明かされる。りおんは、戦い続ける父を止めたいと笑顔を封じた。麒麟丸はりおんの笑顔を見るために戦い続けた。すれ違ってしまった父と娘の心。絶望したりおんの心を映すように、結界に封じられた妖霊蝶が再び瘴気を放ち動き出す。そして、殺生丸との戦いの中で、麒麟丸はりおんを失った本当の原因に気付く。

末法末世を回避した戦国時代。もろはの借金返済のため、犬夜叉が一肌脱ぐ。妖怪退治する似たもの親子に感心するかごめ。一方、とわとせつなは母のりんから着物をもらう。殺生丸が届けた反物を仕立てたもので、りんは二人に「ご褒美だよ」と告げる。そのとわとせつなの元へかごめが仕立てた着物を着たもろはが来る。面白い儲け話があるというもろは。赴いた屍屋で出会った奇妙な男に頼まれ、三姫は妖怪退治のため伊予の国へ向かう。