一八〇万人を超える学生が集い、超能力開発を受ける｢学園都市｣。その日常の裏側には、学生たちによる治安維持組織｢風紀委員(ジャッジメント)｣の活躍があった。しかし、彼らの目が届かぬ暗がりもある。裏路地で平和を乱す不良学生たち。その彼らを一筋の閃光が襲う。そこには、学園都市最強の電撃姫、『超電磁砲(レールガン)』御坂美琴の姿があった……。そんな日常の中のある日。美琴は、｢風紀委員｣である黒子の同僚で、彼女のファンだという少女--初春飾利と佐天涙子と会うことに。意気投合して放課後を楽しむ4人だったが、初春が目の前の銀行に異変を感じとり……。

常盤台中学の女子寮、美琴たちの部屋に招待された初春と佐天。下着あさりをしたりアルバムを見たりと定番の行動で盛り上がる美琴たち。しかし、同室になって一カ月の記念日を、美琴とふたりきりで(勝手に)祝おうとしていた黒子は、まったくもって面白くない。しおらしく美琴への切なる想いを吐露する黒子に、初春と佐天はしんみりしてしまうが、当の美琴はいつものことと一蹴。黒子の行き過ぎた行動にお仕置とばかりに強烈な電撃を食らわし、壮絶な能力合戦に発展してしまう。騒ぎを聞きつけた寮監にとがめられ、ふたりはプール掃除を命じられることに……。

学園都市の一角。常盤台中学をはじめとする、5つのお嬢様学校が集まる｢学舎の園(まなびやのその)｣。外界から隔絶されたこの区域で、常盤台中学の生徒だけを狙った連続襲撃事件が発生していた。そんな中、黒子たちに招かれて｢学舎の園｣を訪れる初春と佐天。学園都市の普通の学区とは異なる独特の風景に心躍らせるふたり。黒子たちと合流し、｢学舎の園｣にしか出店していないパティスリーでケーキに舌鼓を打たんとしたまさにその時、｢風紀委員(ジャッジメント)｣からの呼び出しがかかってしまう。一方、トイレに立った佐天は何者かに襲われ……。

ファミレスに集まった美琴たち4人。科学万能主義の学園都市で語られる、数多くの都市伝説話に花を咲かせていた。いきなり服を脱ぎだす｢脱ぎ女｣、逆回転する風力発電のプロペラ、幻の虚数学区、使うだけで能力が上がるレベルアッパー、そして、どんな能力も効かない能力を持つ男……。美琴は、とある少年との出会いを思い起こす。なぜか自分の電撃が効かないその少年は、妙におせっかいで……。そんな折、街で女性を案内している少年を見かける美琴。決着をつけろという美琴に、少年は女性の案内を頼むが、その女性はいきなりブラウスを脱ぎだして……。

頻発する車上荒らし対策に、監視カメラの増設をしていた黒子と初春。鳴り出した警報器に付近を探したふたりは、校舎の陰で車の中を物色する不審な学生を発見する。応援を呼ぶ初春の制止も聞かず、車上荒らしを捕まえようと先行した黒子は不意打ちを受け、逃げる犯人を捕まえようとした初春も昏倒させられてしまう。逃げられたのは自分のせいではないとばかりの黒子の態度にカチンときた初春。その上、大事な約束のことまで忘れている黒子に、ついに仲違いしてしまう。風紀委員(ジャッジメント)を目指していたふたりは、過去にとある事件で関わっていて……。

事件の捜査を手伝うと言う美琴に、好奇心や興味本位で風紀委員(ジャッジメント)の真似事をするなと釘を刺す黒子。ついでとばかりに、日頃の行いからファンシーグッズに埋もれた私生活にまで口出しされ、美琴はまったくもって面白くない。ファミレスで愚痴の相手をしてくれていた初春が任務に連れて行かれたあと、美琴はテーブルに置かれた腕章を見た風紀委員・固法に、新人の応援要員と勘違いされてしまう。黒子を見返してやるチャンスとばかり、美琴は固法についていくことに。しかし、実際に体験する風紀委員の仕事は、思いのほか地味だったり難しかったりで……。

連続爆弾テロ｢虚空爆破(グラビトン)事件｣の被害が拡大する第七学区。場所にも時間にも一貫性がなく、手掛かりすら残されていない犯行に、風紀委員(ジャッジメント)も警備員(アンチスキル)も手をこまねいていた。犯人の使っている能力は『量子変速(シンクロトロン)』。しかし、これだけの規模の爆発を起こせる能力者は｢大能力(レベル4)｣以上で、『書庫(バンク)』のデータに該当者は見当たらない。一方、忙しい風紀委員の初春に相手をしてもらえない佐天を見かけた美琴は、彼女から｢幻想御手(レベルアッパー)｣という能力のレベルを上げる道具の話を聞く。

｢虚空爆破(グラビトン)事件｣の犯人を捕えた美琴たち。しかし、彼は｢低能力者(レベル2)｣で、あれだけの被害を出すほどの力をもっていないはずだった。煮詰まってしまったふたりは、通りがかった佐天とともに、風邪をひいた初春を見舞いに行くことに。事件の捜査状況を話すうち、佐天の語った都市伝説｢幻想御手(レベルアッパー)｣に思い至る美琴。黒子によると、使うだけで簡単にレベルが上がるという噂を証明するかのように、『書庫(バンク)』のデータと被害状況が食い違う事件が頻発しているという。美琴たちは噂の書き込まれた掲示板を手掛かりに調査を開始する……。

取り調べ中、｢虚空爆破(グラビトン)事件｣の犯人が突然、意識不明に陥ったとの報せを受けて、病院へ向かった美琴たち。他にも同じ症状の患者が出ていることから、｢幻想御手(レベルアッパー)｣との関連を疑ったふたりは、偶然再会した大脳生理学者・木山春生に相談する。そこに現れた初春と佐天。｢幻想御手｣を使用した際に予想される副作用についてふたりに語る黒子だったが、偶然｢幻想御手｣を手に入れていた佐天は、そのことを言い出せないまま、ひとり悩んでしまう。そんな折、｢幻想御手｣の取引現場に迷い込んでしまった佐天は……。

売人からの情報をもとに｢幻想御手(レベルアッパー)｣を手に入れた黒子たち。増加する｢幻想御手｣を使った犯行を防ぎつつ、木山にその解析を依頼するが、聴覚からの刺激だけで能力の強度をあげるのは難しいと聞かされる。一方、｢風紀委員(ジャッジメント)｣としての黒子の活躍を目の当たりにした佐天は、ショックを受けていた。｢無能力者(レベル0)｣の自分とはまったく違う世界に住んでいる人がいる。そんな想いを抱いてしまった佐天は、同じ境遇の友人たちと｢幻想御手｣を使い、初めて能力を手にした実感をかみしめていた。しかし数日後、友人が倒れてしまい……。

｢幻想御手(レベルアッパー)｣の開発者は木山。患者の脳波から開発者の割り出しに成功した美琴たちは、初春が木山のもとを訪れていると聞き、すぐさま｢警備員(アンチスキル)｣の出動を要請する。一方、木山の車に乗せられた初春は、｢幻想御手｣開発の理由--｢樹形図の設計者(ツリーダイアグラム)｣の代わりとなる演算装置が必要だったと聞かされる。｢幻想御手｣の副作用--複数の能力を操って、周りを囲んだ｢警備員｣たちをなぎ倒す木山。その前に立ちふさがった美琴は、複数の能力による攻撃に苦しみながらも何とか木山を捕まえが、その時、彼女の記憶が美琴の頭に流れ込んできた・・・・・・。

突然、苦しみ出し、倒れる木山。同時に病院では｢幻想御手(レベルアッパー)｣を使用した患者たちが意識のないまま暴れ出していた。そして、木山の頭からAIMバースト--｢幻想御手｣のネットワークによって使用者たちのAIM拡散力場が束ねられ、1万人もの能力者の思念が形になった化け物が生み出された。なにかに苦しむように暴れるAIMバーストは、警備員(アンチスキル)の攻撃にますます巨大化する。初春はネットワークを破壊するため、木山から預かった｢幻想御手｣の治療プログラムを手に走る。そして美琴は、原子力発電所に向かうAIMバーストの前に立ちふさがり……。

湾内と泡浮から、水着モデルを頼まれた美琴たち。なんでも、水泳部でお世話になっているメーカーからのたっての希望で、ウェブカタログ用のモデルを依頼されたのだという。黒子のひと押しもあり、後輩のために一肌脱ぐことにした美琴。当日、初春、佐天と連れだってメーカーを訪れた美琴たちの前には、それぞれ別のルートでモデルを頼まれた婚后と固法の姿が。舞い上がり気味の婚后の様子に戸惑いつつも、試着室へと案内される一同。ずらりと並べられたさまざまな水着から、思い思いの逸品を手にして着替えた美琴たちを、学園都市の誇る最新鋭スタジオでの撮影が待っていた……。

よく晴れた夏休みのある日。ファミレスに集まって遊ぶ計画を立てる美琴と黒子のもとにやってきた初春によると、佐天は特別講習のために来られなくなったという。とある高校で行われるその特別講習には、あちこちの学校から生徒が集められていた。アケミやむーちゃん、マコちんと一緒に講習を受ける佐天。小学生のような見かけの先生に講義を受けたり、｢常盤台狩り｣事件で知り合った重福と再会してお昼を一緒に食べたりしながらも、物憂げで、いまひとつぼんやりした雰囲気を過ごす。それは、この講習が｢幻想御手(レベルアッパー)｣を使用した生徒たちを集めて行われたせいで……。

｢武装無能力集団(スキルアウト)｣による能力者狩りが頻発。通報を受けて駆け付けた黒子たちは彼らを逮捕するが、襲われた婚后によると、なぜか能力が使えなくなって気を失った後、気がつくと全員が倒されていたのだという。どうやら、背中に黒いクモの入れ墨を入れた革ジャンの男に助けられたらしい。その話を聞いて呆然とする固法。その後も能力者狩りは終息せず、捜査の結果、｢ビッグスパイダー｣という組織が、闇ルートから非合法な武器を入手して行っていたものと判明する。リーダーの名前は黒妻綿流。婚后を助けた男と同じく、背中にクモの入れ墨があるらしく……。

ビッグスパイダーのアジトで謎の男に助けられた美琴と黒子。彼こそが本物の黒妻で、現場に現れた固法は彼を｢先輩｣と呼んだ--。ふたりの関係が気になる佐天たち。しかし固法は、ここ数日、｢風紀委員(ジャッジメント)｣の事務所に顔を出していなかった。彼女の住む寮に足を運んだ美琴たちは、同室の柳迫から固法が昔、｢ビッグスパイダー｣に所属していたと聞かされる。過去がどうであれ、なぜ今、固法が｢風紀委員｣の活動を休んでいるのか分からないという美琴に、簡単には割り切れない想いがあるという佐天。そんな折、能力者狩りの一斉摘発が行われることになり……。

夏休み。｢警備員(アンチスキル)｣の仕事に遅刻した鉄装は、現場で人質にされてしまったり、巡回中に美琴たちに乗せられて一緒に遊びそうになってしまったりと失敗続き。同僚の黄泉川に、気持ちがたるんでると説教され、明日こそはと気合を入れたものの、次の日も失敗ばかりでどうにもうまくいかない。そんな折、完全下校時刻過ぎにゲームセンターで、ひとりゲームをプレイする学生--鴻野江を見かける。以前も見かけたこと、自分の好きだったゲームをプレイしていたこともあって声をかけるが、鴻野江はプレイ途中で立ち去り、ひとり取り残されてしまう……。

寮則を破るたびに、寮監から厳しい罰則(体罰付き)を受けている美琴たち。いい加減、我慢の限界だという黒子は、腹いせとばかり、とある事件の調査に乗り出すことに。美琴を巻き込み、目指した先は第13学区の児童養護施設・あすなろ園。｢置き去り(チャイルドエラー)｣で学園都市に置き去りにされた身寄りのない子どもたちを集め、保護している施設だった。調査を進めようとするふたりだったが、偶然、ボランティア活動であすなろ園を訪れていた初春と佐天に巻き込まれて、子供たちの相手をすることに。そんな中、美琴は木山とのやり取りを思い出してしまい……。

年に一度、常盤台中学女子寮が一般に開放され、寮生が招いたゲストの訪れる日--盛夏祭。寮生たちがメイド姿で接客するこの日は、メイド養成専門校の繚乱家政女学校の協力を得て、盛大に開催されていた。メイド姿に後ろ髪をひかれながら仕事に連れて行かれる黒子をしり目に、招待した初春と佐天を案内する美琴。ふたりとも、さまざまな展示や発表を見たり、体験したりと大喜び。憧れのお嬢様学校の空気を満喫している一方で、美琴は気が気でないことがあった。実は彼女、ステージでとある演目を披露する大役に、寮生の満場一致で選ばれていたのだ……。

柵川中学に季節外れの転入生がやってきた。名前は春上衿衣、第19学区からの転入となる彼女は、初春のルームメイトになるという。佐天や美琴たちも引越しの手伝いにやってきて、ニギヤカに片づけを終わらせる。親睦を深めるべく、みんなで遊びに行こうという美琴だったが、黒子と初春は｢風紀委員(ジャッジメント)｣と｢警備員(アンチスキル)｣の合同会議に出なくてはならないという。最近頻発している地震に関係する会議で、専門家によると、能力の暴走によるポルターガイスト現象が原因だという。そんな中、初春たちは、春上を連れて花火大会に出かけることに……。

花火大会の会場で起きたポスターガイスト現象に巻き込まれた初春たちは、危ういところとMARの駆動鎧(パワードスーツ)に救われる。その駆動鎧に乗っていたのは、合同会議にいた専門家・テレスティーナだった。迷惑をかけたと気落ちする春上を、自分と同じで変われるはずだと慰める初春。ふたりは気晴らしに第21学区の自然公園へと出かけることに。一方、ポスターガイスト現象がAIM拡散力場への人為的な干渉にあると知った美琴たちは、木山の関与を疑うが、拘留中の彼女には不可能。花火会場で様子がおかしかった春上に疑念を抱く。『書庫(バンク)』のデータには、意外な記載があって……。

“チャイルドエラー”として児童養護施設で育った春上。幼いころ、施設で仲の良かった少女--枝先との間でだけ、｢念話能力(テレパス)｣の強度が上がる特性を持っていたが、最近になって、別の施設に移されてしまったはずの彼女の声が聞こえるのだという。話を聞いた美琴は、｢幻想御手(レベルアッパー)｣事件についてテレスティーナに打ち明ける。暴走能力実験の被験者となった子供たちがポルターガイストの原因になっているのではという仮説をもとに、行き先を探る美琴たち。そこにテレスティーナから、木山が保釈されたという連絡が入り……。

暴走能力実験で昏睡状態に陥っていた子どもたちは無事保護され、木山のもとからMARの研究所へと移送された。ひとまず一件落着と胸をなでおろす黒子たちだったが、美琴と初春はいまひとつ納得のいかない顔。春上のお見舞いに行こうと準備をしていた初春は、子どもたちへの強い想いを抱いていた木山を思い出し、彼女のもとを訪れる。もう少しで子どもたちを救えたのにと気落ちする木山を、一緒に子どもたちに会いに行こうと励ます初春。しかし、テレスティーナは子どもたちに合わせるわけにはいかないと、すげなく断る。そして、彼女の正体を知った美琴は……。

MARの研究所から子どもたちを移送する輸送車を追跡する木山の前に、美琴たちが現れる。輸送車がオトリであることに初春が気付き、急ぎ駆けつけたのだ。初春と佐天が木山を子どもたちの元へ導き、輸送車から降り立つ駆動鎧(パワードスーツ)を相手に黒子と婚后が奮戦。美琴は固法のバイクで木山を追い、第23学区の研究所を目指す。その前に立ちふさがる、テレスティーナの駆る巨大な駆動鎧。電撃は封じられ、｢超電磁砲(レールガン)｣は射程外。能力を計算に入れた攻撃に美琴たちは苦戦を強いられる。子どもたちのもとにたどりつかせてくれという木山の悲痛な言葉に、美琴は……。