都会のフィラデルフィアからウィトウィッキーという田舎町に引っ越してきたマルト一家。ママ（ドット）は夢だった自然保護官の仕事をはじめ、パパ（アレックス）もママの新しい仕事を応援している。そんな中お兄ちゃんのロビーは新しい生活に馴染めず家出を試みる。止めに来た妹のモーと一緒に家に帰る途中でクモのロボットたちに襲われ、不思議な洞窟にたどり着く。そこで見つけた謎の石に触れると現れたのは……

ロビーとモーがたどり着いた不思議な洞窟で謎の石に触れると、新たなトランスフォーマーツウィッチとスラッシュが誕生する。喜んだふたりはツウィッチとスラッシュを家に連れて帰る。同じ頃、ディセプティコンを捕獲していたオプティマスプライムもクモのロボットに襲われ、危機感を抱いたオプティマスはエリータ-1とともに、かつての戦友であるドットのもとを訪れる。するとそこに現れたのはメガトロンで……

森の中で遊んでいたツウィッチは、オプティマスが情報収集のために飛ばしたドローンをスキャンし、ビークルモードに変形する。スラッシュは自分のビークルモードを探すためにモーと一緒に街へ行くが、クモのロボット・スパイダーロボに襲われてしまう。オプティマスたちが助けてくれたが、二人の存在がトランスフォーマーたちに知られてしまう。ひとまず二人はGHOST（ゴースト）の本部まで運ばれることなったのだが…

GHOST（ゴースト）の本部に運ばれる予定だったツウィッチとスラッシュ。しかし、途中でマンドロイドに捕らわれてしまう。二人が生まれた経緯を聞いたマンドロイドは、その種族を「テラン」と名付ける。ツウィッチとスラッシュを助けるため、オプティマスとメガトロン、ロビーとモーの母親・ドットが乗り込み、マンドロイドと戦いを繰り広げる。そして戦いの中、スラッシュはついにビークルモードに変形する。

ツウィッチとスラッシュの教育係になったバンブルビーはマルト一家と一緒に暮らすことになる。まだ思い通りにトランスフォームできない二人を訓練しようとするが、テランたちは牧場の子牛と遊んでばかりで訓練に真面目に取り組もうとしない。そんな中、“マルトさんちのゲーム大会”が開催される。バンブルビーも参加しロビーとツウィッチ対モーとスラッシュ対ドットとアレックスとバンブルビーの３チームでゲーム大会が始まる……

”マルトさんちのゲーム大会”に参加したバンブルビーだが、ゲーム中にも訓練をやめないため、みんなを怒らせてしまう。怒って出て行ってしまったツウィッチが牧場の柵を誤って壊してしまい、子牛のフワ耳ちゃんを含む牛たちが次々に逃げ出してしまう。バンブルビーと一緒に救出に向かうロビーとモーとテランたち。そんな中、ツウィッチは線路に足がはさまって動けないフワ耳ちゃんをみつけ、救出を試みるが…

スラッシュとツウィッチは遊びに夢中で家を壊してしまう。見兼ねたドットは、家族会議を開催。マルト一家の「家族で助け合う」「ちゃんと話し合う」などのルールをみんなで確認し、さらに新しいルールとしてテランの二人が家に入るのは禁止にすることに。それに耐えられず、ルールを破ってモーの部屋で遊んだモーとスラッシュはさらに外出禁止令を出されるも、ドットがいない隙に外に飛び出してしまう。そこで出会ったのは…？

外出禁止令を破って家を飛び出したモーとスラッシュはスインドルに出会う。スインドルはモーとスラッシュにハードトップを探すのを手伝ってもらうように仕向ける。家族にも協力してもらおうとスインドルを連れて帰った二人だが、バンブルビーとスインドルが戦い始めてしまう。ルールを守らせたいバンブルビー、ドット、アレックスに対して、家族のルールに疑問を持つスラッシュ。ついにマルト一家が対立してしまうことに…。

悪い夢を見たロビー。ツウィッチと気晴らしに夜の散歩に出る。そこでGHOST（ゴースト）の特別捜査官シュローダーに遭遇。存在を隠さなければならなかったツウィッチの姿を見られてしまう。次の日、ドットの仕事場にシュローダーが現れ、マルト一家について調べ始める。見つからないように家から離れる道中でロビー、モー、ツウィッチ、スラッシュはホログラムの落とし穴に落ちてしまう。4人に近づく影。そこに現れたのは…？

GHOST（ゴースト）の訓練に呼び出されたドット。オプティマスにGHOSTの本部を案内してもらいながら、オプティマスがGHOSTと組むと決めた本当の思いを聞かされる。一方ロビー、モー、スラッシュ、ツウィッチはGHOST本部内で捜査官たちに見つかってしまう。「発見」の知らせを受けたシュローダー捜査官はマルト家から、アレックスと共にバンブルビーに乗って本部に向かう。ついにテランたちが見つかってしまうのか…？

マルト家は毎年恒例の夜の闇モンスター「ワックワック」退治に出かける。その話を聞いたツウィッチは、家族の「伝統」に興味を持つ。「ロビーとパパの伝統を借りたい」と言い出したツウィッチ。ロビーがゲームに夢中で相手にしてくれなかったため一人で、パパとバンブルビーを追いかけ森の切り株に向かう。森の中をさまよっていると、ツウィッチのビークルモードであるドローンを作ったホイルジャックに遭遇する。

森で偶然ホイルジャックと出会ったツウィッチ。ホイルジャックを「パパ２号」と呼んで慕い、一緒にクモロボットを捕まえに行く。ツウィッチはホイルジャックと話すうちに、自分が伝統を持っていないこと、さらには自分の存在自体に疑問を持つようになる。一方、アレックスとバンブルビーは森でワックワック退治に励む。あとから森に入って来たロビーがクモロボットに襲われていたところにアレックスが現れて……

ウィトウィッキーの学校への初めての登校日。ツウィッチとスラッシュはロビーとモー以上に緊張してしまい、おかしな感情になってしまう。見かねたバンブルビーが訓練の一環としてツウィッチとスラッシュを学校に偵察に連れて行く。ロビーとモーにも二人の感情が伝わり、学校で変な行動をしてしまう。その結果、ロビーがテランの二人に強く当たってしまい……森で偶然ホイルジャックと出会ったツウィッチ。ホイルジャックを「パパ２号」と呼んで慕い、一緒にクモロボットを捕まえに行く。ツウィッチはホイルジャックと話すうちに、自分が伝統を持っていないこと、さらには自分の存在自体に疑問を持つようになる。一方、アレックスとバンブルビーは森でワックワック退治に励む。あとから森に入って来たロビーがクモロボットに襲われていたところにアレックスが現れて……

学校に偵察に行って行方不明になってしまったツウィッチとスラッシュ。ロビーとモーはスリーブから感情が伝わってこないことに疑問を持つ。二人はバンブルビーと共にツウィッチとスラッシュの足跡を頼りに追跡を始める。ツウィッチとスラッシュが一度もエネルゴンを補給したことがないと聞き、バンブルビーはエネルゴン不足を疑う。やっとスラッシュとツウィッチを見つけたが様子がおかしく、試しにエネルゴンを補給してみるが……

バンブルビーがロビー、モー、ツウィッチ、スラッシュと農場でおとりの訓練をしているところに、オプティマスから援軍要請の連絡が入る。テランたちの面倒を見ることにうんざりしていたバンブルビーは偶然遊びに来たアーシーに訓練を任せて任務に出かける。オプティマスとメガトロンと合流してカセットロンを捕まえるが……。一方、マルト一家はアーシーに訓練を受けるも、やり方が気に入らず反抗してしまう……

カセットロンを捕まえてGHOST（ゴースト）に護送中のオプティマス、メガトロン、バンブルビー。バンブルビーは訓練中にロビーたちが考えた鼻歌を呑気に歌っている。するとサウンドウェーブが現れて戦いになってしまう。反撃する三人だったが、アーシーと共に訓練中のはずだったテランたちも現れて乱戦になる。ピンチを迎えるテランたち。しかし訓練中に培ったある方法で戦いに挑む。果たして訓練の成果を見せることが出来るのか？

人間とオートボットの同盟の式典に参加しているオプティマスやメガトロン、マルト一家。ところが式典の最中にジェットロンのスカイワープとノヴァストームが現れて基地を攻撃されてしまう！ツウィッチ、スラッシュ、バンブルビーはGHOST（ゴースト）から身を隠しているためもどかしく思いながらも参戦出来ず、オプティマスとメガトロンが応戦することに。しかしジェットロンの攻撃の裏にはそれを命令していた人物がいた。その正体とは…？

ジェットロンに裏で攻撃を命令していたのはマンドロイドだった。彼は罠を仕掛けドットとメガトロンを捕まえてしまう。そこで彼は自身の過去について話し始める・・。一方、オプティマスたちはテランが生まれた洞窟でエンバーストーンを見つけ、テラン誕生の秘密を知る。そこへ再びジェットロンたちが現れる・・。追い詰められたオプティマスたち。彼らを救うべくモーがエンバーストーンに祈りをささげるとそこに現れたのは……？

崩れる洞窟内にいたロビーたちはそこで誕生した新たなテランたちに助けられる。新たなテランたちの名はハッシュタグ、ジョウブレイカー、ナイトシェード。一行はオプティマスと合流し、ドットとメガトロンの救出に向かう。オプティマスの指揮のもと、新たなテランたちがディセプティコンのフリをしてマンドロイドに近づくという作戦を立てる。マンドロイドの基地を見つけるカギはドットとアレックスの思い出の曲だった！

オプティマス、ツウィッチとスラッシュをおとりに、ディセプティコンのフリをしてマンドロイドの基地に乗り込んだ新たなテランたち。しかしマンドロイドにディセプティコンのマークをはがされ、偽者だったと見破られてしまう。マンドロイドと激しい戦いが始まり、マルト一家のルール「なんでも協力し合う」をモットーに戦うモーたち。果たしてドットとメガトロンを救い出すことが出来るのか？戦いの行方やいかに……？

バンブルビーにビークルモードの重要性を説明されたハッシュタグは、ツウィッチと一緒に自分のビークルモードを探しに行く。しかし早く家に帰りたいハッシュタグはその場にあったGHOST（ゴースト）のバンをスキャンする。すると捜査官たちは気づかずに乗り込んで基地に向かってしまう。バンを追いかけるツウィッチ。しかし基地に入るところでビームを撃たれてしまう。一人で中に入ってしまったハッシュタグを救出できるのか……？

GHOST（ゴースト）の基地に一人で入ってしまったハッシュタグ。ツウィッチはバンブルビーにその経緯を説明し、一緒にハッシュタグの救出に向かう。基地内の駐車場で焦るハッシュタグ。戦闘員に見つかってしまうもビークルモードになって脱出を試みる……。一方、ビークルモードに興味を示さなかったナイトシェードは家で何やら作業をしていた。みんながもっと住みやすくなるようにナイトシェードが作っていたものとは……？

完璧なビークルモードを見つけたいジョウブレイカーは、ママからインタビュー形式で聞くといいとアドバイスを受け、パパのカメラを使って話を聞こうとする。すると映画監督になりたいハッシュタグが加わり、ドキュメンタリー風に撮影が始まる。バンブルビーやツウィッチ、スラッシュたちの撮影後、メガトロンとエリータ-１にも話を聞きに行く。ジョウブレイカーはメガトロンがビークルモードをどう選んだのか教えてもらうが……

ビークルモードの選び方に悩むジョウブレイカーは、「その時が来たらスパークが教えてくれる」というエリータ-１の言葉を信じ、急いでビークルモードを選ぶことをやめる。しかし大事なデータの入ったカメラをクモロボットに奪われてしまい、ハッシュタグと協力し取り戻す。ジョウブレイカーは自分のために手伝ってくれたハッシュタグを気遣って壊れたカメラを直し、みんなで上映会を開く。

ナイトシェードが他のテランたちとは遊ばずに、科学の実験に没頭していると、その様子を見たパパにウィトウィッキー出身の作家の本をプレゼントされる。本に感銘を受けたナイトシェードが作家を探しに墓地へ行くと、潜伏しているディセプティコンの科学者、タランチュラスに遭遇する。発明好きなナイトシェードはタランチュラスの助手として作業を手伝うが、タランチュラスは人間の社会で自由に生きようと考えていて……

タランチュラスとの共同研究を終えたナイトシェード。一緒に街を出て新しい自分になろうと誘われるが、家族のためにウィトウィッキーに残ると告げる。タランチュラスはパパとママがナイトシェードの敵だと思い込み２人を攫うが、ナイトシェードは助けを求める者の守護者であるフクロウの像をスキャンしてトランスフォームし、２人を守る。ナイトシェードに誰にでもやり直すチャンスがあると告げられたタランチュラスは……

レース場をこっそり走っていたバンブルビーはGHOSTの捜査官に偶然目撃されてしまう。聞きつけたシュローダーがバンブルビーの行方を追うためマルト家に調査に訪れる。すると地下基地の緊急封鎖モードが発動し、基地にいたテランたちは閉じ込められてしまう。シュローダーに対峙するドットとアレックス。テランたちはモニター越しに、アレックスがシュローダーに連れて行かれるのを見守るしかない…どうなるアレックス！

テランたちは緊急封鎖モードにより外に出られなくなり、家族のピンチに何も出来ない自分たちに苛立ちを感じる。一方、バンブルビーがレースに出ていたのはサイバトロン星で兄弟のように過ごしたブレークダウンを見つけるためだった。レース場でブレークダウンと再会したバンブルビー。ブレークダウンとともにレースに参加するが、GHOST（ゴースト）の捜査官たちに包囲されてしまう。脱出を試みる二人。そこで待ち受けていた結末とは…

母の日にドットを祝うため、子どもたちはそれぞれプレゼントを渡したり催し物を披露したりする。しかし母の日までにプレゼントを用意できなかったツウィッチ。ロビーにアドバイスをもらうと森に行って子熊を連れてきてしまう。生まれて数週間の子熊を連れてきてしまったことを、かわいそうに思ったドットとロビーはツウィッチと一緒に熊を返しに森に行くことに。一方、留守番していたテランたちの元には母熊が現れて……

ツウィッチが連れてきた子熊を森に返しに行ったドットとロビー。一方、倉庫に残っていたテランたちのところに母熊が現れ、みんなパニックに！追いかけられながら森へ向かい、ドットたちと合流するもなぜか母熊の様子がおかしい。突然頭から触手が出てきて攻撃を始めたのだ。紫の奇妙な物体に翻弄されるマルト家。追い込まれながらもみんなで協力して戦いに挑む。突然母熊の様子が変わった理由とは…。そして熊の親子の行く末は……

メガトロンと一緒にスペースブリッジがあった場所を訪れたテランたち。トランスフォーマーの最終決戦ごっこをしているとメガトロンが複雑な表情に。そこでメガトロンから、オールスパークのこと、旧友だったショックウェーブと仲違いしたこと、最終決戦で何が起こったかを聞かされる。そしてある使命を託される。話を聞いても納得できないスラッシュ。そしてメガトロンがオートボットの味方になった経緯を聞くことに……

メガトロンからトランスフォーマーの最終決戦の話を聞いたテランたちはオールスパークとサイバトロン星に何が起こったのかを知る。そしてメガトロンに託された使命を理解しようとする。すると地下に閉じ込められていたショックウェーブが蘇り襲ってきてしまう。スペースブリッジが消え、戦争が終わったことを受け入れられないショックウェーブ。メガトロンとテランたちとの激しい戦闘になる。果たして勝負の行方は……

フィラデルフィアへ旅行に来たマルト家の子どもたちは夜中に抜け出して街を散策することに。ロビーたちはスケートパークで旧友のスティービーに会う。一緒にスケボーをしようとするツウィッチとハッシュタグだが、ある看板を見て衝撃を受ける。一方モーとスラッシュとジョウブレイカーが「ロボットバトル」に誘われついていくと、ジョウブレイカーが罠にはめられ、勝手に出場させられてしまう。対戦相手として現れたのはまさかの…