砂漠を越えたところにあるヌウマ国ではスタッグス軍の猛襲にあっていた。エルマ王女はインセクターの攻撃を回避する為、もう一つの｢オラクルの鍵｣の力を使い、城を空中へと浮上させる。そして、スパイダーライダーズが来るまで時を稼ごうとしていた。一方、ハンター達、スパイダーライダーズの間では救出に向かうべきかどうかの議論が難航していた。向かうべきだと主張するハンターと城を留守に出来ないと主張するルメン達。そこへ、グレイが訪れ、ライダーズの留守を預かる事に。かくしてスパイダーライダーズはヌウマ救出へと旅立つ。同じころ、インセクターでは失敗を咎められたグラスホップが四天虫の座を下ろされ、追放される。行き場を無くしたグラスホップも当てのない放浪の旅へと旅立つ。

遥か彼方のヌウマ国を目指すスパイダーライダーズ一行。しばらくして大河を臨むフーシェの町にたどり着く。しかし向こう岸が見えないほどの大河には逆流する滝があり、彼らの行く手を塞いでいた。港で、滝を越えられるツバサを持った船を借りようとするハンター達。が、持ち主のクイントは大切な船を貸せないという。諦めきれないハンターはひとり、筏を使って滝を越えようとするが、まったく歯が立たない。そんな時、バグース率いるインセクターが現れる。新たなマシンセクターは町を次々と破壊していく。そしてツバサを持った船さえも破壊してしまう。だが、町を守るべく戦うライダーズの姿を見ていたクイントは、新型の船を提供することを約束した。船を手に入れたハンター達は、ヌウマ国目指し大河へと繰り出した。

クイントから譲り受けた船で旅を続けるライダーズ一行。これぞ冒険と、胸躍らせるハンターとはうらはらに他のライダー達は、船乗りとしての自覚がまるでない。それでもめげずに張り切るハンター。そんな彼らの旅路を、河から噴出する溶岩が阻む。迫る溶岩から脱出すべくライダーズとシャドウとの一大作戦が始まる。そんな頃、港町フーシェではグラスホップが町の人たちに取り押さえられていた。一巻の終わりと観念するグラスホップであったが、そこにあらわれたのはハンター達を追って城を飛び出してきたスパークル姫。彼女は町の人々を優しく諭しグラスホップを助け出してあげるのだった。スパークル姫の優しさに心を打たれたグラスホップは彼女のお供をすることになる。

数々の困難を乗り越えてきたスパイダーライダーズの船旅であったが、今度は霧の中から幽霊船が現れる。しかしその正体は、インナーワールド一の船乗り、シーバップ・マリナーが操るグレートマリナー号であった。しかも彼は伝説の勇者ブレイドの親友だという。シーバップ・マリナーの語る昔話に胸をときめかせる一同。しかしそれもつかの間、船上にはビィーレイン率いるインセクターが襲来していた。飛空虫の執拗な攻撃に苦戦するハンター達。シーバップ・マリナーの巧みな操舵術でインセクターから逃れることが出来たが、アクーネに見つかってしまう。船上で戦うハンターとアクーネ。二人のマナクルは互いに反発して大爆発を起こす。そして煙の晴れた甲板にはコロナとマグマそしてハンターの姿が消えていた。

アクーネの突然の襲撃で、ハンター達の船は大きな被害を受けはしたが、なんとかルメンとイグナスは無事、ヌウマ国の港に辿り付くことができた。しかし、船から放り出されてしまったハンターとコロナ、マグマの三人は見知らぬ川岸に漂着してしまう。そこは、森の入口を巨石像が塞ぐ怪しい場所であった。先を進む事をためらっていた三人の前に、またもやアクーネが現れる。ハンター達に執拗に攻撃を加えようとするが、仮面が割れ正気を取り戻し、彼女はハンター達と行動をともにすることに。そこへ、今度はバグースがインセクターを引き連れ襲い掛かってきた。激しい戦闘のさなか、不思議な力で次々とライダー達が森の中に吸い込まれてしまう。そこは、謎の老人が作り出した幻惑の世界であった。

幻惑の森から脱出したハンター達は｢伝説の勇者ブレイド｣を名乗る老人に出会う。狂気乱舞のマグマを尻目になんとなく納得のいかないハンター。その姿は、ハンターの想像していた伝説の勇者とは似ても似つかない。しかも、掃除に洗濯、食事の支度まで押し付けられ、ますます疑いは深まるばかり。しかしハンター達を追って、森の中を探索していたバグース軍が現れると、ブレイドは、いともたやすくインセクターを退けてしまった。呆気に取られるハンターにブレイドは、このままでは本当の勇者にはなれないと諭す。どうすれば真の勇者とになれるのか?大きな疑問を胸に抱いたまま、ハンターは再びヌウマ城を目指す。

アクーネを仲間に加え、砂漠を進むハンターとマグマとコロナ。彼らが広大な砂漠に舌を巻いていたその頃、ハンター達と離ればなれになったイグナスとルメンは峠を越えようとしていた。しかし、その先に待ち構えていたのはインセクター!ではなく、なんとスパークル。しかもお供にグラスホップを従えていた。びっくりのルメンとイグナス。さては、姫に近づいてオラクルの鍵を奪うつもりかと剣に手を掛けるが、スパークルに叱られてしまう。なんとか誤解の解けたグラスホップ。そこに今度は本物のインセクターの補給部隊が現れて、ルメン達は囚われてしまう。グラスホップに、スパイダーライダーズの処刑を要求するインセクター。スパークルとの友情の狭間で悩むグラスホップはついにインセクターを裏切ってしまうのだった。

永遠と広がる砂漠を旅する中で、アクーネに気を遣うハンターが、なんとなく面白くないコロナ。そんな折、一行はオアシスにたどり着く。その夜、アクーネと二人きりで話したコロナは、お互いに似た境遇であることが判り、すっかりアクーネと打ち解ける。そこへ、オラクルの鍵を狙ってビーレインの軍団が襲いかかってきた。アクーネとともに戦うハンター、なんとかビーレインを退けたものの、バグースにコロナを奪われてしまう。コロナの命と引き換えにオラクルの鍵を要求するバグース。仕方なく応じるハンター。しかしバグースの罠にはまり、鍵だけではなく、折角仲間になったアクーネまでも奪われてしまう。強力な仮面をつけられたアクーネはまたしてもハンター達に襲い掛かかってきたが、駆けつけたルメン達に阻まれ大移動虫の中へ消えていった。

合流を果たしたスパイダーライダーズと行動をともにするグラスホップ。しかし四天虫を追放されたにも関わらず、、相変わらずマンティッドへの全幅の信頼を寄せていた。そこを付け込むようにビーレインが現れ、グラスホップに一つの提案をする。四天虫への復帰を取り持つ代わりに、催眠効果のある花を使ってスパイダーライダーズを眠らせてしまうようにと。家族のもとに帰りたいグラスホップは、一度はビーレインの策略に加わるが、最後のところで彼らを助けてしまう。自分を信じてくれているハンター達を裏切る事ができなかったのだった。作戦に失敗したビーレインは、あらためてハンターに決闘を申し込む。身をボロボロにしながらも執拗に攻撃を繰り返すビーレインに苦戦するハンター。彼女もまた自分の信じる者のために戦っていたのであった。

ついにヌウマ国へ辿り着いたスパイダーライダーズ。神官の案内により空に浮く城へと向かった。一方スタッグス軍と合流したバグースもまた城に向かい鍵を奪う為慎重に作戦を立てた。スパイダーライダーズと対面した女王エルマであったが、あまりにも若い彼らの姿を見てヌウマ国を守る為戦ってもらう事に躊躇する。また、コロナの姿を見て以前あった様な気がした女王は、その事を確かめる為にコロナの部屋を訪ねた。その頃女王に一目ぼれしたイグナスは自分の部屋に女王が訪ねてくるものと勘違いし、一人浮かれていた。そんな中インセクターが城へと侵入して来た!さあどうする?スパイダーライダーズ!?

城に侵入したスタッグス軍はバグースの指示通りに派手に暴れまくっている。しかし女王は若すぎるスパイダーライダーズに戦わせる事を拒み城から脱出する事を勧めた。ルメン達は女王を説得しヌウマ兵を救援する為インセクターに立ち向かった。しかし肝心のスタッグスの姿はそこには無く胸騒ぎを感じたマグマ達は手分けをし、スタッグスを追った。スタッグスを発見したマグマだったがハンターの目前で戦いに敗れてしまう。ついに決着のときを迎えたハンターとスタッグスであったが、以前戦ったときよりも数段と強くなったスタッグスに手こずるハンターであった。ハンターの放った必殺技をも退け、吹き飛ばされたハンターの運命は!?

シャドウの機転により間一髪のところで助かったハンター。そのころバグースは鍵のありかを発見していた。スタッグスは時間稼ぎのためにあえてハンターのとどめを刺さないでいたのだ!その事に気がついたハンターも祭壇の間へと急ごうとするが、スタッグスが立ちはだかる!諦めずに戦うハンター、するとオーラに包まれたコロナが不思議な力を発揮するとハンターが進化した!!新たなる力を授かったハンターは見事スタッグスを破った。祭壇の間へと駆けつけたハンターの前にはバグースとアクーネが鍵を奪おうとしていた。なすすべの無いルメンとイグナス。ハンターを発見し、マシンセクターを送り込むバグース。果して結果は?

マシンセクターに挑むハンターは一度は撃破したように思えたのだったが、なんとマシンセクターが復元したのだった!傷ついたイグナス、マグマ、ルメン、コロナも力を合わせてマシンセクターに立ち向かう!!何度でも復元するマシンセクターだったが、なんとグラスホップが自己修復装置を外しスパイダーライダースを助太刀したのだった。マシンセクターを撃破したハンター達であったが、その間にアクーネに祭壇の鍵を奪われてしまった。鍵の力を失ってしまったヌウマ城は大地に向かって落下し始めた。このままでは、ヌウマ国が危ない!もはやヌウマ国を救えるのはオラクルの巫女しかいない。女王はこの危機をコロナに託した。果してハンターとコロナにより落下するヌウマ国は救われるのか?

オラクルの鍵をインセクターに奪われてしまうという、大きな代償を伴ないはしたが、ヌウマ城は再び平和を取り戻すことが出来た。ハンター達、スパイダーライダーズの活躍に感謝の言葉をかけるヌウマ王女。しかし、王女の口から出てきたのは、それだけではなかった。コロナの出生の秘密が少しづつ解き明かされる。動揺する一同。大きな重圧に心を痛めるコロナ。新たなる謎を胸に抱いたまま、ハンター達一行はアラクナ城目指して船を出す。途中、インセクターの襲撃にあってしまうが必死に戦うハンター達をよそに、いつまでも心を晴らす事の出来ないコロナであった。

スパイダーライダーズが旅立ったあとのアラクナ城を託されてきたグレイ。インセクターの攻撃に必死に耐える日々であったが、ついにスパイダーライダーズが帰還を果たす。お互いの健闘を称えあうグレイとスパイダーライダーズ。そしてハンターは船大工のクイントに、マグマは劇団の座長に、イグナスは城の娘たちにそれぞれの無事を報告し、喜びをわかちあうのであった。一方、昆虫帝国ではバグースがオラクルの鍵の力を利用して、念願の新型虫兵士を大量生産させる事に成功していた。何も知らずにスパイダーライダーズの帰還に沸くアラクナ城。新型虫兵士はつかの間の平和を打ち砕くようにハンター達の前にその姿を現す。

ハンター達から奪ったオラクルの鍵は、昆虫帝国の闇に幾筋もの光を浮かび上がらせた。マンティッドの演説に拳を振り上げ、沸きあがる群集。しかしインセクターの将来に不安を感じ、昆虫帝国を離れたビーレインとスタッグスはそれぞれの道を歩き始める。その頃、アラクナ城では新型虫兵士の出現に危機感を抱き、インセクターの前線基地であるランカーク砦へ先制攻撃を仕掛けることが決まる。砦に向かうハンターとコロナの二人。そこに待ち受けていたのはアラクナ城まで標的に入った、新型の大砲『インセクターキャノン』であった。何とか砦に忍び込みインセクターキャノンを破壊しようと試みるハンター達であったが、またしても新型虫兵士が彼らの前に立ち塞がる。しかし、ハンターのピンチを救ったのは、なんと太陽の異変であった。

昆虫帝国に忍び込み、マンティッドの真の思惑を知ってしまったビーレイン。なんとかバグースにそのことを報せようと機会を伺っていたが、アクーネによって阻止されてしまう。命からがら脱出したビーレインは出撃してしまったバグースを追いかける。そのバグースの向かう先は、ハンター達によって奪われたランカーク砦であった。何も知らないハンターとコロナは、ルメン達が合流するまでの間、この砦で二人きりで過ごしていた。コロナはこの折角の機会に、ハンターへの想いを伝えるべきかどうかで悩む。しかし当のハンター本人は、太陽の異変に心を奪われていてコロナの気持ちに気付かない。そこへコロナの想いを断ち切らせるかのように、三度バグース率いる新型虫兵士が襲い掛かってくるのであった。

アクーネとの戦いで大きな傷を負ったビーレインは、昆虫宮殿を脱出してひとり彷徨っていた。そして力尽きる寸前、旅の途中のグラスホップとスパークル姫に助けられることになる。厚い手当てを受けながらビーレインは二人の姿にインセクターと人間との共存の可能性を見出していた。その頃ランカーク砦ではハンターが昆虫宮殿に自ら乗り込みマンティッドと話をしたいと持ちかけるが、危険を伴うため他のスパイダーライダーズに反対されてしまう。そこへバグースが現れるが…

ランカーク砦でグラスホップはビーレインに一緒に行動しないかと誘ったが断られてしまう。ビーレインはまだ人間への憎しみは消えていなかったのだった。インセクターの本拠地へ行くには地下迷宮を通るしかない事を知ったスパイダーライダーズは旅の仕度を始める。そのころマンティッドはバグースに最強のマシンセクターを披露し、完成の暁にはバグースに与えることを約束する。一方、マンティッドからハンターを連れてくるように命令されたアクーネはダンゴビートとハンターの元へと急いだ。

アクーネによって連行されたハンターは、マンティッドから精霊オラクルにより昆虫帝国が太陽の光を失い、その光を取り戻すためにオラクルの鍵を集めている事を聞かされた。にわかには信じがたいハンターだったが、アクーネからも自分が巫女として昆虫帝国に残らなければ、このまま闇に閉ざされたまま滅びてしまう事を聞かされる。どうする?ハンター?

太陽の光を取り戻す為、マンティッドにオラクルの鍵を渡す約束をしたハンター。鍵を取りに仲間のところへ向かおうとしたその時、ブレイドが現れた。ブレイドはマンティッドが言っている事は全くの嘘で、昆虫帝国から光を奪った張本人がマンティッドである事を伝える。あと一歩のところで作戦を邪魔されたマンティッドは力ずくで鍵を奪う作戦に切り替えるが...

昆虫宮殿を目前にして、勇者ブレイドと合流したスパイダーライダーズはマンティッドの本当の企みを知る。そしてブレイドが若かかりし頃、マンティッドに戦いを挑み破れたときの話を聞かされる。己の未熟さを、そして浅はかさを感じたブレイドはそれ以来、8人のスパイダーライダーが揃ったとき、精霊オラクルがその姿を現すという伝説を信じ、今まで時を待っていたと告げる。そして遂に最後の巨大マシンセクターがバグースとアクーネを乗せ、最後の戦いをスパイダーライダーズに挑む。

とうとうオラクルの鍵の力を自らのために使い始めたマンティッド。そのせいでオラクルの太陽は輝きを失い、暗黒の世界に人々は不安を募らせていた。そして肉体を進化させたマンティッドはハンター達の前に姿を現し、更に強力になった力でスパイダーライダーズを追い詰める。それを見たグラスホップはマンティッドにハンター達を助けるよう求めるが、願いを聞き入れられるどころか、今度は自らの命を危険に晒してしまう。そこへ立ち上がったのはバグースであった。昆虫帝国の復活のために鍵の力を使うようマンティッドに詰め寄るが、マンティッドの放った雷を受けて倒れてしまう。勝利を確信したマンティッドは後始末をアクーネに任せ、光の中に消えていった。アクーネの猛攻を受ける一同は、なす術もないまま、防戦を強いられるが、またしてもハンター達を、そしてアクーネを救ったのはバグースであった。バグースは最後の力を振り絞りマシンセクターに乗り込み、昆虫宮殿へと捨て身の反撃に出るのであった。

マシンセクターを操縦しマンティッドへ立ち向かうバグースだったが、マンティッドの前では到底敵う訳が無かった。バグースを片付けたマンティッドはインセクターにバグースの裏切りとスパイダーライダーズを倒す事を伝える。一方ハンター達もまたマンティッドを倒す為に昆虫宮殿を目指した。このままではインナーワールド全体が滅びてしまうのだ!行く手を阻む親衛隊に手こずるハンター達。マグマ・イグナスに任せ宮殿の最上階を目指すハンター。ついにマンティッドの元へ辿り着いたのだが、そこでマンティッドが告げた野望にハンターは耳を疑った。なんとマンティッドもまたオラクルの戦士として地下世界へ呼び出された者であった。

マンティッドは精霊オラクルに対しての復讐の為神の力を手に入れたかったのだ!空に浮かぶ太陽の舟に乗り昆虫宮殿をも破壊するマンティッド。もう誰も彼を止める事は出来ないのか?最終対決を前に勇者ブレイドが青年の姿に変身を遂げた!8人のスパイダーライダーズが揃えばマンティッドを倒す事が出来る!その伝説を信じ、力を蓄えていたブレイド。さあ、これで全ては揃った。力を合わせて太陽の舟を破壊したスパイダーライダーズ。しかし、なんと強力な力を得たマンティッドによって太陽の舟が元に戻っていく!万事休すなのかスパイダーライダーズ!?しかし、ここで諦めるわけには行かない。マンティッドを倒し、インナーワールドを救うことが出来るのだろうか?

神のごとき力を得たマンティッドは、全員揃ったスパイダーライダーズでさえも歯が立たないほど強力であった。それでもハンターとシャドウは諦めずに立ち上がる。。そして変身し太陽の舟に立ち向かうが、厚いバリアーに阻まれ思うように攻撃が効かない。逆に太陽の舟の攻撃によって絶体絶命のピンチに。だが、突如現れた、バグース、スタッグス、ビーレインの三人がハンター達を救った。更に、インナーワルドの復活を信じてバグースは残りの二つの鍵をハンターに渡す。すでに力を失っていた鍵は再び輝きを取り戻し、ライダーズそれぞれのマナクルと共に空中に浮かび上がり、神秘的な光でハンターとシャドウを包み込んだ。最終形態に変身したハンターとシャドウは太陽の舟のバリアーさえも突き破り、とうとうマンティッドを追い詰める。マンティッドの息の根を止める為に、剣を振り上げたハンターは、思い直しマンティッドを許す事に。救われたマンティッドは精霊オラクルの力で光の中に消えていった。そして再び太陽は光を取り戻したのであった。