ゴッドブレーダーズカップから２年後、無敗の世界チャンピオン蒼井バルトは、伝説のベイトレーナー赤刃タイガを探しに日本の辺境の地に向かっていた。タイガに出会い、ヴァルキリーをメタルの「超ゼツベイ」へと進化させたバルトだが、予期せぬことが起きる。タイガの息子、赤刃アイガが挑戦をしてきたのだ！そして、その手には超ゼツベイ、ゼットアキレスが……！？今、ベイブレード界に新たな波乱が起きようとしていた！！

バルトに敗北してから数ヶ月間、アイガはベイバトルに明け暮れていた。近隣のベイバトルで敵無しになっていたアイガは、かつてバルトがつくった米駒学園ベイクラブに超ゼツベイ、エンペラーフォルネウスを持つ墨江フブキがいる事を知る。フブキが日本で最強のブレーダーだと言われていることを知り、ベイクラブに乗り込む決意をするが…！？

フブキとのベイバトル後、アイガは妹のナルと共に米駒学園へ転校し、一緒に寮で暮らすことになったと知らされる。一方、乱ベイ組のソーチョーこと黄山乱次郎は、アイガを決闘バトルに呼び出す！乱ベイ組を蹴散らしたアイガは許してはおけない！！河川敷で睨み合うアイガと乱次郎。どっちが強いのか白黒つくまで終わらない、夕日の決斗が始まろうとしていた！！

世界チャンピオンのタイトルマッチが開催される。蒼井バルトｖｓクルツ・バラティエ。世界レベルのベイバトルに感化されるアイガは、改めて打倒バルトを心に誓う。一方、アイガに恨みを持つ乱ベイ組が、アキレスを盗んで逃げるトラブルを起こす。騒ぎを聞きつけたベイクラブも巻き込み、事態は大騒動に！アイガ、ソーチョー、フブキが衝突し、ブレーダーとしての誇りをかけたバトルに発展してしまうが…！？

世界タイトルマッチ、蒼井バルトｖｓ白鷺城ルイ！世界最強ブレーダーによる超ゼツベイ対決に世界中のブレーダー達が騒然とする！！試合前、ルイがベイアリーナで練習していることを知ったアイガは、会場に忍び込んでバトルを挑む。超ゼツベイに進化したブラッディロンギヌスが、アキレスに反応するのを見たルイは、相手をしてやると言う。アイガを待ち受けているのは勝利か？それとも、悪夢か……。

優勝者がルイに挑戦できる、ロンギヌスカップの開催が発表された。大会を待てないアイガ、ソーチョー、フブキは、ルイに直接対決を挑みに行く。しかし、ルイからは、１対１では戦うに値しない相手だとして、３対１のハンデキャップバトルで遊んでやると言い渡される！バトルは明日、見下されて悔しい３人だが、どうしても勝てる方法が見つからない。意地でもルイに勝ちたい３人が出した答えとは…！？

白鷺城ルイに完全敗北したアイガたち３人。異次元の強さを誇るルイを倒すことを目標に、彼らは訓練に取り組む。そしてやってきたロンギヌスカップ予選当日。第一次予選はなんとシュートパワー測定！一定以上のシュートパワーを出さないと突破ができない！！訓練の成果を出して健闘していくアイガ達だが、海外の予選会場ではとんでもないブレーダーが現れて……！？

御朱印スオウ。フブキとの名コンビで、米駒学園ベイクラブを全国優勝に導いた「天才」と呼ばれるブレーダー。華道の名門、御朱印家の御曹司でもある彼は、一族に伝わる「竜の牙」から超ゼツベイを作り上げる決断をする。次第に形作られていく新ベイとともに、スオウの顔が豹変していき…！？ロンギヌスカップ前哨戦！地獄の火炎竜がアイガに襲いかかる！！

ロンギヌスカップ最終予選。いち早く予選突破をしたのはシュートパワーでトップを誇ったオウ・ホウイ。アイガ達は負けじと気持ちを高めていく。一方、最終予選の対戦相手がスオウに決まった常夏は、特訓の成果が出せずに落ち込んでいた。そんな常夏に手を差し伸べたのはアイガだった。さらにソーチョーも加わり、打倒スオウの特訓が始まる！スオウ相手に勝利をつかみ取る決意を固めていく！！

ホウイのアーチェリー練習を目撃するアイガ。研ぎ澄まされた集中力と、正確なコントロール能力を持つ、一流アスリートのホウイに対し、アイガは自分の未熟さを痛感する。そんな中、ロンギヌスカップ準々決勝の相手が発表された。アイガの相手はなんとソーチョー！河川敷のバトルでは決着がつかなかった対決が、今ロンギヌスカップの会場で繰り広げられる！！

ロンギヌスカップ準決勝。組み合わせはフブキｖｓスオウ、アイガｖｓホウイに決定。天才を自負するスオウは、フブキを完全に見下し「君はもう終わっている」と冷たく告げる。事実上の勝利宣言を突き付けられたフブキは、これまで積み上げてきた努力を信じ、勝利に向けて特訓に打ち込む。そして準決勝第一試合、かつては最強コンビと呼ばれた２人の、誇りをかけた激闘が始まる！！

ロンギヌスカップ準決勝進出を決めたホウイだったが、アーチェリーの練習に身が入らずコーチたちからベイブレードを禁止されてしまう。期待を裏切るわけにはいかず、ホウイは国に帰ってアーチェリーに専念するべきかを悩む。アイガと交わしたバトルの約束に心残りを感じながら…。一方、そうとは知らず、試合会場で準決勝を心待ちにするアイガ。しかし試合直前、驚きの知らせが飛び込んできて……！？

シスコを挑戦者に迎えたバルトのタイトルマッチ。会場に謎の新進ブレーダー、ファイが乱入し、「壊しがいがありそうだ…」と不気味にバルトを挑発する。世の中には強いブレーダーがまだまだいることを実感するアイガは、まずはスオウを倒し、ルイを倒すことを心に誓う。そして迎えたロンギヌスカップ決勝。観戦に現われたルイに、アイガとスオウは強烈な対抗心を燃やす！今決戦の火蓋が切られる！！

風の声を聞く、謎の占い師ラバン。自分の占いに絶対の自信を持つ彼は、アイガにルイの攻略法を占おうかと問いかける。だがアイガは、攻略法はすでにあると言い放ち、特訓に集中する。そのアイガの元にソーチョーとホウイも合流し、ロンギヌス攻略の必勝策を練り上げていくのだった！一方、ルイのもとにも現れたラバンは、占いで出たルイの意外な運命を忠告する。ルイに一体何が起きるのか！？波乱のバトルが今始まる！！

絶対王者ルイに手も足も出ないアイガ。決死の必殺技もルイに破られ追い詰められてしまう。そんな中、ナルやソーチョー、ホウイたちの応援が会場全体に響き渡り、アイガを包み込む！これを受けてアイガは集中力を取り戻し、アキレスと語り合う。ルイよりも強いシュートを打たなければ！ロンギヌスを倒すためにはどうしたらいい！？ルイとのバトルは最終局面へと向かう！！

大航海の船上大会「バトルシップクルーズ」。新世代トップブレーダー達が世界王者バルトへの挑戦権を賭けて戦う！ロンギヌスカップで優勝したアイガは、大航海の冒険へと世界へ飛び出す！！ベイバトル専用船で行われるこのバトルには「Ｚ４」と呼ばれる新世代ブレーダーの頂点４人のうち２人が参加していた。占い師だと思っていたラバンと、正体不明のファイ。新世代Ｎｏ．１を決める大海原の激闘が今始まる！！

海洋上の王国に寄港したベイクイーン号。練習中のアイガの前に、エクスカリバーが突然襲いかかってきた！そこにいたのはＺ４の１人、ジャン・ボガード。王国の王子であり、灼炎寺カイザからエクスカリバーを受け継いだブレーダーだった。ライバルに値するブレーダーがベイクイーン号にいるのか試してやると言う。ジャンの挑発にヒートアップするアイガたち！超ゼツ進化したエクスカリバーの斬撃が襲いかかる！！

濃い霧の中から、幽霊船が突然現れた！バトルシップクルーズ、次のチャレンジは幽霊船バトルだ。船内に仕掛けられたトラップを攻略してゴールに辿り着かなければならない。次々と脱落者が出ていく中、先へと進んでいくアイガ達。そこに、不気味な仮面を付けた怪しい人影が現れて……！？響き渡る叫び声！逃げ惑うブレーダー達！生き残りをかけた幽霊船バトルが繰り広げられる！！

ベイアスロン！それはベイによる様々な競技で争う、生き残りをかけた競争だ！！シュートパワーとスタミナを競う１０００回シュートから、ベイが飛ぶ美しさの競い合い、そして、ベイでホールインワンを狙うなど、難易度が高い試練が続く！ブレーダーとしての総合能力が問われる過酷な競技をクリアしたブレーダーだけが、最終バトルの権利を得られる！勝ち残れ、ベイアスロン！！

ニューヨークに到着したベイクイーン号。アイガとソーチョーは、ニューヨークブルズで練習中のフブキと再会する。ベイバトルで腕比べをして、さらなる高みでの再戦を誓い合う。そして、バトルシップクルーズでは、９人目のブレーダーが参加し、２段スタジアムでのバトルロイヤルが始まる！！その時、ファイのフェニックスが黒く輝き、スタジアムは爆炎に包まれ始め……！？

今回のチャレンジバトルはタッグバトル！第１試合はソーチョー＆スオウｖｓジャン＆カイル。そして第２試合はアイガ＆フブキｖｓホウイ＆ラバンとなった。ベイスターが少ないソーチョーとスオウは、協力する気がなく早くもピンチに。一方のアイガとフブキは連携を深めていく。ライバル同士だからこそ仲間の強さを知っている！チームワークで勝ち抜くバトルが始まる！！

3人1組で行うバトルロイヤル・3ベイバトルが始まった。残りのベイスターが1つしかないソーチョー、スオウ、ホウイは後がない。追い込まれて弱気になっていくソーチョーを見たアイガは、一緒に特訓を始め…。

ソーチョー、フブキ、スオウのベイスターは残り１つ。Ｚ４のジャンが相手に決まったソーチョーは、新必殺技をあみだして打倒エクスカリバーの戦略を練りあげる！一方、フブキの相手はスオウに決定。シュウとの修行であみだした新シュートで攻めに出る！そして、アイガの相手はラバン。レオパルドのハウリングバイトを攻略しないとアイガに勝ち目はない。ベイスターを守るため、負けられないバトルが続いていく！！

シーカヤックの競争で意地になり、無人島に迷い込んでしまったアイガ、ジャン、ラバン。自然の猛威とハプニングに襲われるなか、共鳴力を発揮して覚醒したアイガに救われたジャンは、アイガの中にある不思議な力を見抜く。一方、ラバンは対戦相手のファイを占うと、見てはならぬファイの本性を覗いてしまう！衝撃の結末に全てのブレーダー達が戦慄する！！

最終目的地であるスペインに到着したベイクイーン号。アイガは早速、バルトの所属チーム・ＢＣソルへ向かうが、森に迷い込んでしまう。そこで出会ったのはフリー・デラホーヤ！世界最強ブレーダーを目の前にして闘争心をむき出しにするアイガはバトルを挑む！しかし、最強無敵を求めて急成長したアイガが危険な何かに目覚めていくのを感じ始めたフリーは、本気を出してアイガを倒しにかかる！！

残り４人となったバトルシップクルーズ。第１試合はファイｖｓジャン、第２試合はアイガｖｓフブキに決定！ゾロから受け取った新たなランチャーとドライバーの性能を引き出せないアイガは、必ず勝つとソーチョー相手に特訓を始める。しかし、その戦い方はまるで相手のベイを破壊するようで、見ていたナルたちを不安にさせる。そんな中、いよいよバトルシップクルーズは最終局面のバトルへと突入する！！

世界チャンピオン、蒼井バルトへの挑戦権を得たアイガとファイ。しかしタイトルマッチを前にして、エクステンドプラスドライバーを使いこなせないアイガに、ジャンは師匠であるシャカこと灼炎寺カイザを連れて現れる！アイガに興味を持ったシャカは、バルト戦に向けたシャカ流の特訓を始めるのだった！タイトルマッチ前哨戦、エクスカリバーとシャカが立ちはだかる！！

急激に強くなっていたアイガに、驚きながらもバトルを楽しむバルト。しかし、アイガは違った。勝ってこそのバトルだと最強への執念を燃やし、もっともっと強くなることを追い求める。しだいにアイガの様子に変化が……。アキレスと深く共鳴したアイガは、力を暴走させ漆黒のオーラを浮かび上がらせた！危機感を覚え、全力で迎え撃つバルト！タイトルマッチは死闘になっていく！！

満月の下、アイガとファイ、２人だけの決闘が始まる！ファイの目的は、共鳴で強さを得たアキレスを自分の手で破壊することだった。しかし、黒いオーラを発して立ち向かってくるアイガは、底知れぬパワーをファイに見せつける事になる！？一方、破壊に突き動かされるアイガに、不安をおぼえるバルトは、大きな決断をする！さらに、波乱のベイブレード界では、Ｚ４の最後の１人がついに動き始める！！

アイガｖｓハーツのタイトルマッチ！Ｚ４の最後の１人であり、ファイの双子の弟ハーツは、デッドハデスと一心同体になる究極の共鳴をするブレーダー。ベイの力を最大に高める代償に、ベイのダメージも自分自身に受けるバトルスタイルを持つ。最重量級ベイ、デッドハデスの痛恨の打撃が、深々とアキレスに打ち込まれる！アイガもより深くアキレスと共鳴するが、ベイの衝撃を感じるようになっていき……。

自分の力をコントロールできないアイガ。アキレスとの共鳴を高めようと特訓するが、アキレスが思うように動いてくれない。少しでも気晴らしにと、動物たちと遊んで気分転換しようとするが、アイガの黒いオーラに動物たちも逃げ出してしまう。行き詰まったアイガは大きな決断をすることになる！一方、バルトは赤刃タイガの工房を訪れ、新ヴァルキリーの開発に動き出す！！

超Ｚヴァルキリーを完成させたバルトのもとに、フリーが訪ねてくる。超Ｚ覚醒の力を身につけるため、バルトはフリーと特訓を開始する！一方、魔城デッドグランに到着したアイガとソーチョー。ハーツのもとにたどり着くためには様々な仕掛けを突破しなければならない。そして、アイガの前に仮面を脱いだ地獄の門番、カイルが襲いかかる！！

魔城デッドグランに乗り込んだアイガとソーチョー。迷いながら辿り着いたのはイベルの研究室だった。研究データを取るため、イベルはオーブイージスでアイガに襲いかかる。鉄壁を誇るイージスの守りに、アキレスの攻撃は通用するのか！？さらに、アポロスとアルテミスが回転する超Ｚ無双ベイスタジアムが設置された部屋では、天井が落ちてくる罠が仕掛けられていた。制限時間以内に攻略することができるのか？

怪盗ナイト伯爵。世界中で気に入ったベイを盗み取る彼は、ハーツのベイを狙い、魔城デッドグランへ忍び込んでいた。しかし現れたアイガに興味を持ち、アキレスを手に入れるためアイガの前に立ち塞がる。アポロスとアルテミスを合体させたベイ、エクリプスとのバトルになる！勝ったらハーツの居場所を教えるという条件で、勝負を受けるアイガだが、エクリプスの秘密に驚くことになる！！

アイガの前に姿を現したのは伝説のブレーダー、紅シュウだった。アイガの共鳴がアキレスとの絆を無視した悪魔の共鳴だと伝えに現れたのだ。納得できずにベイバトルを挑むアイガの前に、シュウの進化したスプリガンが立ちはだかる。なおも諦めないアイガに、バトルを通じてベイとの絆を伝えようとするシュウ。果たして、シュウの想いはアイガに届くのだろうか！？

デッドグラン内にある試合会場、デッドコロッセオ。そこではアイガｖｓハーツのバトルが始まろうとしていた。遂にハーツとの再戦を迎えたアイガは、闇の共鳴力を高めてハーツに挑み掛かる。同じく闇の共鳴を極めたハーツも暗黒のパワーを高めていく。リベンジマッチを観戦する世界中のブレーダー達。観客席では不安げに見守るバルトとシュウ。今、暗黒のパワーを極めた２人のブレーダーがぶつかり合う！！

バルトｖｓハーツ。セカンドバトルを終えても互角の勝負を繰り広げる2人。ハーツは闇の共鳴を極めたブレーダー。ベイの衝撃を自分自身に感じ、痛みを受ければ受けるほど、強力なパワーを発揮してバルトを追い詰める。ヴァルキリーと語り合うバルトは、ヴァルキリーの超Ｚ覚醒で対抗する！激突に次ぐ激突はデッドグランを揺るがす衝撃を生み、遂に決着の時が訪れる！！

共鳴しても勝てないアイガは、バルトとヴァルキリーの戦う姿を振り返って、ようやく気づく。自分が共鳴だと思っていたのは、アキレスとの絆を深めるどころか断ち切るものだったと。アイガは自分のあやまちを認め、今度こそアキレスとの絆をつなぐと決意する。そしてシュウの手を借りて、アキレスを復活させるべく動き始めた！！

ハーツとの再戦が決まり、ソーチョーやフブキたちと特訓に打ち込むアイガの元へ客人が訪れる。彼はキット。バルトのチームメイトで、ＢＣソルを代表するトップブレーダーの１人だ。アキレスに興味を持ったキットは案内役にアイガを連れ出し、２人でバルトの思い出の場所を巡っていく。バルトの成長の足跡をたどり、ブレーダーとしての自分を見つめ直していくアイガは、ハーツ戦へ魂を込めたバトルを誓う！

アキレスとの絆を結びなおしていこうと気を引き締めるアイガ。その時、空からハングライダーでキットが登場！彼はバルトへの挑戦をかけて、アイガにバトルを申し込むのだった！そして、１つ頼みごとを打ち明けた。赤刃タイガに会ってエアナイトを見せたいと。２人はアイガの故郷に一緒に向かい、タイガの工房を訪れる。エアナイトをさらに進化させるヒントを得たキットは、アイガと共に開発を始め…？

アイガと超Ƶアキレスの前に敗北したハーツは、激しい特訓に打ち込む。そこには、デッドグランを見下ろすファイ。幼い頃から全てにおいて弟であるハーツに優っていたファイの、ただ１つの心残り。それは父からもらったベイ、デッドハデスをハーツから奪い取ることだった。決死の覚悟で阻止しにかかるハーツと、真の力を見せつけるファイ。今、ベイブレード界に新たな戦慄が走る！！

ハデスを破壊したファイに対し、闘志を燃やすアイガ。そんな時、篠田学園長は、アイガ達の特訓用にと２段式スタジアムをプレゼントする。米駒学園のブレーダー６人でバトルロイヤルを始めるアイガたち。ベイブレードを始めた頃のライバル達を前に、初心に戻るアイガ。一緒に強くなってきた仲間達とのバトルは、アイガとアキレスの絆に大きな課題を突きつけることになる！？

ファイｖｓフリーのスペシャルマッチ！ファイの狙いは、フリーのガイストファブニルを破壊し、バルト達に絶望を与えること。コンディションを万全に整えてバトルにのぞむフリー。ハデスを取り込んだデッドフェニックスの猛攻に対し、ガイストファブニルは回転力を吸収して逆襲！だが、デッドアーマーによる不規則な攻撃で追い詰めてくるファイ！！フリーはオーバーリミッターをさらに解除し、全力を超えた全力を出し始める！！

アキレスとの絆を作るため、武者修行の旅に出たアイガ。その最初の目的地はジャンの王宮だった！アイガと再会したジャンは、早速いろいろな修業へと連れ出す。瓦割り、空手の組手、バランス修行など、ジャンが日頃こなしている修業に挑戦するアイガ。そして攻撃特化の特殊スタジアムで対峙した２人だが、アイガの中に迷いがあるのをジャンは見抜く。アイガの迷いとは…！？

アイガの次の目的地はアフリカだ！ラバンの出迎えを受けて、キリマンジャロへ向かうアイガ。しかしキリマンジャロは高く険しい山。途中で野宿をすることになったアイガは、食料を探しに出かける。その時、濃い霧がアイガを包み込み、キリマンジャロの精霊がアイガに語りかけてくる…。キリマンジャロの精霊の正体とは！？今、アフリカの野生の大地が、アイガの本能に火をつけ始める！！

アイガの修行の旅、その最後の相手はキットだ！サバンナからBCソルへと移動したアイガは、バルトとのタイトルマッチを終えたばかりのキットに勝負を挑む。意気込むアイガを、キットは地下室に案内する。そこには、キットが得意な空中戦にも対応した新型スタジアムが設置されていた！！アイガは空中戦を攻略し、キットに勝利することが出来るのか！？

シュウｖｓファイのスペシャルバトルがついに始まる！レッドアイと呼ばれていた時以上の気迫を出すシュウを見て、さらに喜びを感じるファイは、スプリガンの破壊を宣言する！！そして始まるファーストバトル。シュウの出方を探るように守りに徹するファイに、デッドアーマーを封じる速攻で勝負を決めにいくシュウ！トップブレーダー同士の激戦、全世界が注目するバトルの行方は！？

ファイとのバトルが決まったアイガ。米駒学園の仲間たち全員と一緒に、ファイを倒すための猛特訓を始める。しかし相手はファイとデッドフェニックス。レベルが格段に高い相手に、決め手がなかなか見つからない。その時、米駒学園に現れたのは紅シュウ！デッドフェニックス攻略のための試練を与える。アイガはシュウの試練を乗り越える事ができるのか？

フェニックスによって再びアキレスが破壊される悪夢を見るアイガ。試合を前に緊張感を隠せないが、シュウとの特訓を乗り越えた自信で気持ちを落ち着かせる。因縁の対決を目前に控え、実家に帰ってきたアイガは、父・タイガとのベイバトルを心から楽しむのだった。そして遂に決戦の日、ファイは驚きの試合方法を提案してきて…！？アイガｖｓファイ、決着の火蓋が今切られる！！

フェニックスの猛攻に耐え、オーバーフィニッシュを決めたアキレス。ファイは、想像以上に成長したアキレスの一撃に驚きつつも、壊しがいがあるベイだと邪悪な笑みを浮かべる。ファイの気迫に圧倒されるアイガだが、仲間たちの想いを胸に、アキレスと共に真っ向勝負で立ち向かう！白熱のバーストマッチは最終局面に突入する！！

王者バルトｖｓアイガのタイトルマッチ！初めてバルトと出会い、ベイの楽しさを知った時を思い出すアイガ。一方のバルトも、強くなったアイガとのバトルに胸を躍らせる。そしてついに、ネオベイアリーナにて頂上決戦の幕が開ける。超Ƶ覚醒を解除して、バースト狙いで正面からぶつかり合うアキレスとヴァルキリー！最強無敵のブレーダーを決める世紀の対決に、全世界のブレーダー達が熱狂する！！