150年前、ニューヨークの刑事だったリュウ・スザクは、恋人のハルカとしあわせな日々を送っていた。だが、街でおそれられていた悪人ゾーダをおっている時に事故にあい、重体になってしまう。このまま治すことはできないと思われたリュウは、体をこおらせてねむらされる（コールドスリープ）ことに。 そして時がたち、２２０１年。高機動小隊（こうきどうしょうたい）の小隊長ジョディによって目ざめさせられたリュウは、いきなり隊員になることになった。意味がわからないリュウだったが、ゾーダもよみがえっていると知り…。

F-ZEROグランプリの大きな賞金をめあてにやってくるゾーダたちと戦うため、高機動小隊のメンバーになったリュウ。しかし、事故を思い出してしまうからか、カーブになるとどうしてもスピードを落としてしまう。これではきびしいF-ZEROレースになど出場できるわけがない。そしてリュウは、レース出場メンバーからはずされてしまう。落ちこんでいたリュウだったが、宇宙暴走族（うちゅうぼうそうぞく）におそわれるシャトルバスをたすけるために出動。そこにとつぜん、ブルーのマシンに乗る男「キャプテン ファルコン」があらわれた。ファルコンはリュウのピンチをすくい、「レースで会おう！」という言葉をのこして走りさっていくのだった。

リュウたち高機動小隊は、惑星クリフォトサーキットにやって来ていた。そこへ小隊長のジョディにつれられて、みならい隊員のルーシーがやって来た。レース本番を明日にひかえて、はりきりすぎた彼女は、セッティングを見るために、リュウのマシン「ドラゴンバード」に乗ってコースに出る。ところがそれを見たゾーダの手下が、リュウのうでまえをかくにんするためにおそいかかってきた。さいわいルーシーは無キズですんだが、ドラゴンバードはこわれてしまう。 せきにんをかんじたルーシーは、メカニックのクラッシュといっしょに、徹夜（てつや）でドラゴンバードのしゅうりをする。それを知った高機動小隊のメンバーは、ルーシーをてつだうためにあつまった。そして、みんなで協力してドラゴンバードのしゅうりを間に合わせたリュウたちは、レースにいどむことに…。

宇宙トレーラーが宇宙盗賊（うちゅうとうぞく）サムライ ゴローにおそわれて、金品がぬすまれた。その中には、ひどい病気にくるしむ子供のために運ぼうとしていた大切な薬もつまれていた。リュウは、病気に負けずにF-ZEROパイロットになる夢をもつ子供を見て、薬をとりもどしてやろうと決意。ひとりでサムライ ゴロー一味がにげこんだとされる犯罪者（はんざいしゃ）のすむ星「惑星クライトン」にむかう。 惑星クライトンでサムライ ゴローをさがすリュウは、チンピラにからまれてピンチにおいこまれる。そこをすくったのが、剣の達人コジローという名の男だった。コジローはサムライ ゴローのアジトを知っているという。そこでリュウは、コジローとともにサムライ ゴローのアジトへとつにゅうする。

リュウがうでのケガで出場できなかったレースに、高機動小隊の隊員・ジャックが優勝した。おちょうしもののジャックは、はしゃぎまくる。そこへ、リサとという美女があらわれた。女に弱いジャックは、リサのあまいさそいにコロッとだまされて、大切なF-ZEROマシン「アストロロビン」をうばわれてしまう。 ぬすまれたジャックのマシンをさがす高機動小隊。しかしその時、レースに色ちがいのアストロロビンが出場していて…。

人気歌手のケイト アレンが、ゾーダからおどされていた。F-ZEROパイロットでもある彼女に、手下になってレースで賞金をかせげというのだ。そこで高機動小隊のリュウとＥＡＤは、正体をかくしてケイトのボディガードになることに。しかしリュウたちは、ケイトのワガママにふりまわされるはめになる。そんなとき、ロボットのＥＡＤが何者かにおそわれて、高機動小隊の機密事項（きみつじこう）がきろくされている「コアメモリー」をうばわれてしまい…。

レースの帰り道。ごうかな車に乗った若いカップル（トゥルカムとドリーム）が、暴走族（ぼうそうぞく）にからまれているところをたすけるリュウ。そのお礼にと、リュウはカップルのおやしきにしょうたいされる。だがリュウは、トゥルカムによってとじこめられてしまった。 トゥルカムは、宇宙暴走族のリーダー・マイケル チェーンにめいじられて、ゆうしゅうなパイロットをとじこめていた。そのすきに、マイケルはレースに出場して賞金をいただこうと計画していたのだ。

今日のレースも、リュウはゾーダの手下をけちらして優勝した。これで２連勝。しかしリュウはどことなくうかない表情だった。150年前、レーサーだったリュウの優勝には、いつもいっしょに祝ってくれる恋人のハルカのすがたがあったが、今はない。リュウはむなしさを感じていた。 その夜、ブラックシャドーの基地から女性がにげてきたという知らせをうけたリュウは、さっそくその女性のところへ急行する。ところが、なんとその女性はハルカにそっくりで…。

リュウのせいでふきとんでしまったジョディのマシン。そしてジョディは病院へとはこばれることに。ところが、入院したはずのジョディがどこかにきえてしまった。そのちょくご、リュウはドクタースチュワートからのよび出しをうける。 ドクターにいわれてやって来た場所は、銀河連邦（ぎんがれんぽう）が管理するサイボーグ研究所だった。そこでリュウは、ジョディの体の左半分が鋼鉄の機械であることをドクターに聞かされる。ゾーダに兄を殺されたジョディは、自分も機械の体にされてしまったのだ。

病気の少年・アリアスと知り合うリュウとロジャー。ふたりは、手術をこわがるアリアスと「次のレース、どちらかが優勝したら手術をうける」とやくそくする。だがレースには、マシンをねらうスナイパーがいた。ゾーダの命令をうけたピコだ。ピコはレースに参加しているマシンに、チップ状のタマをうち当てていく。それは、スピードがレッドゾーンになるか、またはオレンジ４を下回ることで爆発するというものだった。そのためリュウたちは、スピード制限の中でレースすることになってしまい…。

子どもたちのためのチャリティイベントに参加するため、惑星ヘルに向かうリュウたち。惑星ヘルに着いたリュウとジャックは、子どもたちを相手に、サイン会やマシンを前にしての記念撮影をはじめる。だが、そのすきを見て、ゾーダに命じられた少年がリュウのドラゴンバードをうばおうとしていた。少年の名はクランク。クラッカーの彼は、ドラゴンバードにしのびこみ、マシンを動かしてにげ出してしまう。

トップを走っていたゾーダは、味方であるはずのミスキラーに優勝を横どりされてしまった。さらにマシンもこわれてしまい、おもしろくないゾーダ。 次のレース「クリスマスカップ」は、いん石が飛んでくるアウタースペース・メテオストリームで行われる。ミスキラーはブラックシャドーに優勝をプレゼントするために出場するが、なぜかゾーダの出場はなし。リュウたちは、警戒（けいかい）しながらもレースにいどむ。このレースには、ゾーダによるとんでもないクリスマスプレゼントが用意されていたが…。

宇宙盗賊サムライゴローの部下、アントニオ・ガスターは、ゴローのあまいやりかたに不満をもっていた。爆弾を使うガスターは、破壊（はかい）することをのぞんでいたが、ゴローはそれをゆるさない。ゴローは、輪をみだすガスターに、しばらく船をおりるようにめいじる。そこへ目をつけたゾーダは、ガスターにサムライゴローを裏切らせてダークミリオンに引き入れようと、あまい言葉でそそのかしはじめる。 ガスターがゴローを裏切るかもしれないと考えたゴローの部下たちは、忠告しようとするが、ゴローはかたくなにガスターを信じていた。しかしレースがはじまり、リュウとサムライゴローがデッドヒートをくり広げる中、ついにガスターはゴローを裏切ってしまい…。

どうしてもレースでリュウに勝てないことになやんでいるジャックは、97歳でいまだ現役パイロットである鉄人・ニールセンと出会う。ニールセンに「わしにはおまえがレースに勝てないワケがわかる」と言われたジャックは、ニールセンのトレーニングにつき合うことにする。 70年前、ニールセンにもアンソニーという名のどうしても勝てないライバルがいた。しかし決着をつけようといどんだ約束の日、ニールセンはこわくなってにげ出してしまったという。そのアンソニーに、ニールセンは70年ぶりに再会。死んだと思っていたアンソニーは、コールドスリープによって当時の年令のままでいたのだ。そしてニールセンは、アンソニーとの約束をはたすために、レースへとむかう。

取りしまりがきびしいため、ミュートシティで略奪した金品を密輸船へと運び出せずにいたゾーダは、ヒットマン・ピコを呼び出して、銀河警察の本部長・ジョン田中の始末を命じた。 自分がねらわれているとは知らない田中は、大好きな歌手ケイト・アレンのディナーショーへ行くことを楽しみにしていた。しかしそこへピコが襲いかかってくる。なんとか運良くピコを撃退したものの、田中の命が狙われていると知ったジョディは、安全のために田中を銀河警察の建物内に監禁することに。しかし、どうしてもケイトのディナーショーに行きたい田中は、こっそり監視の目を盗んで抜け出してしまうのだった。

自称正義の味方・スーパーアローを利用しようと、ミスキラーが近づいてきた。単純なスーパーアローは、ミスキラーの語ったウソの身の上話を本気で信じて、なんとしても優勝させてやろうとちかう。そんなスーパーアローを見かけたリュウは、あの女はダークミリオンの手先だと忠告。しかしスーパーアローは聞く耳を持たないのだった。 優勝するためにミスキラーと練習をするスーパーアローは、「サンドイッチバースト」というワザをあみ出した。さらにスーパーアローは、リュウに協力させようとするが…。

きびしいレースをくり返しているため、ドラゴンバードはひどいダメージを負っていた。そこで、大がかりなメンテナンスをするため、リュウにも休みがあたえられる。 スクラップ置き場で、150年前に自分が乗っていた車を見つけたリュウは、休日を利用して、クランクとともにその車を修理することにした。修理を終え、ミュートシティをドライブするリュウとクランク。ところがせっかく直した車を、オクトマンにパンクさせられてしまう。しかたなく、用品店でタイヤを買い直したリュウたちは、女店員から盗難防止カメラをすすめられ、取りつけることに。だが、実はその女店員の正体はミスキラーで…。

１年前に砂漠の惑星「サンドオーシャン」に墜落した宇宙貨物船が発見された。ところが、それを調べに向かった事故調査隊が行方不明に。そこで、ジョディがひとりでサンドオーシャンに向かうことに。 墜落現場にやって来たジョディは、ファルコンハウスにいるはずのクランクの姿を発見する。クランクがどうしてこんなところにいるのか？その疑問の答えを追求する間もなく、ゾーダの一味がおそいかかってきた。ワケもわからないまま、ジョディはクランクを連れてゾーダたちから逃げる。しつこく追ってくるゾーダのねらいは、クランクが持つコンピュータウイルスだったが…。

ダイエットを決心し、ジョギングをするルーシー。そこへ、ゴマー＆シオーというふたり組が声をかけてきた。ふたりはうまい言葉でルーシーにダイエット商品を売りつけていく。しかし、それはボッタクリだった。だまされたと知り、頭に来てゴマー＆シオーのところに向かうルーシー。必死にあやまるゴマー＆シオーは、自分たちには夢があり、その夢のためにエフゼロマシンを手に入れ、レースに出ようとしていたと話しはじめる。 ふたりの不幸な身の上話を聞いたルーシーは、だまされたこともコロッと忘れて、ゴマー＆シオーのためにマシンの改造を引き受けるが…。

ミセスアローが姿を消した。心配して探し回るスーパーアローのもとに、「ダーリン…たすけて……」というミセスアローからの通信が。どうやら事故に巻き込まれたらしい。スーパーアローは、リュウを無理矢理さそって、ミセスアローのいる雪山に向かう。 雪山には、なんとゾーダの姿が。雪山に隠し行方知れずになってしまった財宝を探していたゾーダは、ミセスアローを襲ってクレパスに落としてしまったのだ。

年に一度だけ開催される女性限定のエフゼロレースがあった。優勝者には「ミス銀河宇宙連邦」の称号が与えられる。パイロットもスタッフもすべて女性の、男子禁制のレースだ。ところが、ケイト・アレン、リサ・ブリリアント、ミセスアローなど、レース前に女性パイロットたちが次々と姿を消してしまう。ジョディとルーシーを心配した高機動小隊の男たちは、男子禁制のレース場に潜入するために、いやがるリュウとジャックをむりやり女装させて、ふたりのボディガードにする。この事件の黒幕はミスキラーだったが…。

いまだに過去の男だと思われていることに悩んでいたリュウ。そしてリュウは、愛機であるドラゴンバードの元のエンジンは誰が作ったのかもわからないということに気づき、「俺と一緒だ」と思うのだった。 そのころジョディは、ワープゲートを修理に向かっていた。リュウたちを危険にさらしたくないジュディは、彼らを連れて行かないことに。しかし彼女は、ワープホールに吸い込まれてしまい、ゾーダの基地がある星へ飛ばされてしまう。そして、ゾーダたちに追われたジョディは、ピンチにおちいってしまうが…。

どうしてもレースでファルコンに勝てないため悩んだリュウは、制御装置をはずして自分のテクニックだけで走ることにする。制御装置のないF-ZEROマシンの運転はきわめて危険だ。周囲がとめる中、ジャックだけがリュウのために練習相手を買って出てくれた。 ジャックの友情に感謝するリュウ。しかし練習中にクラッシュしたリュウをかばうために、ジャックが大ケガを負ってしまい…。

ゾーダの手下、オクトマンはあわてていた。故郷である惑星タコラから代表団のタコたちが応援にやって来たからだ。オクトマンはタコラへF-ZERO情報がなかなか伝わらないのをいいことに、自分が優勝ばかりしているとウソをついていたため、故郷では英雄あつかいされていた。オクトマンは、ウソがばれないように必死になる。 いっぽう、リュウたちはその代表団の護衛を命じられる。銀河宇宙連邦と惑星タコラの政治的な問題をさけるために、オクトマンのウソにも目をつぶり、話を合わせるリュウたち。そして、タコラの代表団がオクトマンを応援する中、F-ZEROレースが開催されるが…。

宇宙を航行するトレーラーがリサ・ブリリアントの海賊船におそわれて、荷物がうばわれた。その荷物の中には、エネルギーを最大に増幅するといわれている危険な物質「リアクターマイト」が偶然にもふくまれていた。リュウはリサのゆくえをさがし出すために、リサの夫であるサムライゴローのところへとむかう。 いっぽうリサは、リアクターマイトをねらうゾーダに追われていた。なんとかリアクターマイトだけはゴローのところへ送るのに成功するが、リサはゾーダに捕まってしまう。リサをすくい出すため、リュウとゴローはリアクターマイトを持ってゾーダの基地へと向かうが…。

裏切り者のゾーダは、ブラックシャドーによりリアクターマイトを身体にねじこまれて、ミュートシティに捨てられる。すっかり落ちぶれて、街中をふらふらと当てもなく歩くゾーダ。そこへリアクターマイトをさがすリュウたちがやって来るが、変わり果てた姿にゾーダだとは気づかない。しかし、やり場のないゾーダの怒りに、身体の中でリアクターマイトがはげしく反応しはじめる。そしてゾーダは化け物へと姿を変えるのだった。 デスアンカーに乗りこんだゾーダは、邪悪なオーラにつつまれながら、街を破壊する。まるで歯が立たない高機動小隊。そこへ、遅れてリュウが到着するが…。

満月の夜、ミュートシティにオオカミの遠ぼえが聞こえるというウワサが広がっていた。そんなある日、人間に害をおよぼす宇宙の猛獣を退治するために、ビーストマンがミュートシティにやって来た。リュウたち高機動小隊が彼をあずかることになったのだが、単独行動を好むビーストマンに、リュウたちはふり回されるばかり。 そのころルーシーは、彼女に恋している青年・レオンとともに雨の中を歩いていた。そこに、勝手に出て行ってしまったビーストマンをさがしてリュウがやって来た。リュウからビーストマンの話を聞いたレオンは、なぜかふるえ上がる。実はレオンは、ビーストマンに追われている猛獣（オオカミ男）のひとりだったのだ。

ブラックシャドーから招待状がとどいた。「ロイの脳細胞は生きている。よみがえらせたければ、ドクター・スチュワートをダークミリオンによこせ」というのだ。ロイはクランクの父であり、ダークミリオンをさぐるためにスパイとして敵に身を投じた人物である。できることなら、生き返らせてやりたい。しかし、ドクターが生きて帰って来られる保証はない。なやむリュウたちに対して、ドクターは敵地に向かう決心をする。リュウたちはドクターを見失わないために後を追いかけるが、ダークミリオンによってまんまと連れ去られ、見失ってしまうのだった。

銀河警察の一員として働きはじめ、大活躍するガゼルは、ヒーローとしてもてはやされた。ガゼルを応援する子供・クランクは、ガゼルが自分の父親であることを知らなかった。ガゼルも、ロイだったころの記憶が消されているため、気づかない。そんなおり、高機動小隊の隊員が何者かに立てつづけにおそわれる事件が発生。どうやら情報がつつぬけになっているらしい。あやしいのは、事件のたびにだれよりも早くあらわれるガゼルだ。そこでリュウは、ガゼルを監視することにするが…。

とつぜん「ブラッドファルコン」と名のる男がキャプテンファルコンに挑戦状をたたきつけてきた。リュウは、自分を差し置いてキャプテンファルコンに挑戦しようとするブラッドのことが気にくわない。そして、次のレースに向けて練習を開始するのだった。 いっぽう、ブラッドファルコンはキャプテンファルコンのクローンだと気づいたドクター・スチュワートは、特殊な薬品でブラッドの抹殺をはかるが、ブラッドの返りうちにあってしまう。そして、レースが始まるが…。

兄の墓まいりの帰りに、カフェテラスで死んだ兄に似た人を見かけるジョディ。気になって墓を確認してみると、兄の遺体はなくなっていた。実は兄は生きているのでは？と希望を抱いたジョディは、調査を開始。それを知ったリュウも、手伝うことにする。 　そしてF-ZEROのレースが開催。そのレースでダークミリオンのパイロット・ビリーから救助をたのまれた高機動小隊は、彼を保護することに。そしてビリーは、友達も救助してほしいとたのんでくるが、その友達はジュディの兄のことを知っているらしく…。

普段と変わらぬ日々を送っていたリュウだったが、とつぜん正体不明の恐怖を感じ、ふるえていた。 そして開始されるF-ZEROレース。ところがスタート直前にすがたをあらわしたのは、19台のブラッドホークと19人のブラッドファルコンだった。混乱するサーキット場。そして、いきなりあらわれたブラックシャドーのブラックファイヤーによって、リュウたちは暗黒空間に落とされてしまう。そこには、ゾーダが待ちかまえていたが…。

田中本部長の紹介で、高機動小隊の訓練に教官がやって来た。教官の名はジェームス・マクラウド。元軍人の傭兵だ。マクラウドの横暴な軍隊形式の訓練にうんざりする高機動小隊の面々。その中で、リュウだけがマクラウドのやり方を信用して、まじめに訓練を受けていた。しかし、マクラウドはダークミリオンにも教官として雇われていた。マクラウドは、高機動小隊とダークミリオンをレースでつぶし合わせ、自分が優勝しようとたくらんでいたのだ。

マイティ・ガゼルの乱入で大混乱となってしまうレースだったが、キャプテンファルコンのおかげでガゼルのマシンははじき飛ばされ、爆発炎上した。 　すべての記憶を消去され、生まれ変わったガゼル。だがその結果、彼は子供のようになってしまう。そんなガゼルの教育係として、クランクを任命するジョディ。しぶしぶ引き受けたクランクは、ガゼルが自分の父親だとは知らずに、いっしょに生活していくが…。

誰も知らないキャプテンファルコンの正体。クランクはそのことを不思議に思っていた。そんなある日、レースで優勝したリュウと２位になったファルコンに、敗れたミスキラーがおそいかかってきた。とっさにリュウをかばうファルコンは、ケガをしてしまう。心配するリュウだったが、ファルコンは「かすりキズだ」と言って去っていく。 クランクは、バートがファルコンと同じ場所をケガしていることに気づくが…。

クランクの友人アリアスの家から古い日記帳が見つかった。それはリュウの150年前の恋人ミサキ・ハルカの日記だった。そこには、リュウがコールドスリープされた後のことが書かれていた。日記を読み進めるうちに、リュウのハルカとの思い出もよみがえる…。 リュウは150年前のあの日、ハルカにプロポーズしようと指輪を用意していた。しかしゾーダが現れ、追いかけているとちゅうに事故にあってコールドスリープされたのだ。その後ハルカは、リュウのかたきをうつためにゾーダを追いかけたのだったが…。

ミュートシティで「雷鳴の死神」と名乗る男が暴れていた。奴はいったい何者なのか？と話題になっている矢先、ジャックのアストロロビンが暴走族に取り囲まれている場面をルーシーが見かける。心配するリュウたちだったが、ジャックはケロッとした表情で戻ってきて、なんでもなかったと話す。 実はジャックは、暴走族「ブラディーチェーン」のボス・マイケルと会っていた。ジャックの過去の秘密を知っているマイケルは、ジャックを仲間に引き込もうとしていたのだが…。

ジョディとドクターは、ジョディの兄・アンディ サマーについて調べていた。しかし、銀河警察のデータからもアンディの情報は消えていて、まったくわからない。クランクにさそわれて、ファルコンハウスをおとずれるジョディ。その店のマスター・バート レミングが、あまりにもアンディににていたため、ジョディはおどろくが、バートにやんわりと否定されたため、くわしいことは何も聞けなかった。 その後、ジョディの前にあらわれたファルコンは、兄のことは忘れるよう告げ、サルビアの花を投げて立ち去る。サルビアはアンディが好きだった花。ジョディは花を見て何かを確信する。

ブラッド ファルコンが液体人間としてよみがえってきた。ブラック シャドーは、高機動小隊の息の根を止めるようブラッド ファルコンに命令する。 その日のレースには、銀河警察の長官がリュウたちの活躍を視察に来ていた。だが、長官室にもぐり込んだブラッド ファルコンが、長官の姿に変身し、入れ替わってしまう。ニセ長官の命令により、リュウは敵へ情報を流しているという疑惑で逮捕されてしまった。ジャックやルーシーにもさまざまな濡れ衣が着せられる。そして、この不祥事により、高機動小隊は解散を命令されてしまうのだった。

いつものように悩んでいるリュウ。そんなリュウの気晴らしにと、ジャックは2202年の世界を案内してあげることにする。 　ミュートシティを歩き回り、いろいろなものにふれて回って、今さらながらおどろくリュウ。今まで戦いにいそがしくて、こうしてゆっくり未来のテクノロジーにふれるチャンスがなかったのだ。 楽しい休日を過ごすリュウだったが、ちょっとしたことでジャックとケンカを始めてしまう。そして、ふたりは仲たがいをしたままレースに参加することになるが…。

ハルカがミス キラーにそっくりだと気づいていたゾーダは、このことを利用しようとたくらんでいた。そして突然、リュウの前に現れたゾーダは、ハルカが150年前に自分と一緒に冷凍刑にされたことを伝える。「やはりミス キラーはハルカなのかもしれない」と動揺したリュウは、そのままF-ZEROレースに向かうことに。 レースにはゾーダとミス キラー、そしてブラック シャドーまでもが参戦していた。はげしい戦いがくり広げられる中、リュウはミス キラーと本気で戦うことができない。ゾーダは、そんなリュウを利用してブラック シャドーを倒そうとしていたが…。

キャプテン ファルコンの正体がマスターのバートであり、ジョディの兄、アンディ サマーだと知らされて、おどろくリュウ。 その直後、冷酷な武器商人ドン ジーニーの主催でF-ZEROレースが行われることに。そのレースには、ドン ジーニーにやとわれた謎の覆面パイロット・バーサーカーが参加していた。バーサーカーの正体がキャプテン ファルコンだと考えていたクランクは、それを確認しようとするが、リュウに止められる。だが、むきになってバーサーカーを追うクランクは、ドン ジーニーに捕まってしまい…。

ダークミリオンでは、ブラック シャドーの後がまをめぐり、ゾーダとミス キラーが対立していた。ゾーダはミス キラーを蹴落とすため、彼女の正体はかつてのリュウの恋人・ハルカだと手下たちに話す。その疑いを晴らそうと、ミス キラーはこの手でリュウを始末すると宣言するのだった。 ミス キラーの正体がハルカだと疑っていたリュウは、本人に確かめるため、レースで彼女とデッドヒートをくり広げる。サーキットから逃げ去ろうとするミス キラーを追いかけるリュウだったが、捕らえられてしまい、ダークミリオンの基地へと連れ去られてしまう。

ハルカの記憶を取り戻していたミス キラー。しかし、そのことが悟られれば命はない。彼女は冷徹なミス キラーを演じ続けていた。不安になり、リュウの部屋をたずねるミス キラー。彼は留守だったが、そこで自分が150年前に書いた日記と、ダイヤの指輪を発見。自分がハルカであることを改めて確認する。だがそこへリュウが帰宅。身をかくしたミス キラーは、ルーシーやジャックと楽しげに話すリュウの姿を見て、もはや自分とは住んでいる世界がちがうと悟るのだった。 リュウとゾーダだけのレースが行われることになった。はげしいデッドヒートをくり広げるふたり。いっぽう、ダークミリオンの基地では、ブラック シャドーがミス キラーを呼んで、ある実験を行おうとしていたが…。

運び屋ロジャー＆ドラクがゾーダにおそわれて捕まってしまった。ロジャーたちは知らなかったのだが、実は積み荷はブラック シャドーがゾーダにも内緒で運ばせていたもの。ゾーダはブラック シャドーの弱点がわかるかもしれないと、その積み荷の運び先である惑星ライトニングの基地に忍びこもうとする。 なんとか基地に潜入したゾーダだったが、その計画はブラック シャドーにバレていた。ゾーダの前に現れるブラック シャドー。ゾーダ、そしてリュウは、そこでこの基地がなんのために作られたのかを知ることになるが…。

「オレはなんのために2201年によみがえったのか？」と疑問に思うリュウ。ジョディとドクターは、そんなリュウに「ファルコン伝説」について語り始める。 それは、宇宙の支配をもくろむブラック シャドーとキャプテン ファルコンの長い戦いの歴史だった。キャプテン ファルコンの力だけでは平和は勝ち取れず、邪悪な意志の力によって支配を受けてしまう。それを打ち破るには強力な「救い手」が必要だった。その「救い手」こそが、リュウなのだ。 いっぽうゾーダは、キャプテン ファルコンとブラッド ファルコンが消えた惑星タンカルに現れ、ブラッド ファルコンのリアクターマイトを手に入れようとしていたが…。

自分が「宇宙の救い手」であることを知ったリュウは、その使命を果たすために特訓を始めていた。そこへ、F-ZERO委員会から招待状が届く。今度はブラック シャドーとのマッチレースだ。リュウは無理を承知で戦いに挑もうとする。ジャック、ジョディたちは、全力でバックアップすることを誓い、リュウをレースへと送り出すのだった。 あまりに強いブラック シャドーに押され、コースから落下してしまうドラゴンバードは、F-ZERO委員会のある惑星へと連れ去られてしまうが…。

ブラック シャドーの「偉大なる夢」とはなんなのか？　ミス キラーはそれを探り出すため、制御室に忍び込み、情報を引き出した。この宇宙とリュウに危険が迫っていると知ったミス キラーは、すべての情報を記憶チップにコピーして、リュウにわたそうと考える。 そんな中、リュウも出場するF-ZEROレースが開催されることに。記憶チップをわたすチャンスだと思ったミス キラーは、レースに参加し、リュウに近づこうとするが、ミス キラーを敵だと思っているルーシーは彼女を攻撃。そしてふたりはコースアウトしてしまい…。

カプセルに閉じこめられ、宇宙にほうむられてしまったミス キラー＝ハルカ。しかし、彼女が知るブラック シャドーの「偉大なる夢」がなんなのかを知りたいゾーダは、カプセルを追う。そのカプセルがサムライ ゴローの船に拾われたと知ったゾーダは、サムライ ゴローにおそいかかった。 ゾーダのリアクターマイトの力によりひん死の重傷を負わされたサムライ ゴローだったが、なんとかハルカを外へ逃した。駆けつけたリュウは、ハルカを奪おうとするゾーダを追うが…。

ハルカを連れ去られ、落胆するリュウは、サムライ ゴローのもとで精神をきたえ直していた。 いっぽう、ハルカを連れたブラック シャドーは、暗黒星雲にやって来ていた。ブラック シャドーが、ダークマターリアクターを使って宇宙を悪の支配するものへと作り直すつもりだと知ったゾーダは、その計画を横取りしようと、ブラック シャドーに戦いをいどむ。 宇宙全体に異変が起き始めたと知ったリュウたち高機動小隊は、事態を打開する情報を得るために、F-ZERO競技委員会のある機械惑星へと向かうが…。

いよいよ決戦の地、暗黒星雲にたどり着いたリュウとファルコン。だが、ブラック シャドーに導かれたリュウは、ひとりだけでダークマターリアクター内部に入ってしまう。 待ち受けていたブラック シャドーと戦いをくり広げるリュウ。しかし、ブラック シャドーの力は絶大だ。さらに、ハルカを人質にとられているためパワーを出し切ることができないリュウは、次第に追いつめられていき…。