この春から、小学6年生になった切札ジョー。少し大人になったジョーは、自身が生み出した星・ジョーカーズ星に住むジョーカーズ達に会いに行く。同じく大人な雰囲気を醸し出す彼らに、嫉妬したジョーの相棒・デッキーが、まさかのジョーに対決を申し込む？！ジョーの物語、クライマックスへ！！

かつて倒したはずの宿敵・鬼札アバクに、ジョーカーズ星を破壊された上に相棒のデッキーを奪われてしまったジョー。全てを失ったジョーの前に現れたのは、かつて苦楽をともにした仲間・ジョニーだった。ジョーカーズを、デッキーを取り戻すため、ジョニーとジョーの修行が始まった。

鬼札アバクを倒すため、仲間達とともにデュエマの腕を高め合うジョーの前に現れたのは、かつて世界を自らの思う通りにしようとしたジェンドルの仲間・縄文ヒミコだった。いまはアバクと組む彼女を倒し、その目的や居場所を突き止めようとするジョー。ジョニーとの絆が今、試される・・・！

以前ガットルズとしてジェンドルに付き従っていた天王子ハイド。彼もまた、ヒミコと同様にアバクとともに行動していた。かつて王来学園の生徒会長だったハイド、そしてその同級生のアバク・ヒミコ。彼ら三人の因縁と悲しい過去が明らかに・・・。

デッキーを取り戻そうと、アバク達の居場所を探す中で「デュエマが強い男の子２人、女の子１人の３人組」の噂を耳にする。手がかりをもとにジョー達がたどり着いたのは、とんでもない豪邸だった！ここの持ち主はなんと、かつてジョーと敵対関係にあったウサギ団で・・・？！

小学校最後の林間学校へやってきたジョー達。思い出作りに期待を高めるが、到着するや否や山の地主による「究極のレクリエーション」が始まった。怪しいゲームへの参加を躊躇うが、珍しい報酬を手に入れられると分かると目の色を変える児童達。恐ろしいゲームが始まることを、彼らはまだ知らなかった・・・

デッキーの行方がつかめず、落ち込むジョーの前に突如飛行物体が現れる。そこに乗っていたのは、ジョーの父・勝太だった！宇宙でかつての相棒とともにクリーチャーの調査などをしている勝太。滅多に家に帰ることのない勝太がやってきたことには、何か意味があるようで・・・

ジョーの父・勝太の前に、アバクの仲間である天王子ハイドが現れた。ハイドの目的は、デッキーの力を引き出すための鍵を手に入れることだった。一方で半ば強引にデッキーの力を奪おうとする槍をみて、アバク側についたヒミコ、ウサギ団すらその姿に戸惑いと恐怖を隠せずにいた。

王来学園復活のためには、ジャオウガの復活が必要だと槍は語る。同じ頃、ジョー達はジャオウガの復活を止めるために、巨大エネルギーの反応があった学園の地下へ向かっていた。ジョーがアジトまでたどり着くことを危惧するハイドだが、アバクは余裕の表情で・・・

王来学園復活のために、勝太の魂を利用したアバク。勝太の意識を元に戻すために、アバクへ挑むジョー。しかし、鬼軍団に次々と攻められて大ピンチ！ジョニーで応戦し形勢逆転を狙うが、ついに鬼の頂点・ジャオウガが現れた・・・

ジャオウガを倒すために、さらに強くなるにはジョラゴンの力が必要だと考えたジョー。現在のジョラゴンの居場所は、自然文明の姫・ももが知っていた。早速ももに連れられ、ジョーは自然文明の女王様に会いにいくことになるが、簡単にジョラゴンに会えないとある事情があった。

自然文明の女王を説得し、ジョラゴンを復活させることに成功したジョー。久々の再会に心を躍らせるが、ジョラゴンの様子がおかしい。常にハイテンションかつ、突然生配信を始めるなど、以前のジョラゴンとは全く別の性格となってしまっていた。果たして、打倒ジャオウガの助けとなるのか？！

ジョーの家に届いた、一通の果たし状。そこには「学校に来い」とだけ書かれていた。アバクとの再戦に奮い立つジョーだったが、そこにはウサギ団をはじめとしたジョーのかつての敵たちが集まっていた！「脇役軍団」を自称する彼らから提案されたのは、「デュエマ大運動会」だった・・・！

かねてからの望みであった王来学園の復活が実現するが、どこか不満げなアバク。不思議に思ったヒミコはアバクに本来の目的を尋ねるが、答えはない。一方、勝太の魂を取り戻そうとするジョーの前に、とある人物が姿を現す。

多くのものを犠牲にし、王来学園を手にしたアバク。しかし、自身の心が満たされることはなく一人悩んでいた。そんなアバクに彼の心と引き換えに真の望みを叶えると取引を持ち掛ける槍。そこに駆け付けたジョーに、助けを求めるのはなんとヒミコだった。

自身の過去を取り戻すという望みを叶えるべく、槍に心を渡してしまったアバク。決して許されない行為を続けたアバクだが、ジョーはアバクを救いたいと思うようになる。激化するジョーとアバクの戦い。制するのは果たして・・・

アバクとの戦いを終え、平穏を取り戻すしたジョー。しかし、相棒・デッキーとの別れから、心から喜べずにいた。さらには仲間との別れの季節が訪れようとしていて・・・。ジョー編、これにて完結！ジョー達の”卒業式”をお見逃しなく！！