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前作から一年経て、体も心も成長した守護天使たち。それに伴い彼女達をとりまく環境も大きく変わっていた。 年少の守護天使はそれぞれ学校に通い始め、年上の守護天使たちは新聞配達やハンバーガーショップなどでアルバイトしたりと、彼女たちの生活スタイルも一変。 しかし、人間社会に入り込む代償として彼女たちは変身能力などを自ら封じてしまう。守護天使たちの織り成す新しいおとぎストーリーが始まる。

成長して身体も大きくなり、物も増えて、一段と狭くなった悟郎の部屋。守護天使たちは悟郎の帰りを待ちわびながら、それぞれの時間を過ごしていた。 にぎやかな部屋を見て、その狭さにため息をつくユキとアユミ。しかし、解決策はなかなか見つからず……。 そんな中、ドアのベルが鳴る。悟郎の帰りだと思ったルルとナナは、ドアの向こうの人物に飛びつく。しかし、聞こえてきたのは女性の悲鳴だった……。

悟郎に迷惑をかけないため、人間社会に適応しようと努力している守護天使たち。年少の守護天使たちも学校に通い始めた。 早朝、いつものように学校へと出かけるルル・ナナ・モモのちびっこトリオと高校生になったラン。仲良くなった管理人の立川はるかと挨拶を交わし、元気に駆け出していく。 そんな様子を見つめる怪しい双眼鏡。守護天使たちの正体をあばこうとする謎のふたり組が、守護天使たちを狙っていたのだ……。

公園で、巫女であり邪悪なもののけを退治する退魔師・高尾佳織に襲われたルル・ナナ・モモたち、ちびっこトリオを身を呈してかばうユキ。しかし、そんなユキに、佳織の放った炎の護符がせまる！ 一方、その場を逃れたちびっこトリオが向かった先は、悟郎が獣医のインターンとして働いている動物病院。のどかに診療を行っていた悟郎は、ユキの見に迫る危険を告げられ、公園に向かったのだが……。

一年経って、身体が成長した守護天使たち。しかし、心の成長はまだまだ課題として残っているようで、深夜、モモが悟郎の部屋を訪れた。 怖い夢を見たといって、悟郎の顔をうかがうモモ。悟郎の許しを得て、うれしそうにご主人様の布団にもぐりこんだモモは、クマのぬいぐるみを抱きながら眠りにつく。寝顔を見て、微笑んだ悟郎だったが。 翌朝、ひとつの事件が睦家を襲うのだった。

昇級試験を受けて以来、常に心の奥で葛藤を続けているユキ。自分達を守護天使として転生させてくれたメガミへの恩と、悟郎の側を離れたくないという気持ちの狭間でユキの心は揺れ動いていたのだった。 一方、いつものように年少の守護天使たちの登校前の喧騒からの開放感にひたっていたアユミの身にもひとつの小さな出来事が起きる。 上級守護天使たちをも巻き込んで、めいどの世界を揺るがしかねない事件が起きようとしていた。

動物病院で大切な命を預かっている身である悟郎の帰りは、自然と遅くなりがち。ご主人様と過ごす時間が減ったことに一抹の寂しさを抱えながら、守護天使たちは留守宅をしっかりと守っていた。すでに深夜を告げつつある時計を見てため息をついた守護天使たちにかかってきた電話によって、悟郎が病院に泊まることを知った彼女たちは、落ち込んだ気持ちをぶつけ合う。しかし、突然、上級守護天使たちの姿が消えてしまって……。

ユキ・ミカ・アユミ・ランたち睦家の上級守護天使たちの前で、かつて守護天使だったころのご主人様と再会したメガミ。ひとりの守護天使『セツナ』として、自らのご主人様に告げたいことがあるという。しかし、それはめいどの世界においてタブーとされている行為だった。禁忌を破る大罪を犯しても、メガミが伝えたかった言葉とは……？　そしてメガミの行為は、悩み苦しむ上級守護天使たちの心に深く刻まれていく……。

学校に通い始めた睦家の守護天使達。他の子たちと同じようにタヌキのミドリもまた、教室で授業を受けている。しかし好奇心旺盛なミドリにとって教室は狭すぎるようで、彼女の視線は、黒板ではなく窓の外に向かってばかり。真っ青な空に悟郎にそっくりな雲を見つけて微笑んでいる彼女の前に立ちはだかる女教師。ミドリを叱った彼女が、去り際に出した宿題。それは将来の夢を書く作文だったが、なせかミドリは頭を抱えるばかり……。

キツネだった頃のトラウマのせいで、人間に強い不信感を抱いていたアカネ。しかし、大好きなご主人様である悟郎と過ごした日々は、アカネの凝り固まった心を徐々に和らげたようで、年下の守護天使たちの面倒も良く見るようになっていた。そんな彼女が学校から帰宅した時に告げられた言葉は「お客さんですよ」。自分に客が来たという事実を訝りながら、ドアを開けた彼女の目に飛び込んできたもの。それは意外な人物だった。

いつものように夕食の準備を終えた守護天使たち。あれこれと騒ぎながらもその表情はどこか楽しそう。今日は悟郎が早く帰ってくる日なのだ。しかし、いつまで経っても悟郎は帰ってこない。事故でもあったかと心配する守護天使たちの声が届いたかのように帰ってきた悟郎は日ごろの明るさに似合わずひどく落ち込んでいる。ご主人様に元気になってもらおうと張り切る守護天使たちがあれやこれやの作戦で悟郎に迫るが……その真相は？