『天皇賞（秋）』でタマモに敗れたオグリは、今度こそタマモに勝利すべくトレーニングに打ち込む。 クラスメイトと次に出走するレースの話題で盛り上がっていると、ディクタストライカがオグリに宣戦布告を行う。 タマモにばかり目を奪われていると足をすくわれると言い放つディクタ。 そして、オグリが次に選んだレースは——。

若いながらも天才と評されるほどの実力を持つトレーナーの奈瀬文乃は、担当するスーパークリークと共に『菊花賞』に臨む。 その天才タッグと競うのは皐月賞勝者のヤエノムテキ。 距離3000Mの長距離レースで、2人のウマ娘が激突する。

国際招待ＧI『ジャパンカップ』参戦の為、世界中から実力者のウマ娘たちが来日する。 その中には、凱旋門賞を制した世界最強のウマ娘・イタリア代表トニビアンカの姿もあった。 六平は海外勢の情報を収集するため、ベルノに極秘の潜入調査を指示する。 ベルノはその中で、とある異質な選手の存在に気付く。

ついに始まる『ジャパンカップ』。 ターフに立つオグリとタマモは『天皇賞（秋）』以来の再会を果たす。 以前の敗北から成長したオグリは、今度は勝つとタマモに勝負を申し込む。再戦の意欲に燃える2人。 各ウマ娘たちもそれぞれの想いを胸にレースに臨む中、オベイユアマスターは底知れぬ笑みを浮かべる。

1人のウマ娘がいた。 走ることに直向きで、努力に真摯な、ごく普通のウマ娘。 しかし、その胸の中にある『勝利への渇望』は誰よりも熱く、何よりも強かった。 勝つために己を捨て、全てを欺き、相応しき舞台を求めて海を越えてきた。 そして彼女は――『道化』と成った。

『ジャパンカップ』で『領域《ゾーン》』に覚醒したオベイユアマスターとタマモに敗北したオグリ。 自分と2人の間に超えられぬ壁を感じ、オグリは失意に沈む。 勝利への自信すらも失いかけた姿に、六平は再び意欲を取り戻させるべく、オグリをよく知る『とある人物』へと声を掛ける。

『有マ記念』の記者会見場に向かったオグリたち。 ディクタストライカにスーパークリーク、共に出走する選手たちと話していると、タマモが遅れて会場に現れる。 いつもと違う雰囲気を漂わせたタマモは、オグリを呼び出し、神妙な表情で『重大な決意』を告げる。 それはオグリにとって思いもよらぬことで――。

ＧI『有マ記念』当日。 このレースをトゥインクル・シリーズの『ラストラン』にすると決意したタマモは、トレーナーの小宮山と共にレースに臨む。 オグリは、タマモとの最後となるレースに、哀しみを振り切り、それ以上の闘志で挑む。 ディクタストライカ、スーパークリーク、強豪たちが揃った年末の大一番、その火蓋がついに切って落とされる。

向こう正面からスパートをかけるという想定外の策を仕掛けてきたタマモは、先を行くオグリを後方から追い詰めていく。 タマモの強烈なプレッシャーに晒され、苦しいレースを強いられるオグリ。 極限の疲労の中、彼女の脳裏に浮かんだのは、自分の『原点』だった――。

『最強』タマモクロスとの勝負に勝ち、有マ記念を制したオグリ。 だが、一つのレースが終われば、また次のレースが始まる。 それでも今だけは、ひと時の休息が許される時。 仲間たちとの楽しい『クリスマスパーティー』を過ごす中、オグリはこれまで駆け抜けてきた日々を思い返す。