『天皇賞（秋）』でタマモに敗れたオグリは、今度こそタマモに勝利すべくトレーニングに打ち込む。 クラスメイトと次に出走するレースの話題で盛り上がっていると、ディクタストライカがオグリに宣戦布告を行う。 タマモにばかり目を奪われていると足をすくわれると言い放つディクタ。 そして、オグリが次に選んだレースは——。

若いながらも天才と評されるほどの実力を持つトレーナーの奈瀬文乃は、担当するスーパークリークと共に『菊花賞』に臨む。 その天才タッグと競うのは皐月賞勝者のヤエノムテキ。 距離3000Mの長距離レースで、2人のウマ娘が激突する。

国際招待ＧI『ジャパンカップ』参戦の為、世界中から実力者のウマ娘たちが来日する。 その中には、凱旋門賞を制した世界最強のウマ娘・イタリア代表トニビアンカの姿もあった。 六平は海外勢の情報を収集するため、ベルノに極秘の潜入調査を指示する。 ベルノはその中で、とある異質な選手の存在に気付く。

ついに始まる『ジャパンカップ』。 ターフに立つオグリとタマモは『天皇賞（秋）』以来の再会を果たす。 以前の敗北から成長したオグリは、今度は勝つとタマモに勝負を申し込む。再戦の意欲に燃える2人。 各ウマ娘たちもそれぞれの想いを胸にレースに臨む中、オベイユアマスターは底知れぬ笑みを浮かべる。