異世界からの侵略者ナイトフライオノートに対抗するべく、人類は琉球ＬＡＧを設立。 五人の少年たちによる戦闘ユニット、スカーレッドライダーを持って敢然と立ち向かっていた。 四年の空白期間を経て、ナイトフライオノートの侵略が再開する。 だが、スカーレッドライダーの一員、ヨウスケは大きな問題を抱えていた。

スカーレッドライダーの戦闘指揮教官に着任した少女アキラ。 異世界からの訪問者であり人類の味方サブスタンスに受け入れられるアキラだったが、ライダーたちのリーダー、タクトの信頼を得られずにいた。アキラの事で対立するヨウスケとタクト。不協和音が生じる中、ナイトフライオノートの襲撃が始まる。

戦いが始まり数か月。ナイトフライオノートとの戦闘は日々激化していた。戦力強化が求められる中、長官の石寺はヒロの能力不足を指摘する。居場所を追われる恐怖に怯えるヒロは、アキラたちに辛くあたってしまう。それでもチームワークでカバーしようとするアキラ。そのために、ユゥジは意外な提案をする。ヒロは自分の資質を証明できるのか。

スカーレッドライダーのプロモーションのため、アキラは秘密の計画を発動する。それはショウナンの海でのＣＭ撮影だった。不本意なタクトだったが、他のライダーたちは戦いから離れ海を満喫していた。ありえないトラブルにまきこまれながらも影からアキラを支えるタクト。そこでタクトはアキラの意外な一面を知る。

編入生ヒジリが琉球ＬＡＧにやってくる。ヒジリの軟派な態度と、謎めいた言葉にライダーたちは反発する。ヒジリを警戒するハコと、陰謀の気配をかぎつけるタクト。始まりのサブスタンスエピフォン。アキラに近づくヒジリを見てヨウスケはアキラを意識する。様々な思惑が渦巻く中、戦闘が始まる。カズキがとった奇策とは。

秋も深まり、模擬店が並び、学園祭気分に湧くリュウキュウＬＡＧの一般公開日。初めてのライブに向けて、バンドの練習に励むスカーレッドライダーたち。しかし甘粕の試算では客入りは望み薄だった。アキラとハコは、ふたりの意外な共通点を見つけ、友情を深めていく。そんな中、ＬＡＧの喧噪に誘われるようにして、奇妙な客が訪れる。

最強の敵、限界型ナイトフライオノートが琉球ＬＡＧ本部を襲撃した。スカーレッドライダーは反撃手段を封じられ最大の危機に陥る。状況を打破できるかどうかは、未だサブスタンスとのレゾナンスに成功していないヒジリにかかっていた。ヒジリはアキラを守るため、エピフォンとのレゾナンスを願うが……。

悲劇を乗り越え、サブスタンスとともにクリスマス・パーティの準備を楽しむスカーレッドライダーたち。部屋に閉じこもったままのハコを心配するアキラと、疑惑の目を向けるタクト。トウキョウでは岡崎監察官による大きな陰謀が動き出していた。リュウキュウＬＡＧに新たな脅威が訪れるとき、ハコは真実を知ることになる。

岡崎監察官の計画が発動する。時同じくして、最強のナイトフライオノートによる首都トウキョウへの侵攻が始まった。極秘裏に準備が進められていた新兵器を持って人類は総力戦を挑む。絶望的な戦いに向かうスカーレッドライダーたち。戦いの中でヨウスケはさらなる力を望み、タクトは究極の決断をする。

多大な犠牲を払いながらも人類は勝利し、束の間の平穏を手にすることとなった。しかし、ナイトフライオノートとの戦いはまだ終わっていない。仲間を失った痛手から立ち直れずにいるアキラとヨウスケたちスカーレッドライダー。補佐官である甘粕の言葉と、過去の思い出。そして音楽が、彼らを先へと進ませる。

ナイトフライオノートの故郷、紅の世界より新たな敵が出現する。その姿に衝撃を受けるスカーレッドライダー。敵の出した要求は、アキラにとって残酷なものだった。明かされるＬＡＧの最重要機密。活路を求め、再びリュウキュウへと帰還する一同。そこでアキラの前に現れたものとは……。

紅の月が輝き、ナイトフライオノートによる総攻撃が始まった。それは、終末の始まり。最終決戦の場へと赴くスカーレッドライダーと、待ち受ける最後の敵。天秤にかけられるアキラの運命と、世界の救済。アキラは、繰り返される紅と青の戦い、その意味を理解する。全てが滅び行く中で、ヨウスケとはアキラは・・・？