若きデクスター･モーガンは内なる衝動に葛藤しながら、父親のハリーと高校卒業を控えるデボラと暮らしていた。ハリーが病に倒れ、デクスターはついに自分の使命を果たす時が来たと気づく。シリーズ初回。

ハリーが退院して職場に復帰すると、デクスターはマイアミメトロの鑑識課でインターンとして働き始めていた。デボラは小さな犯罪行為に手を染め、父親を激しく非難する。

デクスターはバティスタと因縁のある高利貸に狙いを定める。ハリーはマイアミメトロの殺人課に新たに配属された刑事マリア･ラゲルタを見張れと指示される。デボラはバレーボールのチームメイトの歓心を買おうとパーティーを開く。

デクスターの次なる標的は引退した（現役かもしれないが）殺し屋。ハリーは10歳の少年がむごたらしく殺された事件の捜査に当たる。デボラはソフィアと潜り込んだナイトクラブで出会いがある。

殺しが思わぬ方向へ行き、デクスターはハリーに外出禁止を言い渡される。デボラはジオとの仲を深め、母の１周忌で兄との絆を強める。

マイアミメトロ警察は身近で起きた誘拐事件に震撼する。デクスターは法の網の目をくぐり抜ける殺人犯に狙いを定めるが、それより先にデボラとその彼氏とのダブルデートを何とか乗り越えねばならなかった。

デクスターは死体遺棄の場所を新たに見つけなければいけない状況に陥る。行方不明の子供の捜索が続く中、ハリーとラゲルタは物議を醸す仮説をスペンサーに話す。デボラはバレーボールの練習中に怒りを爆発させ窮地に追い込まれる。

デボラがミステリアスなボーイフレンドとこっそり旅行に出たため、デクスターは彼女を捜すよう命じられる。ハリーとラゲルタは連続殺人犯と思しき人物を追ってタンパへ向かう。そんな中、マイアミメトロ警察は誘拐犯の容疑者に迫っていた。

強制突入が思わぬ悲劇を生むが、デクスターは誘拐犯に迫っていた。一方、デボラは父親の職場に行き、マイアミメトロ警察に対する見方が変わる。ハリーは連続殺人事件の推理を進めるが、自分の立てた仮説をラゲルタに隠していた。

デクスターは手遅れになる前に誘拐された子供を見つけねばならない。デボラは名付け親を見舞い、自分の将来を考え直す。ハリーは連続殺人犯と直接対峙するが、それが衝撃的な結果を生む。シーズン最終話。