世界のカードゲーム人口は数億人を超え、生活の一部として当たり前のようになっていた。ヴァンガードの世界大会、VFサーキットに優勝した数ヵ月後、先導アイチは高校生になり、宮地学園に進学した。窮屈そうな様子で授業を受けるアイチをバカにしたようにみる、同じクラスの石田ナオキ。そんなナオキは、学校生活がつまらないと思っていた矢先、カバンからデッキを取り出し、楽しそうな笑顔でみつめるアイチを見つけた。

人気グループに所属する現役アイドル・立凪コーリンが宮地高校に転校してきた。アイチとコーリンが顔見知りだったことに、学園中がざわつく。そんな中、アイチは学園にカードファイト部を作ろうと、チラシを配るが、誰も受け取ってくれない。諦めずに配っているチラシを受け取る手。そこにはコーリンの姿が…。

クラスメイトにヴァンガードを教えるアイチ。コーリンと同じ部活に入るべく、コーリンの前にはファイト待ちの男子生徒の列が。その様子を廊下から見つめている、ある人物が…。コーリンは視線を感じ、ナオキが廊下を見に行くと姿がない。

構内でヴァンガードに興味を示している生徒たちの姿が…。生徒会長は、カードファイト部の設立を阻止するよう、命じる。一方、アイチたちの元へ突然乱入してきた、アメフト部の部員たち。突然、アイチたちが連れて行かれた先はサブグラウンドだった！

生徒会がカードファイト部をあまりよく思っていないことを知ったアイチたち。正式な部として認められるために、どうしてもミサキに入部してほしいアイチは何度もアタックするが、首を縦に振らない。しかし、コーリンが言った言葉が気にかかったミサキは…。

カードファイト部の顧問の先生がいないため、正式な部として認められなかったが、生徒会長が指定する強豪校と戦って、優秀な成績を収めることができれば、例外的に部活として認めてくれるという。その強豪校とは、櫂トシキがいる、後江高校だった！さっそく、カードファイト対校試合が始まる――。

激戦が繰り広げられている宮地学園と後江高校のカードファイト。いよいよ、戸倉ミサキの試合が始まる。対戦相手を決めるルーレットが示した先にあったのは、『助っ人』の文字だった。体育館の扉に立っていたのは・・・。

後江高校の森川カツミと宮地学園の先導アイチのカードファイトが始まった。森川のヴァンガードには、コンローが…。そのうち、櫂トシキの本気のデッキだったことに気づく。櫂トシキが見つめる中、アイチと森川の激しい攻防を繰り広げる戦いが続く…。

正式部活と認められたカードファイト部。生徒会から部長・副部長を決めるようにということで、この部を立ち上げた先導アイチが部長就任。副部長に立候補したのは、シンゴだけだった。みんなが賛成したが、結局、一晩考えることになった。次の日――。再度、立候補を募ると、シンゴ、ナオキ、ミサキ、コーリンみんなの手が上がっていた…。

宮地学園にカードファイト部ができた影響で、中等部に「カードファイト同好会」ができたことを知ったナオキとシンゴ。そこで、先輩として指導するために同好会へ訪れるが、ファンシーな部屋に驚愕するナオキたち。そこにやってきた同好会に所属するエミとマイの２人。さっそくナオキたちは指導ファイトをすることに…。

中等部「カードファイト同行会」のエミとマイ。そして宮地学園のシンゴとナオキのカードファイトが終わり、次はアイチの番…。部屋のドアが開き、そこに立っていたのは、立凪レッカだった。レッカは、ヴァンガードファイト全国大会の公認サポーターアイドルも務めるウルトラレアのメンバーの１人。さっそく、アイチとレッカのカードファイトが始まる。

珍しく中村橋先生が部室へやってきた。学校に届いた封筒をアイチたちに差し出すと、封筒には“ヴァンガード甲子園”のロゴが。中身はヴァンガード甲子園の出場申込書だった。それから、地方予選を突破するために、アイチたちは優勝候補の学校を偵察しに行くことに･･･。

「アンタ、セーラー服は無理がないか？」アイドルグループ・ウルトラレアのメンバー・スイコに放ったナオキの一言。スイコの背後にどす黒いオーラが放たれ一同は凍りつく…

校庭の掲示板には『文化祭まで、あと10日』の張り紙が。屋台の看板を作ったりと生徒が楽しそうに準備をしている中、カードファイト部も文化祭に参加することになったのだが、今回飛び入り参加の部だったため、体育館の舞台しか使える場所がないとのこと。そこでアイチたちは…。

文化祭で演劇を披露するカードファイト部は、様々なトラブルに見舞われていた。そこへ、コーリンが登場し、ポーズを決めると、会場からは大歓声が！突然、舞台上から体育館の入口に向かって剣をかざすコーリン。スポットライトがあたった先には人影が…。そこにいたのは、あの伝説のカードファイターだった!!

宮地学園カードファイト部も参加する『ＶＦ甲子園 地区大会』が開幕。会場には、優勝有力候補の福原高校や、後江高校の姿も。そんな中、組み合わせ発表のアナウンスが聞こえてきた。モニターを見上げると第一試合の組み合わせが！そこに表示されていたのは・・・。

先導アイチの対戦相手は、これまで公式試合に出場の経験がないという、全く無名の選手。以前、森川とファイトしているアイチの姿をみて自分の力を試したくなり、対戦相手に立候補したのだったが、櫂の言葉にハッとなり、毎日強化特訓し今回のファイトに望んだのであった…。

宮地学園チームvs福原高校チーム。優勝候補だけあって、会場には福原高校応援団の声援が響き渡っている。緊張するナオキだったが、仲間の声援をうけ振り返ると、これまでのことを思い出し、試合に負けた時の悔しい思いはしたくないとぐっと前を睨み、ファイトを始めるのであった…。

立凪コーリンvs鳴海アサカ。大量の差をつけられるコーリンだったが、まだ戦意を失ってはいなかった。最初はそれほど乗り気ではなかったカードファイト部にアイチに協力するためだけに入ったはずだった。しかし、今では“勝利”にこだわっている自分に気づいたコーリンは…。

決勝戦の大将戦、アイチvsレン。２人のファイトを見ていた櫂は、いつしかクレイの大地に立っている自分自身に気づき、岩山から見下ろした先ではアイチとレンのユニットが対峙していた。櫂は、純粋にファイトを楽しんでいるレンとアイチをみて、思わず拳を握ったのだった…。

カードファイト部を潰すために『超能力研究会』はカードファイト部に果たし状を。屋上でアイチたちを待つ『超能力研究会』の元へ近づいてくる足音は…？

謎の部屋に入ったナオキ。いつもとは違った異様な様子でカードキャピタルに現れ、アイチにファイトを挑む。誰も知らない圧倒的な力を持つドラゴンがアイチを襲う！

突然おかしくなったナオキに疑問を持つ櫂。その謎のヒントがないかとタクトを訪ねると、櫂の訪問が予想されていたかのように招き入れられる。そこで待っていたタクトは…

ファーストリバースファイターとしてタクトに狙われた櫂。リンクジョーカーを操るタクトの「ロック」に苦しめられる。圧倒的な強さのタクトに対して櫂は…。

リンクジョーカーの力を手にした櫂。挑まれたテツは櫂のただならぬ雰囲気を察知する。一方、穏やかな日常が流れる、カードキャピタル。しかしアイチはなにかを感じている。

空には暗雲が漂っている。そんな中、レンはスイコに、テツとアサカの行方とフーファイタービルで何が起こっているのかを問いただした。不敵に笑むスイコの目は怪しく輝いている。スイコが取り出したデッキから怪しいオーラが放たれていた。そんな２人の様子をモニターで見ていた櫂とタクトだったが…。

フーファイタービルのエレベーターが止まった。扉が開くと、部屋の中は真っ暗。恐る恐る部屋の中に進むスイコとレン。すると突然ライトアップされ、ナイフが飛んできた。呼びかけると女の声が響いてきた。レンはその声にハッとして上を見上げると、その声の主が天井から降りてきて…。

対峙しているレンとアサカ。そこから少し離れた暗がりで２人のファイトを見ているスイコは、レンはまだ全部の力を出しきっていないと思っていた。レンは怒りに満ちた目つきでアサカを睨んだ。白熱するファイト中、レンは、全国大会へ初出場の時や特訓場でファイトを重ねるアサカのことを思い返していた――。

最上階でレンを待ち構えていたのは、テツだった。多くは語らずファイトを開始する。激しい攻防が続く中、いつしか二人はお互いが出会った頃の記憶に包まれていた。

レンを世界の王へと担ぎ上げようとするテツと、それを拒否するレン。何をしてもレンの考えが変わらないことを悟ったテツは、このファイトに終止符を打つため、異形の姿へと変化した新しき悪魔の王へとライドする。

チームカエサルのリーダーで、シンガポールに留学していた光定ケンジが、休暇により日本に一時帰国することに。久しぶりの再会に臼井ユリ、ガイ姉弟も胸を躍らせて光定の出迎えへと向かう。しかし空港に降り立った光定の前に一番初めに姿を現したのは、臼井姉弟ではなく、リンクジョーカーのデッキを手にした櫂トシキだった。

光定ケンジと再会を果たした臼井ユリ。しかしあの努力の天才と言われ、真っ直ぐな正義の心を宿していた、誇り高き「皇帝」の姿はもうどこにもなかった。目の前の光定は邪悪な笑みを湛え、歪んだ正義を振りかざす暴君と化していた。かつての光定を取り戻すため、ユリは己のすべてを賭け、光定にファイトを挑む。

ヴァンガードファイト甲子園に出場するために日本に滞在中の蒼龍レオンとジリアン、シャーリン姉妹。彼らの元には連日、レオンを倒して名を上げようとする者たちが押しかけて来ていた。そんな中、甲子園優勝候補筆頭である雀ヶ森レンを倒したという男がレオンの前に現れる。その男とは堕ちた皇帝、光定ケンジだった。

孤立無援になってしまった蒼龍レオンに対し、己の臣下になるよう勧告する暴君・光定ケンジ。しかしレオンはそれを断固として拒否する。ならばと、光定は黒き切り札、“Я”ダイユーシャの凶悪なまでの力で、レオンを、そしてアクアフォースを追いつめる。蒼龍の民の伝説に終焉の時が近づいていた…。

宮地学園の夏の恒例行事である林間学校が始まった。アイチたちカードファイト部は自然の中でオリエンテーリングに参加した。夜は合宿所のテレビでＶＦ甲子園の決勝戦をカードファイト部の皆と観戦する。熱い決勝戦のファイトに、最初はカードファイト部しかいなかった観戦者が徐々に増え始め・・・。

宮地学園の林間学校には、キャンプファイヤーの時間に、湖のほとりにある木の下で想いを伝えあった二人は永遠に結ばれるという伝説が代々語り継がれていた。今回もキャンプファイヤーが始まり、立ち上る炎が満天の星空を焦がしはじめた時、アイチは湖のほとりの木の下へと呼び出される。

宮地学園中等部の学校見学会の日、チーム男前の大文字ゴウキと妹のナギサの二人が、宮地学園を訪れるという情報を得た葛木カムイは、トラブルメーカーである二人から先導エミを守るため宮地学園へと向かう。しかし到着した学園のいたるところには、ドクロマークの海賊旗がはためいており、異様な雰囲気に包まれていた。

大文字ゴウキはカムイにとって、古くからの親友であり、義理と人情に厚い男の中の男だった。しかし今のカムイの前に立つゴウキは、そんなかつての面影をすっかりなくしてしまっていた。カムイはゴウキの目を覚ますために、熱いハートを燃え上がらせる。カムイの、そしてノヴァグラップラーの拳がうなりを上げる！

リバース化したナギサに立ちはだかったニンジャマスターＮＥＯ。ＮＥＯが操るのは幻の忍者クラン「ぬばたま」。果たして恋する暴走乙女ナギサを止めることが出来るのか！？

さらわれたエミたちを探すカムイの目に飛び込んできたのは、リバースしたレッカと捕えられたエミとマイだった。レッカは世界中の人々を自分の言いなりにしようとしていた。

私には友達なんか一人もいない――。レッカから発せられた言葉は、エミとマイの心を深く傷つける。しかしエミとマイはそれでもレッカと過ごしてきた日々を信じ、友情を信じた。少女たちの想いを背負い、カムイはリバースしたレッカを元に戻すため、熱い闘志を燃え上がらせる！

決意を固めた表情でカムイの前に姿を現したコーリン。世界中のファイターをリバースさせて日本へと戻ってきた櫂トシキ。その櫂を友として止めようとする三和タイシ。そんな中でタクトは全世界のヴァンガードファイターに向け、来たるべき暗黒の未来を予言する。世界の破滅へと向けて歯車が大きく動きだす…。

タクトの「世界の終り」を告げるメッセージが余韻が残す中、三和は櫂の目を覚まさせるため、ファイトを挑む。三和は櫂の「かげろう」デッキを使い、親友に昔の自分を思い出させようとするが、櫂は眉ひとつ動かさない。そして櫂はこのファイトに終止符を打つべく、最凶の破壊竜「カオスブレイカ―・ドラゴン」へとライドする。

宮地学園からカードキャピタルに一時避難をしたアイチたち。タクト、そしてリンクジョーカーによる地球侵略という非常事態を前にして途方に暮れていると、蒼龍レオンが現れる。レオンはタクトを共に倒そうとアイチを誘うが、アイチの瞳によぎる「迷い」を感じ取り、アイチにファイトを申し込んでくる。

リバースファイターたち、そしてリンクジョーカーから自分たちの学校を取り戻そうと、徹夜の特訓を積み、宮地学園へとやってきた石田ナオキと小茂井シンゴ。学園前に立つ二人の前に生徒会書記の長代マキとおびただしい数のリバースファイターたちが現れ、ナオキとシンゴは取り囲まれてしまう。

宮地学園生徒会書記である長代マキ。しかしその裏の顔は、虚無の力に魅せられた、リンクジョーカーの手先だった。ナオキは宮地学園を解放するため、元凶であるマキにファイトを挑むが、マキはナオキの心の隙間を巧みにつき、徐々に自分のペースに巻き込んでいく。

タクトのところへと向かう先導アイチの前に立ちはだかったのは、リバース化した葛木カムイだった。カムイはアイチを超えようと、本気の勝負を挑んでくる。出会った時とは違う、世界でも有数の実力者となったアイチとカムイ、二人の超ど級のファイトが今、始まる。

タクトのいる立凪ビルの前までたどり着いたアイチたち。するとそこには櫂トシキと三和タイシの二人が待ち構えていた。櫂とアイチ、お互い無言の中、交錯する両者の想い。三和は櫂の対戦相手としてふさわしいか確かめるため、アイチにファイトを挑む。

誰よりも強くなるため、リンクジョーカーという禁忌の力を手にし、全てを犠牲にして最強への道を突き進もうとする櫂。そんな櫂を、己の持つすべての力を使って止めようとするアイチ。幾多の因縁を重ねた二人の戦いが今、始まる。

熾烈を極めるアイチ対櫂の戦いは、両者一歩も譲らず、ピリピリとした緊迫感の中での攻防が続く。近くでファイトを見ている者たちもただ固唾を飲むばかり。二人とも絶対に負けられないこの戦い、果たしていったい何が勝負を分けるのか。

リンクジョーカーを使い、己の野望を実現しようとするタクトの前に立ちはだかったのは、蒼龍の子レオンとかつてのタクトだった。リンクジョーカーの化身であるタクトは、己の半身を用いて「未来のレオン」を生み出し、「現在のレオン」にぶつける。

リンクジョーカーの化身であるタクトと、彼を倒して元の世界に戻そうとするタクトとの一大決戦が始まった。リンクジョーカーの力に絶対の自信を持つタクトは勝利を確信し、余裕の態度を崩さずにファイトをしていたが、対戦相手であるもう一人のタクトには秘策があった。

タクトにファイトを挑んだアイチだったが、タクトはその挑戦を受けずにかわし、アイチの対戦相手としてコーリンを連れてくる。アイチはリバースされたコーリンを元に戻そうとファイトを開始するが、コーリンには決して負けられない理由があった。

世界の終わりへのタイムリミットが差し迫る中、タクトの前に立ったのは二人のファイター、先導アイチと雀ヶ森レンだった。ファイトを要求する二人の前に、タクトは櫂トシキを呼び出す。そして櫂は対戦相手に、アイチではなくレンを指名する。

櫂とレン、二人はまるで対照的な二人だった。ファイトのスタイルは勿論、性格も、そして生き方も…。しかし二人は違うがゆえに惹かれあい、互いを尊敬していた。誰よりも超えたい相手を前にして、櫂とレン二人の意地と意地が激しくぶつかり合う。

とうとう始まったアイチとタクトの戦い。ファイトを進める中でアイチはタクトからウルトラレア、コーリンについて衝撃の事実が知らされる。動揺するアイチ、それを見てほくそ笑むタクト。世界の終わりは着実に近づきつつあった…。

終末を告げる者「グレンディオス」が「ロック」を超えし呪縛「オメガロック」を発動し、ついに世界の終わりへ、残された最後のターンを迎える。タクトは勝利を確信し、歪んだ笑みを浮かべる。アイチに勝利の可能性はほとんど残されていなかった。

世界の危機は去り、全てが終わったかのように思われた。しかしアイチと櫂、この二人の決着はまだついていなかった。上空に浮かんでいたリングが崩壊する中、様々な想いを胸に抱え、向かい合う二人。今、二人の道は交差し、最後の戦いが始まろうとしていた…。

ヴァンガードを通して出会い、成長していったアイチと櫂。今、二人はお互い最強のファイターとなってぶつかり合う。二人はまるで限界など存在しないかのように、このファイト中にも更なる高みに昇って行く。究極とも呼べるこのファイトの先に待つものとは…！？