リンクジョーカーの侵攻を先導アイチが防いでから、世界には平和な日常が戻っていた。そんな中、カードキャピタルを訪れた櫂トシキに、思いもよらない出来事が待ち受けていた。櫂トシキによる新たな物語が今、幕を開ける。

抜群の記憶力を誇る戸倉ミサキですら、先導アイチについて記憶を失っていた。ミサキの初めてのファイトを、チームＱ４の記憶を呼び覚ますべく、櫂は新しい力「レギオン」を解放する。

アイチが設立したはずの宮地学園カードファイト部の存在も、シンゴの記憶から消えていた。シンゴを問い詰めるナオキの元に、先導アイチの存在をほのめかす謎の執事が現れる。

櫂トシキが通う後江高校の生徒たちも全員、先導アイチについての記憶を完全に無くしてしまっており、かつて賑やかだったヴァンガード部も、現在は三和がいるのみという寂しさだった…。

葛木カムイは大文字ゴウキたちと「チーム男前」を組み、ファイトに明け暮れていた。そんな中で、カムイは最強のファイターとの呼び声高い、櫂トシキを倒そうと後江高校へと乗り込む。

アイチにつながる手がかりを求めて、かつてアイチも来たというカードショップＰＳＹを訪れた櫂トシキ。店の中に入ってみると、そこには一人の見知らぬ少年が櫂を出迎える。少年は櫂に対してオリビエ・ガイヤールと名乗る。

ナオキとミサキが公園の中を歩いていると、沢山の猫たちに囲まれた大男と出会う。大男は、ナオキとミサキの姿をみとめるとフィリップ・ネーヴと名乗り、二人に対し、先導アイチの事をこれ以上追わないように警告してくる。

アイチの探索には、仲間たちにも危険が付きまとうと身を持って知った櫂。翌日、ミサキやカムイたちに対して「これからは一人でアイチを探す」と告げ、立ち去ろうとする。しかし、一人で行こうとする櫂の前にカムイが立ちはだかる。

チームカエサルのリーダーである「皇帝」こと光定ケンジが、日本に一時帰国することを知ったミサキとカムイは空港へと向かう。空港に着いたミサキたちの前に光定と共に、ラティという少女とセラと呼ばれる青年も現れる。

空港で出会った不思議な少女ラティとファイトすることになったミサキ。ラティはシャドウパラディンのデッキを操り、変幻自在の攻撃を仕掛けてくる。無垢な笑顔の裏に隠し持ったラティの真の実力が今、明らかになる。

ヴァンガード南米チャンピオンという、世界でも屈指の実力を持つラウル・セラとファイトすることになったカムイ。セラは、まるで氷を思わせるような冷たい笑みを湛えながら、カムイに攻撃を仕掛けていく。

「アイチの事についてレンは何か知っている」そう確信した櫂は、三和やナオキと共に再びレンのところへと向かう。櫂は自分が勝ったらアイチにまつわることすべて語ってもらうと、レンにファイトを申し込む。

レンの指示した場所へとたどり着いた櫂たちが目にしたのは、なんとも奇妙な形をした巨石群だった。櫂たちが近づくと、巨石群の間から光があふれ出し、そこからオリビエ・ガイヤールの姿が出現する。

ガイヤールに続いて櫂たちの前に現れたのは、かつて、アイチやナオキたちと「カードファイト部」を作った仲間、コーリンだった。しかし、櫂たちを見つめるコーリンの瞳は、ぞっとするほど冷たく、鋭い光を放っていた…。

櫂たちは、今のアイチとコーリンの姿を目の当たりにして、ショックを隠し切れないでいた。そんな暗い雰囲気が漂う中、ナオキとカムイは自分たちの実力をアップするために蒼龍レオンに連絡を取り、修業をつけて貰おうとする。

蒼龍レオンの故郷である「蒼龍の島」に来た櫂たち。ナオキとカムイがレオンのもとで修業に励む中、櫂とミサキは未だアイチとコーリンに関するショックから抜け出せずにいた。果たして二人は自分の進むべき道を再び見出す事が出来るのか…！？

ナオキが道を歩いていると、以前撃退したカトルナイツたちの手下、モレスの姿を発見する。ナオキが気づかれない様に尾行すると、たどり着いたのはカトルナイツ、そしてアイチのいる場所へと繋がる扉の前だった。

ナオキとカトルナイツの一人であるセラとのファイトが始まった。そのファイトの中で明らかになる、ファミリーとの抗争に明け暮れたセラの凄まじい過去。ナオキは蒼龍レオンとの特訓で掴んだ力を爆発させる事が出来るのか！？

アイチの元へと急ぐ三和の前に立ちふさがったのは、カトルナイツの一人、フィリップ・ネーヴだった。三和は激しいファイトの中でネーヴの背負ったものの大きさに圧倒されそうになる。鋼鉄の戦士、ネーヴに隠された壮絶な過去とは…！？

「この世界の全ては幻」といって憚らず、何ものにも縛られない少女、ラティ。彼女にとって大切なものはイメージの中のクレイの世界と、それを守ったアイチだけ。そんなラティの前に姿を現したのは、因縁深き相手である戸倉ミサキ。二人の想いが今、再びぶつかり合い、火花を散らす。

皆と離ればなれになってしまったカムイの前に現れたのは、青き炎をまといし男、オリビエ・ガイヤールだった。ガイヤールに対し、アイチへの想いをぶつけながらファイトするカムイ。その熱い気持ちは、ガイヤールをも圧倒する。

だれよりも熱く、誰よりも激しい想いでアイチに絶対の忠誠を誓う男、ガイヤール。ガイヤールがそうなったのには、ある出来事が関係していた。ガイヤールがアイチの忠実なる騎士へと変貌を遂げた理由が今、明らかになる。

メイトとしてアイチを解放しようとする櫂たちと、それを阻もうとするカトルナイツたち。お互いが自分たちの信念のもとに、激しい戦いを繰り広げていた。しかしその戦いは突然、終わりを告げられようとしていた。

セラの企みによって目覚めてしまったアイチは、リンクジョーカーの力に取り込まれ、誰も制御できない危険な状況に陥る。暴走するリンクジョーカーの力を止め、アイチを救う為、フィリップ・ネーヴが、自分の身の危険も顧みず、アイチにファイトを挑む。

アイチを裏切り、すべてを我が物にしようとするセラの次なる標的は、カトルナイツの一人、ラティだった。ラティは、自分にとって何よりも大事なクレイの世界、そしてアイチを守るために、セラと激戦を繰り広げる。

自分の最強を示すことのみにひたすら執念を燃やす男、セラ。そのセラの野望が今まさに実現の時を迎えようとしていた。総てを己のものとするため、セラがアイチにファイトを挑もうとしたその時、何者かの声が辺りに響き渡る。

リンクジョーカーの圧倒的な力を得たセラは、手が付けられないほどの強さを誇り、対峙するガイヤールもまったく歯が立たない。しかし、絶体絶命の危機に陥りながらも、ガイヤールの心の中には絶望の闇を照らす青き炎が灯っていた。

アイチのところへと向かう櫂たちの前に、コーリンが立ちはだかる。それを見たナオキはコーリンと戦いたいと櫂たちに申し出る。かつて部活で絆を分かち合った仲間であるコーリンとナオキ。今は互いに譲れないものの為にファイトを開始する。

アイチを救い出そうとする櫂と、アイチを守ろうとするガイヤール。共に己の信念を貫く二人の間には、数々の因縁が存在していた。お互いの仲間たちが見守る中、今、聖域に二つの激情の火柱が燃え上がる！！

アイチと櫂、様々な出来事を経て向かい合う二人。ついに決戦の火ぶたが切られる。熾烈なファイトの中で、アイチが櫂に見せたのは、二人の絆の証であるブラスター・ブレードの変わり果てた姿だった…！！

聖域で向かい合う、アイチのブラスターと、櫂のドラゴニック・オーバーロード！アイチが手にしてしまった圧倒的な強さの前に、櫂は劣勢に追い込まれる。絶望が迫る中、櫂は怯まず立ち向かう。

聖域での戦いから時が経ち、櫂、ミサキ、三和たちの卒業式が迫っていた。アイチは部の活動や、選ばれた送辞の原稿など、多忙な毎日。櫂たちともなかなか会えないでいた。

卒業式も終わり、カードキャピタルにて開催されるショップ大会に参加するアイチたち。カードキャピタルにはアイチが今まで出会った、数多くの仲間やライバルたちが集まっていた。そして大会の決勝戦、アイチの前に立ったのは…！？