大切なカードをクラスメイトの森川カツミに奪われてしまった気弱な少年、先導アイチ。アイチは森川を追いかけ、カードキャピタルというカードショップへと向かう。
ブラスター・ブレードのカードを巡り、ファイトする先導アイチと櫂トシキ。ルールを教えながらファイトを進める櫂は、アイチが微笑みを浮かべていることに気付く。
カードキャピタルの最強ファイターとファイトすべく、現れた少年ファイター葛木カムイ。その場に居合わせた先導アイチは櫂トシキに指名され、カムイとファイトする。
ファイト未経験だったが、先導アイチの変化からヴァンガードに興味を持ったカードキャピタル店員の戸倉ミサキ。アイチから誘いを受け、ミサキは初めてのファイトに挑む。
森川カツミ達が所属するCF研究部の存在を知り、入部を希望する先導アイチ。しかし、CF研究部は森川達の成績不振によって廃部の危機に陥っていた。
葛木カムイが元々ホームにしていた大型カードショップ「ヴォヤージュ」に出かけた先導アイチ達は、アジアサーキット優勝の蒼龍レオンと準優勝の大文字ゴウキと出会う。
アジアサーキットベスト３の光定ケンジも「ヴォヤージュ」メンバーとしてショップ対抗戦に参加が決まっていた。そんなある日、突然光定がカードキャピタルにやってくる。
カードキャピタル代表チームQ4とヴォヤージュ代表チームNwOによるショップ対抗戦が始まった。大文字ゴウキとナギサの兄妹が先陣を切りQ4の前に立ちはだかる。
ショップ対抗戦第三試合を争う孤高のファイター櫂トシキとカード界の皇帝こと光定ケンジ。高い実力を持つ2人のファイトは白熱し互いに切札を繰り出しての接戦となる。
ショップ対抗戦第四試合は先導アイチと蒼龍レオンのファイト。レオンが「風」と呼ぶ独特な感覚に苦戦するアイチは自らのファイトにこれまでと異なるイメージを目撃する。
葛木カムイと大文字ゴウキによる決定戦へともつれ込んだショップ対抗戦。ゴウキを超えるべく戦うカムイの脳裏に浮かんだのは、かつてゴウキからかけられた言葉だった。
平和なカードキャピタルに突如現れた謎の集団「フーファイター」の一員、川並ミナミ。彼らが使う「VFグローブ」はファイトのダメージを現実にする危険な代物だった。
フーファイターの手により、ヴォヤージュも占拠されていた。カムイはかつての居場所を取り戻すべく、最強チーム「AL4」のひとり矢作キョウに挑む。
キョウの切札「決闘龍 ZANBAKU」の必殺コンボによって、動きを封じられてしまったアイチに語り掛けてきたのは、イメージの中のブラスター・ブレードだった。
カードキャピタルに現れたAL4の鳴海アサカは櫂の居場所を探していた。それを予期していた三和は、アサカとフーファイターを櫂から遠ざけるために迎え撃つ。
ファイトするミサキとアサカ。その最中フーファイターの当主、雀ヶ森レンが姿を現す。一方、アイチとカムイは、キョウから「フーファイター狩り」を行うことを提案される。
アイチはキョウからカードの声が聞こえる感覚が「PSYクオリア」と呼ばれていることを教えられる。そして、その力を使いこなすレンとのファイトに臨むミサキは……。
レンがカードキャピタルに来たことを知った櫂は、レン、そしてAL4の一員でもある新城テツと共に過ごした中学生の頃の記憶や、アイチとの再会を思い返す。
フーファイター狩りを続けるアイチ達の前に現れたテツ。PSYクオリアを研究対象とするテツはアイチをファイトで追い込むことで、秘められたその力を発現させる。
フーファイター本部へと乗り込み、構成員達を蹴散らす櫂と三和。一方その頃、テツとのファイトを終え、疲弊したアイチとカムイはフーファイター当主のレンと出会った。
フーファイター本部に集うQ4,AL4の面々。アイチを庇い、レンとの決戦に臨む櫂。PSYクオリアの力を否定する櫂と、その力に溺れるレンのファイトが幕を開ける。
櫂とレン、因縁のファイトも終盤戦。Q4、AL4の面々がその決着を見守る中、櫂は新たな切札へとライドする。本気のファイトを示し、勝者となるのはどちらか。
アイチとレン、PSYクオリアを持つ2人のファイトは熾烈を極める。アイチは歪んだ渇望を力の源とするレンのイメージを超え、戦いの連鎖を断ち切ることができるのか。
フーファイターとの戦いは決着し、アイチ達は一時の平穏な日常を取り戻した。数日後、いつもの面々が集うカードキャピタルで、櫂はアイチにファイトを申し込む。
アイチとのファイトの最中、自身がファイトに懸ける想いを理解した櫂。アイチのPSYクオリア全開のファイトに追い詰められていくが……。
仲間達に見送られ、日本代表としてアジアサーキットの会場へと飛び立つアイチ。一方その頃、謎の時空では、見覚えのあるユニット達がそれぞれの所属クランを紹介していた。
アジアサーキットに出場したアイチは決勝でレオンとの再戦に臨む。……そして時は経ち、アイチは高校生に！しかし進学した宮地学園ではヴァンガードは流行っていなかった！
宮地学園に転入してきたウルトラレアのコーリンは、アイチのカードファイト部に入部する。コーリン目当ての入部希望者が集う中、小学生の頃のアイチを知るナオキは……。
コーリンの入部試験に挑むナオキ。かつての自分と向き合い、初心者ながらも全力でファイトする。シンとの特訓を経て、手にしたデッキで未来を掴むことはできるのか。
ナオキも入部し、認可に向けて一歩前進したカードファイト部。しかし、ナオキは物陰から不穏な視線を感じ取る。その正体は、入部希望者の小茂井シンゴだった。
宮地学園では影の番長と恐れられていたミサキ。アイチに迷惑をかけまいと、CF部への誘いを断り続けていたが、それを見かねたコーリンからファイトを申し込まれる。
交流戦を行うことになったカードファイト部。対戦相手の福原高校VG部には、レンやアサカなどフーファイターの面々とウルトラレアのメンバーであるスイコが所属していた。
デッキを強化したナオキの対戦相手はアイドルながら熟練の腕前を持つスイコ。そして白熱の交流戦の最中、現れたのは「立凪財団」の総帥「立凪タクト」だった。
アイチ達が出会った謎のファイター、伊吹コウジ。櫂と三和にヴァンガードを教えた先導者でもある彼が使うユニット「根絶者（デリーター）」の凶悪な力「デリート」とは！？
福原との交流戦も終わり、平和な日常を過ごすCF部の面々。一方、立凪財閥の当主であり「コンサートマスター」の「立凪タクト」は、ウルトラレアに衝撃の事実を告白する。
謎のユニット「デリーター」の正体を確かめるため、伊吹とファイトするコンサートマスター立凪タクト。タクトは強大なPSYクオリアでファイトを優位に進めていたが……。
「ディスティニーコンダクター」となったタクトは、スイコとレッカを福原へと向かわせる。ヴァンガードファイターを探す彼女たちの目的は、とある力の感染だった。
PSYクオリアゾンビとなってしまったアサカを元に戻すために戦うレン。しかしアサカがPSYクオリアで見たのは、自分があのレンを倒してしまう悪夢の運命だった。
PSYクオリアゾンビの侵略はカードキャピタルをも蝕んでいく。PSYクオリアゾンビとなったカムイ達を助けるため、新たなオーバーロードと共に櫂が立ち上がる！
キョウに連れられて、カードショップへと向かうアイチ達CF部。そこでアイチ達を待ち受けていたのは、キョウをゾンビにしたレッカと、PSYクオリアゾンビの集団だった！
PSYクオリアゾンビ達を難なく撃破したアイチだったが、そこに現れたのはあの伊吹！ PSYクオリアを得たキョウは、新たな切札で伊吹を倒すイメージを見るが……。
PSYクオリアゾンビとなったナオキに追い詰められていくアイチ。思いを激しくぶつけ合うファイトの最中、２人のイメージに介入してきたのは、コーリンだった。
ナオキとアイチをシンゴに託して、立凪邸へと向かったミサキを待ち受けていたのは、コーリンだった。大切な仲間を、運命から解放するための戦いが幕を開ける。
ついに覚醒してしまった最強のPSYクオリアゾンビ、アイチ。ミサキから連絡を受け、立凪邸へと向かおうとする櫂、レン達の前に立ちはだかったのは、あの伊吹だった。
櫂をデリートせんと立ちはだかる伊吹。ヴァンガードへの絶望と怨嗟を力に戦う伊吹だったが、PSYクオリアが見せたのは櫂の記憶のイメージに宿っていた、とある光だった。
立凪邸に現れたPSYクオリアゾンビ・アイチ。元のアイチを取り戻すため戦うミサキだが、アイチの強さは、異質にして冷酷ともいえる脅威的なモノへと変貌していた。
立凪邸へとたどり着いたレンは、全ての黒幕であるディスティニーコンダクターにファイトを挑む。異形なるユニット「星骸者」達と互角に戦いを繰り広げるレンだったが……
PSYクオリアゾンビ・アイチと、伊吹によるファイト。互いに宿した能力と怒りを全霊でぶつけ合い、尋常ならざるファイトを繰り広げる２人だったが……。
伊吹の根絶者によってデリートされてしまったアイチは、PSYクオリアゾンビの支配からは解放されたが、同時にヴァンガードファイターではなくなってしまっていた。
アイチとディステニィニーコンダクターによる、ヴァンガードの行く末をかけた最終決戦が始まる。一方、惑星クレイでも、遊星ブラントの軍勢との大戦が繰り広げられていた。
惑星クレイと遊星ブラント、２つの星の神と神が降臨する最終局面。歪められた運命の果て、並び立つ仲間達と共に戦うアイチの剣に宿ったのは、救世の光だった。
先導者たちと２つの星の戦いは、終わっていなかった……？ご好評につき、再びコールされた「ちっちゃいヤツら」が、本編では出場まで至らなかったあの大会を再現する……？
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