横浜新都心にあるドライバー養成学園アルカディア、そこに通う小学五年生の轟カケルは勉強は苦手だが学園で一番のドライブテクを持つ少年。車の授業でも先生も舌を巻くほどの実力の持ち主だった。そんなある日、クロード博士により学園の地下に連れられ、1台のマシン「ジャイロゼッター」に出会う。その真紅のマシンの名は「ライバード」。マシンに誘われるように乗り込むカケルだったが、それを見計らったかのように、ジャイロゼッター・ゴブリエースを操る謎の男トーマが学園に攻めてくる。果たしてカケルは学園を守れるのか！

カケルの幼なじみのりんねは小学六年生の女の子、フィギュアスケートでオリンピックに出ることが夢。ある日、いつものようにスケート場で練習をしていると、そこにカケルが現れた。なにやら意味深に誘うカケルに連れられて行った先は、なんとアルカディアの本部施設だった。そこでりんねは、カケルと同様に、謎の石版ロゼッタ-グラフィーに名前が刻まれた第２の選ばれしドライバーであることを告げられる。突然の宣告に自分が選ばれしドライバーであることを信じられないりんねは苦悩する。そして、スケートでそのことを忘れようとスケート場へ向かうが、その途中、再びトーマたちゼノンの襲撃に直面するのであった！？

ある日の朝、カケルとりんねが呼び出され、アルカディア本部へ行くと、そこでは第三のドライバーについて話題に。ロゼッタグラフィーに新たな予言「カレス」「速」の文字が浮かび上がったのだ。しかし、それだけでは手がかりなく、選ばれしドライバーの判別がつかなかった。そんな中、カケルは「カレス」を「カレーライス」と読み解き、カレーライスを食べるのが一番早い人間が選ばれしドライバーだと主張。そこでカケルの親友で中学一年生のミチノリとカレーライス早食い勝負！激闘の末、ミチノリが勝利、ついに第三のドライバー決定か！と思われたその時、ロゼッタグラフィーに新たな文字が…。さらに、第三のドライバーを狙ったトーマたちの襲撃が始まる！？

第三のドライバーとして日本に戻った速水シュンスケ、選ばれしドライバーとして仲間になるかと思いきや、ジャイロゼッターに対し、「まるで期待外れだ」と言って乗ることを断ってしまう。そんなシュンスケの態度に、カケルは大激怒。ついに、車のレースで決着を付けることに…。テレビ局の中継まで入る注目の的となった、カケルとシュンスケのプライドをかけたレース。そのスタートフラッグがついに振り下ろされる！？

待ちに待った夏休み、だがカケルたちはジャイロゼッターの選ばれしドライバーとして、富士山のふもとにあるアルカディア特別訓練場で強化合宿をすることに。しかし、ひょんなことからミチノリも、訓練場に向かう輸送機ジャイロアークに乗ってしまい、一緒に合宿へつれていかれてしまう。一方、ゼノンはカケルたち選ばれしドライバーが全員不在で、本部が手薄になっていることを察知し、本部と訓練場両方への同時襲撃を狙う！

突如、富士特別訓練場に現れたイレイザー01と名乗る謎の少年。彼の乗る漆黒のジャイロゼッター「ギルティス」は、想像を絶する強さのジャイロゼッターだった。カケルとシュンスケは、「ギルティス」の急襲に迎え撃つも、渾身の技がことごとく通用せず、窮地に追い込まれてしまう。一方、その頃、ドライバー不在のアルカディア本部でも、ゼノンの襲撃を受けていた。りんねとミチノリはジャイロアークで急遽本部へ帰還、守備に当たるが、トーマが率いるゴブリ軍団に劣勢を強いられてしまう。富士訓練場、アルカディア本部ともにピンチを迎える状況の中、ついにギルティスの必殺技を受けたカケルは絶対絶命になるが…。

アルカディアに転校生がやってくる。それは、京都に住む第五のドライバー、三輪サトリ。しかし、サトリは極度の方向音痴。京都から横浜新都心を目指すが、迷ってばかりでなかなか到着しない。そんな中、ゼノンでは新たな作戦をもくろんでいた。それはサトリに扮したハルカが学園に乗り込み、クロード博士の研究するメヴィウスエンジンの設計図を手に入れようというもの。眼鏡とカツラでサトリに変装したハルカは見事アルカディアへの潜入に成功。設計図のありかを突き止める。だが、そこにカケルたちが現れ、サトリと仲良くしようとつきまとう。偽サトリのハルカは煙たがり、そんな態度を見たカケルたちは、だんだん彼女を怪しみ始めて…。

横浜新都心では、エーアイカーが失踪するという謎の事件が多発していた。新たにアルカディア本部に赴任することになった七津セイもその被害にあった一人。遅刻しそうになったサトリを愛車で送った帰り道、立ち寄ったコンビニで車が勝手に走り出し、失踪してしまったのだ。その日、エーアイカーの工場見学でエーアイカーのすばらしさを勉強したばかりのカケルたちは、その事件を知りショックを受ける。エーアイカーが勝手に走り出すことなんてありえないと、カケルたちは謎のエーアイカー失踪事件の真相を突き止めるべく立ち上がる。果たして、事件の謎は明らかになるのか!?

ある日、ジャイロコマンダーをなくしてしまったカケル、ミチノリとともに新しいものを貰いにタクミの元へ。だがそこで、ジャイロコマンダーは一人のドライバーに一個しか与えられない重要なアイテムで、アルカディアの秘密やジャイロゼッターの特性など大事な情報がたくさん入っていることを知らされる。もしもゼノンの手に渡りでもしたら…!! 自分がしたことの大変さにようやく気づいたカケルは焦ってジャイロコマンダーを探し回る。そんな時、新都心郊外で怪電波が発生!? それを解析すると、ジャイロコマンダーによく似た電波だった…!?

横浜新都心ではフェスタが開催！ テレビの全国中継が入るほどの注目イベント。ついにアルカディアの活躍が認められ、ドライバーの面々が横浜新都心に表彰されるのだ。カケルたちも初の表彰式にドキドキ。だがそのフェスタの開催と同時に、市長のもとには脅迫状が届いていた。それは、「表彰式を中止しなければ妨害する」というゼノンからのもの。市長と久石は、幼稚な文面からイタズラではないかと考えるが、念のため警戒態勢を万全にしフェスタを開催する。多くのジャイロゼッターが華やかに登場し、フェスタの盛り上がりもピークを迎えたその時、正体不明の車両が急速接近！ 予告通りゼノンが現れたのか？ その目的は一体…？

ギルティスとの戦いで壊されてしまったライバードを悲しむカケル。だが、ダイチたちメカニックは、ライバードの修理とともにある作戦を考えていた。それは新たな強化パーツをつけてパワーアップするというものであった。その名もライバードハイパースペック。しかしそれだけではギルティスに勝てない。ライバードのパワーアップに合わせたドライバーたち五人のチームワークもさらに強くする必要があるのだ。そこでシミュレーションテストが行われることになったのだが、シミュレーションのギルティスの姿を見た瞬間、カケルは頭に血が上ってしまい、チームワークを完全に無視してしまって…。

ヨコハマ新都心湾でバケモノが出たという噂が流れた。しかしそれはゼノンがエネルクス社とともに開発した新型のジャイロゼッターだった。ライバードが修理中である今、アルカディアを襲うチャンスだと考えるゴートだったが、イレイザー01はゼノンの計画を無視し、ある場所へと向かっていた。その頃、クロード博士よりロゼッタグラフィーに刻まれた『幻のドライバー』の名が判明したという報告を受け、真島研究所に向かった総司令はその名をみて驚愕する。一方、冬休みを満喫していたカケルたちの元に、アルカディアから緊急の呼び出しが入る。単独行動をとるイレイザー01の目的は、真島研究所のロゼッタグラフィーだったのだ…。

カケルたちの前に現れたゼノンの巨大なジャイロゼッター『ドラグノス』。その圧倒的な力に苦戦するカケルたち。一方そのころ、ゼノンに捕まってしまったアルカディアTVのスタッフと轟ケンゾウは、倉庫らしき場所で動けずにいた。世界の大企業エネルクス社とゼノンの繋がりという大スクープを、なんとか掴みたいものの脱出できない。そんな中、見張っていたゼノンの会話からライバードが現れたことを知る。ドラグノスとの死闘の末、カケルたちはライバードハイパースペックの力と5人のチームワークと必殺技を使い、なんとか倒すことができたかに思われたが、更なる恐怖がカケルたちを待ち構えていたのだった…。

アルカディアTVでは特別番組『超速トクバン！全部見せますジャイロゼッター!!』を放送するためにスタッフ、轟ケンゾウたちは仕事に追われていた。今までのアルカディアの活躍を熱血解説する関。そのかたわら、早乙女と轟ケンゾウはグレートクラーケン船内から手に入れた大スクープの編集作業をしていた。一方その頃、アルカディアの資料室では、サキが人知れず幻のドライバー「軍司ソウタ」について調べていた。ゼノンでは再調整が済んだイレイザー01が目覚める。しかし、たるんだカケルは昼になってもゴロゴロしているのだった。

グレートクラーケンに破壊されたプリウスαの修理にはしばらく時間がかかるらしい。そのことを寂しがるりんねにカケルは気づかず、むしろ怒らせてしまう。りんねの機嫌を直そうとするサトリとかえでは、イルカが見たいというりんねとアクアパラダイスへ行くことに。りんねがイルカを見たかった理由は『昔、イルカの泳ぐ姿を見て、スケートで調子が出なかった時に元気づけられたから』だった。アクアパラダイスではしゃぐ三人は、そこで訓練中に怪我をしてしまったあるイルカに出会う。一方その頃、メカニックたちの間では極秘のプロジェクトが進行していた。タクミにりんねとの仲を相談していたカケルは、それを手伝うことにするのだが…。

ある日、カケルたちが横浜新都心で休日を満喫していると、偶然にも港の見えるカフェで、マイクマン関とサキが待ち合わせしている現場を目撃する。そんな二人をカケルたちは恋人同士だと勘違いしてしまう。だが関とサキが会っていたのは、先日ケンゾウたちがグレートクラーケンに捕らわれた際、命がけで入手したゼノンとエネクルス社の繋がりを裏付けるデータの取材のためだった。だがそのことを知らないカケルたちの勘違いによって、アルカディアではそんな二人の恋の噂が広がってしまう。一方、ケンゾウはエネクルス社とゼノンの繋がりを探ろうと、エネクルス社への突撃取材を行っていたが…。

カケルの大好きなプロレスラー山尻ハジメ、その日のTV中継は、悪役レスラーのデビル三世との試合だ。興奮気味に山尻を応援するカケル。だが、山尻は劣勢。しかし、デビル三世がとどめの新技を繰り出そうとすると、アクシデントによりそのまま場外に落ちてリングアウト負けに。大好きな山尻が勝ったものの、試合内容に納得のいかないカケルは、翌日の学校で試合のことばかり考えているうちにデビル三世のことが気になってしまう。そんな中、真面目で有名なクラスの委員長、大柄リカコの様子がいつもと違うことに気がつくカケル。偶然通りがかった中庭で、リカコが忘れた紙袋の中身を見てしまう。中には巨大なレスラーパンツが…。

バレンタインデー。アルカディア特別寮にはシュンスケ宛に、世界中のファンから大量のチョコレートが送られてきていた。毎年のことにうんざりするシュンスケだが、カケルは目を輝かせていた。カケルはここ数日、ひどい虫歯で甘い物をナナコから禁止されていたのだ。そんなカケルに密かにチョコを渡そうと考えていたりんねはがっかりしてしまう。一方、アルカディア内ではメカニック男子たちがオペレーターたちにチョコを貰うため必死になっていた。そんな中、突然の緊急警報が入る。アメリカから帰還予定の輸送機が着陸態勢に入れず、危険な状態にあるというのだ。輸送機を救出するため、カケルたちは出動するが…。

横浜新都心にパンダがやってきた。アルカディアと横浜市長は『プロジェクトP』という名のパンダ歓迎イベントをドゥーラシア動物園で開催する。カケルとりんねは動物園の警備を担当し、ミチノリ、サトリ、シュンスケはパンダの輸送を手伝うことになった。すっかり有名人のカケルは、りんねを横目に派手な警備で調子に乗っている。そんな中、同じく会場を警備していた警察官の半田から、やり方が派手だと注意されてしまう。そんな中、会場に緊急警報が入る。ミチノリらが搬送していたパンダのコンテナがゼノンに襲われたというのだ。現場に向かおうとするカケルたちの目の前に、トーマのトラ型ジャイロゼッター、ベルガーが立ちふさがり…。

優勝すれば誰でもお笑いスターになれるという番組『お笑いヒーロー誕生！』。ミチノリはその番組に出るため、カケルをさそって漫才コンビを結成する。漫才師よりもヒーローになりたいカケルはあまりやる気がないが、ミチノリの漫才師を目指す大きな夢の理由を聞く。それにカケルは感動し番組出場のため、やる気になるのだった。そしてお笑い番組の収録当日を迎える。しかしこの番組のスポンサーはエネルクス社で、審査員席にはトーマの姿があった。アルカディアメンバーが番組会場に集結していることを知ったトーマは、ハルカを使いRX8にアルカディア基地を襲撃させる。

メヴィウスエンジンの力を世界に知らしめるため、カケルとシュンスケは世界最大の国際ラリーカーレースに出場する。近藤真彦率いるチームコンドーやチームエネルクスなども出場する中、レースはスタートする。序盤から独走する2人だが、エネルクスによる様々なレース妨害を受ける。それでもシュンスケは持ち前のドライブテクで1位をキープし続けるが、カケルは超速変形をしたパジェロの攻撃により絶体絶命に。ジャイロゼッターに変形すれば失格というルールで苦戦を強いられるカケルを助けに現れたのは…。

ある日、赤名先生そっくりの美女「クレオパトラ」に叱られる夢を見たサトリは、テストを控えたカケルたちに間違った勉強のアドバイスをして現実でも叱られてしまう。夢が何かのお告げだと信じたサトリは、頼りない自分の性格を直すため、赤名のような「大人な女性」になることを決意する。だがそれは、ブラックコーヒーを飲んでみたり、色っぽく髪の毛をかきあげるなど、ちょっとマト外れなことばかり。一方赤名は、勉強をさぼるカケルたちの態度に悩んでいた。そんな中、久石からある書類を受け渡される。それはカケルたちの未来を担うという重要な書類だった。

ナナコから今日は早く帰ってくるよう言われたケンゾウだが、その日がどんな“特別な日”なのかさっぱり思い出せない。カケルやミチノリに聞いてもわからず、サトリの催眠術の助けを借りて思い出そうとするが、頭に浮かぶのはポケットに入れたたままのレンタルショップの会員証などどうでもいいことばかり。一方、ケンゾウから話を聞いたりんねは“特別な日”の真相を聞き出そうとナナコの元へ向かう。するとナナコは久石と会って真剣な話をしていた。一方、ショッピングモールで再びデータ消滅事件が発生する。すぐに撮影車で現場に急行するケンゾウたちは新たなゼノンの敵、イレイザー軍団の仕業だったことを突き止める…。

アルカディアでは新型ジャイロゼッターの開発のため、富士訓練場に機材を運ぶ準備が行われていた。そんな中、サトリはキーホルダーのジコランが未来を予言してしゃべるという不思議な体験をする。その話を聞いたりんねは、まだ見ぬ未来に想いをはせるが、同時にあることを思い出していた。それは現在仕事で離れて暮らす両親のこと。りんねは両親に会えない寂しさから思い出の写真入りコンパクトをいつも持ち歩いていた。だが長年使っていたせいか、そのコンパクトが壊れてしまい、タクミに修理をお願いする。ところが、輸送準備に追われるタクミは直すと言っておきながらその約束を破ってしまい…。

アルカディアの新型ジャイロゼッターが富士訓練場でついに完成した。アルカディアのメンバーは新型ジャイロゼッターを横浜新都心へ運ぶ準備を急ぐ。だがシュンスケだけは浮かない顔をしていた。実は先日調べた端末の記録からアルカディアに潜入したスパイをサキだと疑っていたのだ。1人でサキの動きをさぐるシュンスケ。新型を乗せたジャイロアークは横浜新都心に向けて飛び立つが、高度12,000フィートを超えた時、ゼノンからアルカディア本部に「ジャイロアークに爆弾をしかけた」という通信が入る…。

ロゼッタグラフィーの解読が進められる中、“何者かとの全面戦争で世界は滅びる”という予言を解読したアルカディア。それを阻止するためバーストコアの共鳴実験を急ぐタクミたちメカニックはNISSAN GT-Rへのバーストコア・システム搭載に取りかかる。しかしシュンスケは浮かない顔をしていた。ギルティスとの戦いでメヴィウス・エンジンを奪われたことに深い責任を感じていたのだ。一方、実験の許可をもらうために市長の元へと向かっている久石だったが、途中、何者かの手により誘拐され、ゼノンのアジトに捕えられてしまう。

アルカディアではソウタの話で持ちきりになっていた。カケルの幼なじみでもあるソウタがイレイザー01だった事実に、ショックを隠しきれない一同。しかし誰よりも心を痛めていたのはカケルだった。一方、ゼノンでは奪ったメヴィウス・エンジンの解析を進めていた。そんな中、サキがギルティスEXにエンジンを搭載することを提案する。それはソウタが選ばれしドライバーであり、メヴィウス・エンジンを動かせるかもしれないからだった。

アルカディアではイレイザー軍団を倒すためのシミュレーション訓練を行っていた。しかし訓練中、ソウタの顔を思い出してしまうカケルはギルティスに攻撃できず、逆にやられてしまう。カケルの気持ちに迷いがあるのではないかと心配する一同。そんな中、差出人不明の手紙がカケルに渡される。その手紙を読んだカケルは、なぜか手紙の内容を隠し、夜中こっそり出かけていってしまう。そんなカケルの様子が気になるりんねたちはカケルに隠れて後を追うことにするが、行き着いたのは、新都心にあるスクラップ工場だった。

行方不明となったソウタを探すためアルカディアでは、ギルティスのメヴィウス・エンジンが発するエネルギー源をたどることで、その居場所を突き止めようしていた。そんな中、リュックサックを背負い、出かける準備をするカケル。カケルはメヴィウス・エンジンの魂こそがギルティスの元に導いてくれると信じ、ソウタを1人で探そうとしていた。一方ゼノンから逃げ出し、行くあてなくさまよっていたソウタは、まるで魂を持ったかのように動き出したギルティスの導きで、ある場所に行き着く。そこはソウタが昔入院していた病院であり、カケルとソウタにとっての思い出の場所だった。

記憶も戻り、アルカディア学園で暮らすことになったソウタ。だが操られていた時の反動から、ギルティスでカケルたちを襲うという悪夢に苦しんでいた。そんなソウタに、ゼノンにいたことなど気にもとめないかのように普通に接するカケルたち。一方クロードは、ロゼッタグラフィーに刻まれた選ばれしドライバーとしての使命をソウタに告げる。自分の運命を知り、戸惑いながら悩むソウタ。そんな彼に優しく近づき、励ましたのは父・久石だった。カケルたち仲間の支え、そして父・久石の愛情を知ったソウタは次第に元気を取り戻していく。だがそんなソウタの気持ちを打ち破るようにアルカディア上空に巨大な機関車型ジャイロゼッターが現れた。

宇宙空間でファイナルバースト「メヴィウスオーバードライブ」を放とうとした瞬間、イレイザーキングの槍に貫かれたライバードと、それに巻き込まれたドルフィーネは、謎の空間を抜けてとある場所に墜落してしまう。まだゼノンとの戦いが続いていると信じるカケルたちは、襲ってきたジャイロゼッターを見事打ち倒すが、見渡すと様子がおかしいことに気づく。なんと周りには破壊された町、そして廃墟となったアルカディア学園があった。

カケルとりんねが消えて1週間。アルカディアでは、サトリの予言を信じ、空から彼らが帰って来るのを待っていた。そしてその予言の通りカケルとりんねは、未来の世界で手に入れたライバードSE（シャイニングエディション）とともに現代へと戻ってきた。そしてそれから3ヶ月後。アルカディアと選ばれしドライバーたちにより、全国でジャイロゼッターが一般人へと広まり、「超速変形」の講習や、ジャイロゼッターの競技大会「バーストファイト」などが人気となっていた。そんな中、ゼノンを裏切ったソウタを許せないイレイザーエースは、トーマの指示に背き、アルカディアに1人襲撃をかけようとしていた。

アルカディアの特別講師としてカケル、ミチノリ、サトリの3人が大阪支部のアルカディア学園に派遣されることになった。大阪とあってお笑いに厳しい生徒たちのテンションに戸惑ってしまうカケルたち。しかしそんな中、ノリが悪く、暗い性格でクラスに溶け込めていないスジオという名の少年に出会う。一方、アルカディア大阪支部ではアピールの一環として、東京のアイドルを一日アルカディア学園長として招くことにする。しかし到着したのは予定と違うアイドルたちだった。

ある日、シュンスケは両親のお墓参りに出かける。GT-Rが調整中だったためバスで出かけたシュンスケは、実は風邪をひいて体調を崩していた。そんな中、猫の餌を買いに出かけたハルカが、偶然バス停にいるシュンスケを見かける。雨の中、1人座り込むシュンスケの様子が気になったハルカは思わず話しかけるが、シュンスケは高熱を出し、気を失いかけていた。一方、シュンスケの身を案じたキラリとカケルはシュンスケを迎えにバス停に向かうが、すでにシュンスケの姿はない。なんとハルカはシュンスケの体調を案じ、思わず自分の車に乗せてしまっていたのだ。

ある日、ソウタのジャイロゼッター、ギルティスが街で大暴れしている映像がアルカディア学園に送られてくる。身に覚えのないソウタは、格納庫のギルティスを確かめに行くと、そこに何者かから通信が入る。ゼタレイトの採掘場に来るよう指示されたソウタは、1人でその場所に向かう。そこには、イレイザー四天王の5人目「トリプルシックス」と名乗る人物がソウタを待ち構えていた。彼はある理由からソウタに復讐を果たそうとしていたのだった。

『ニャンダ温泉』という温泉場にやってきたカケルたち。ここは野良猫が多くいることから「猫」と「温泉」をくっつけて売りにしたという斬新な温泉なのだが、観光客が集まらず廃業の危機をむかえていた。今回、猫好きのクロード博士の強い希望により、選ばれしドライバーたちは、ジャイロゼッターを使ったイベントで、観光客を集めるためにやってきたのだった。一方その頃、ゼノンのトーマとハルカも偶然にも『ニャンダ温泉』を訪れていた。カケルたちの存在に気づいたハルカは、彼らの隙をつき、ライバードシャイニングエディションを奪う計画を立てるのだった。

レーサー時代からの愛車フェアレディZが、ジャイロゼッターとなってシュンスケの元に帰ってきた。久しぶりの愛車との対面に喜びを感じるシュンスケだったが、同時にあることを思い出していた。それはレーサー時代の数々の思い出、そしてシュンスケが唯一勝てなかったマッハ男爵のことだった。そんな時、マッハ男爵が次のレースで引退するというニュースが流れる。マッハ男爵の希望で引退レースは日本で行われるという。しかしシュンスケはアルカディアの使命を優先するため、引退レースには参加しないと言う。そんな中、テストコースでフェアレディZを走らせるシュンスケを狙って、謎の一般車が突然コース乱入してきた。

アルカディア九州支部のオープニングセレモニーにやってきたカケルと赤名たち。その翌日、少ない自由時間を使って博多の町を満喫することにする一行だったが、とんこつラーメンを食べている間に、カケルは他のみんなとはぐれてしまう。そんな中、たまたま行き着いたシーサイドエリアで1人の老人と出会う。老人は桜島が見たいというカケルに展望鏡の使い方や釣りのやり方などを教えてくれる。しかし老人の正体はゼノン四天王の1人、イレイザーキングだった。一方その頃、偶然にも九州にラーメンを食べにきていてカケルの存在に気づいたトーマは、配備していたジャイロゼッターを出動させ、攻撃を仕掛けようとしていた。

1999年夏以来14年ぶりに『時の鐘流星群』が訪れる今夜。そんな大イベントにカケルたちも盛り上がっていた。カケルは流星群を見るために、ケンゾウから聞いた穴場スポットに行こうとアルカディアメンバーたちに持ちかける。その場所は流星が1番綺麗に見られるという穴場スポットなのだが、実は14年前の1999年、まだ若かったケンゾウが当時高校生だったナナコとはじめて出会った思い出の場所でもあったのだ。一方、ゼノンのトーマも流星群に思いをはせていた。14年前の流星群のその日は、トーマにとっても運命の変わった特別な日だったからだ。

ついにタイムマシンを作りあげたゼノンは、未来に通じる時空の穴を再び開け、そこから大きな翼を持ったジャイロゼッターを呼び出した。しかしそのジャイロゼッターは、ゴートたちの命令を聞くどころか暴走を始め、タイムマシンすら破壊し、どこかへと飛び去っていってしまう。そんなことを知るよしもないカケルたちは普段通りの日常を過ごしていたが、謎の怪物が町で目撃されたという報告を受ける。怪獣退治とばかりに、選ばれしドライバーたちとともに調査に向かうことにするが、監視カメラがとらえたその怪物の映像を見て驚くカケルとりんね。それはかつてカケルとりんねが未来に行った時に戦ったジャイロゼッター『アルバロス』だったのだ。

新型のコングローダーとアヌビアが完成するまで、休暇をかねて京都にやってきたカケルたちと赤名。日本の古都を満喫しようと楽しみにしていたが、宿泊予定のサトリの実家で出会ったサトリの祖父・カクセイに裏山の寺で座禅や大掃除などをさせられることになってしまう。一方、大人の休日を満喫するため、1人京都の訪れた赤名はある男性と出会う。それはなんとゼノンのマカベだった。

バーストファイト大会の訓練合宿のため、無人島にやってきたカケルたち。夏の海にハイテンションの一同は、ビーチバレーや浜のかけっこなどで盛り上がる。そんな中、恥じらいながらも水着に着替えようとしたりんねだったが、偶然更衣室にいたカモメがそれを持ちさってしまう。カモメが飛び立ったのは、沖に浮かぶ小さな島。買ったばかりの水着をなんとしてでも取り戻したいりんねは、カケルとともに新型の「ドルフィーネTA（トリプルアクセル）」に乗り込み、島に向かう。しかし、なぜかそこにはバカンスを楽しむトーマとハルカもいた。

横浜新都心に誕生したバーストコロシアムで、ジャイロゼッターが3対3で戦うバーストファイト『アルカディアグランプリ』が開催される。大会の優勝チームは、カケルたち選ばれしドライバーと戦うことができるとあって、全国から数々のチームが参戦。そんな中、早く戦いたくてウズウズするカケルは、たまたまトイレで会ったリカコから彼女の率いるチーム『横浜プリティデビル』のメンバーが風邪で来られなくなったことを知る。困り果てているリカコが、お守りとして持っていたデビル三世のマスクを見たカケルは、あることを思いつく。

アルカディアグランプリの予選が続く中、会場でイレイザーらしき人影を目撃したカケルたちは手分けしてその行方をさがす。そんな中、物販コーナーにやってきたソウタは1人のお婆さんと鉢合わせてぶつかってしまう。お婆さんは物販店の店主だが、転んだ拍子に腰を痛め、商品のダンボールを運べなくなってしまう。責任を感じたソウタはイレイザー探しを中断し、お婆さんを手伝うが、その頃、会場に紛れこんだイレイザーはあるものを運び込んでいた。

アルカディアグランプリに突如乱入してきたイレイザー四天王たち。この事態に、アルカディアは大会を中止し、観客の避難を急ぐ。だがみんなが楽しみにしていた大会を守るのも選ばれしドライバーの役目だと信じるカケルたちは、イレイザー四天王たちのチーム『イレイザースターズ』に戦いを挑む。だがイレイザーエースの華麗なドライブテクニックの前に圧倒されてしまうのだった。

バーストファイトの活躍もあり、一躍有名になったカケルは街でも人気者に。そんなある日、選ばれしドライバーたちを主人公にしたアクション映画の製作が決定する。出演するのはもちろんカケルたち6人の選ばれドライバーたち。さっそく横浜新都心スタジオで撮影が開始するが、監督はなんだか怪しい外国人。さらに撮影されるシーンや衣装は、選ばれしドライバーのイメージとはほど遠いものだった。

夏休みもいよいよ最終日となったある日、横浜新都心ではアルカディア学園を開放して花火大会が行われる。カケルたちも楽しみにするイベントだが、花火当日、カケルは夏休みの宿題だった絵日記をなくしてしまったことに気付く。焦ったカケルはりんねたちを巻き込み、あちこち探しが回るが、その頃、アルカディア学園には花火大会にかこつけて堂々とトーマとハルカが訪れていた。そして偶然にもカケルの絵日記を拾ったのは、トーマだった。

ある日、ハルカはどこかに逃げた愛猫クロを探す途中、偶然ゴートの部屋に入ってしまう。そこで目にしたのは、ゴートと自分が写った未来の写真。その真相をトーマに追求すると、実はハルカは未来で死んでしまったゴートの娘だったことが判明する。一方その頃アルカディアでは、ロゼッタグラフィーの解読を急いでいた。最後に1カ所だけ解読できない文字が残っていたが、実はその解読こそが、未来からの重要なメッセージに繋がるキーワードだった。

ソウルイレイザーで記憶を奪われたゴートがデスゼノンで飛び立った後、ジャドーはハルカを裏切り者として監禁し、トーマをゼノンの総統の座に付かせる。一方、解析された未来の自分たちからの応援メッセージに励まされたカケルたちだったが、そんな中、本部に緊急連絡が入る。それは、デスゼノンがイビルウィルスをばらまいたことで、無人ジャイロゼッターが全国で暴走を起こしているというものだった。

ついにデスゼノンを見つけたカケルたちは、真っ向勝負で立ち向かう。だがその強さはすさまじく、シュンスケのZが破壊されると、逃げられてしまう。コングローダーGX、アヌビアNF、フェアレディZを失ったアルカディアは、イビルウィルスをまき散らすデスゼノンを阻止するためスーパーイビルバスターの準備に入る。その頃、エネルクスのジャドーは新たな兵器の準備に入り、イレイザー四天王を出動させるのだった。

エネルクスの巨大な空中要塞ゼクスドランを稼働させたジャドーは、TM砲でタイムゲートを開き、時空を超えて未来のイビルゼッターを大量に呼び出してしまう。だがその頃、カケルたちは依然としてゴートと戦っていた。そんな中、タイムゲートの存在を確認したアルカディアはあることに気づく。それは、実はデスゼノンはおとりであり、ジャドーの真の目的が、未来の暴走ゼッターを呼び寄せ、世界を破滅に導こうとしている事実だった。