オプティマスプライム率いる正義の軍団オートボットは、エネルゴンを求めて地球に潜入していた。だが、悪の軍団ディセプティコンが襲来し、仲間のクリフジャンパーが捕まってしまう。また、アーシーもディセプティコンに狙われ、人間の子ども、ジャックとラフを戦いに巻き込んでしまう。

ディセプティコン破壊大帝・メガトロンがついに地球に到着する。彼は死者を生き返らせる力があるダークエネルゴンを使って、パワーアップをたくらんでいた。一方オプティマスたちは、クリフジャンパーを救出するために、ディセプティコンの待つエネルゴン採掘場へと向かうが・・・。

オートボットに協力する地球人、ファウラー捜査官からSOSが届く。ファウラーはオートボットの基地から戻る途中でディセプティコンにさらわれてしまっていたのだ。基地で留守番をしていたバルクヘッドは一人で救出に向かうが、ミコがこっそりついていってしまう。

バルクヘッド、アーシー、バンブルビーと子供たちは、ファウラーを助けるため、ディセプティコンの戦艦ネメシスに潜入する。一方、オプティマスとラチェットは、メガトロンがよみがえらせた兵士の亡霊と激しいバトルを繰り広げる！

メガトロンはスペースブリッジからダークエネルゴンをサイバトロン星に送り込み、死者の軍団を地球に呼び寄せようとたくらんでいた。オートボットたちはスペースブリッジに先回りしてディセプティコンを迎え撃つ。

メガトロンに代わって、スタースクリームがディセプティコンの新たなリーダーとなるが、手下たちからイマイチ信頼されない。そこで、地球に眠っている戦士スカイクエイクを目覚めさせ、手下にしようと企てる。

北極から持ち帰った謎のハッチ。中から出てきたかわいい小型ロボットは、実は金属を食べつくす凶悪なミニコンだった！ミニコンの大群におそわれ、オートボット基地は大パニック。一方、オプティマスプライムとアーシーは、北極から戻れず低体温で危険な状態になっていた・・・

バルクヘッドの戦友・ホイルジャックが地球に到着！彼は二刀流の達人で、華麗にディセプティコンビーコンたちをやっつける。バルクヘッドは久々の再会を果たし喜ぶが、ホイルジャックの様子がどこかおかしいことに気づく・・・

オートボット基地にまたファウラーからSOSが届く。ダイナミックエネルギー発生システム"ディンガス"を運ぶという、極秘任務の途中でディセプティコンに襲われたようだ。しかし、出動したオプティマスプライムたちの前にあらわれたのは、意外な敵だった！

あらゆる物体からエネルゴンを吸い取ってしまう装置"スターハーベスト"が博物館で見つかった。ディセプティコンに悪用される前に取り戻さなければならない。夜の博物館に忍び込んだジャックたちを、ディセプティコンの新たな刺客、メディックノックアウトとウォーブレークダウンが急襲する！

スポーツカーを乗り回すヴィンスに勝負を挑まれるジャック。深夜に開かれる秘密のカーレースだ。オートボットの掟を破り、アーシーとバンブルビーに協力してもらおうとするジャックだったが、ここにもディセプティコンの魔の手は迫っていた・・・

アーシーとジャックは森で宇宙船を見つける。それはエアラクニッドが乗ってきたものだった。クモに変身するエアラクニッドが、じわじわとアーシーとジャックを追いつめる。アーシーとエアラクニッドの間には、実は因縁の過去があった・・・

砂漠に不時着したオートボットの宇宙船を調べていたオプティマスプライムはサイバロック・ウィルスに感染してしまう。それを治せるのはウィルスをつくったメガトロンだけだ。アーシーとバンブルビーは戦艦ネメシスに忍び込み、眠っているメガトロンを発見。メガトロンの脳内に侵入したバンブルビーがそこで見たものとは！？

スタースクリームが北極の氷をとかし、その下に眠っている大量のエネルゴンを手に入れようとしている！オプティマスプライムたちは北極でディセプティコンと激しいバトルをくりひろげる。一方メガトロンはバンブルビーをあやつり、ダークエネルゴンの力で復活をたくらんでいた・・・！

傷ついたスタースクリームはメガトロンに対抗するため、かくしもっていたダークエネルゴンを二つに分け、一つを自分の体に取りこむ。そしてもう一つのかけらでスカイクエイクをゾンビ化して復活させてしまった！グランドブリッジの故障で異次元空間に取り残されたジャックたちに、テラーコンスカイクエイクの魔の手がせまる！

バルクヘッドとウォーブレークダウンが戦っている所にサイラスがあらわれ、ウォーブレークダウンをさらっていってしまう。サイラスはウォーブレークダウンを分解して、その技術で新兵器をつくろうとたくらんでいた！バルクヘッドは人類のために、敵であるウォーブレークダウンを助けようと、MECHのアジトに乗り込む！

ジャックは母・ジューンにバイクの運転を禁止されてしまう。仕方なくトランスフォーマーの秘密をジューンに話すが、信じてもらえない。そこにサイラスと手を組んだエアラクニッドがあらわれ、ジューンを誘拐してしまう。ジャックとアーシーは、ジューンを助けるため、港に向かうが・・・！？

磁力で金属をあやつる強力な武器をめぐり、バルクヘッドとアーシー、エアラクニッド、ウォーブレークダウンが激突。戦いの中、武器の攻撃を受けたアーシーとバルクヘッドがくっついて離れなくなってしまった！

バルクヘッドたちが古いエネルゴンの鉱山をしらべていると、そこにメガトロンとスタースクリームがあらわれ、攻撃をしかけてきた。はげしい戦いで洞くつが崩れてしまい、オートボットと子どもたちは生きうめになってしまう。はたして無事に脱出することができるのか？！

スタースクリームは、エアラクニッドとともに地球に不時着したディセプティコンの宇宙船で、古代の強力な武器を探していた。しかし途中でエアラクニッドに裏切られ、オートボットにつかまってしまう。スタースクリームがクリフジャンパーのかたきだと知ったアーシーは、スタースクリームに決闘を申し込む！

古代のトランスフォーマーの知識がつまった装置から出るビームを浴びたバルクヘッドは、急に頭が良くなり、むずかしい計算をはじめる。なんとそれはトランスフォーマーのパワーの源、エネルゴンをつくり出す方法だった！しかしかわりにバルクヘッドの記憶が少しずつ消えはじめ、ミコの名前さえも忘れてしまう・・・

ラチェットは自分でつくったエネルゴンでパワーアップすることに成功。ディセプティコンビーコンたちを簡単にやっつけるくらい強くなったが、性格も乱暴になり、オプティマスプライムとケンカになってしまう。オートボットを離れ、一人でメガトロンを倒しに向かったラチェットだったが・・・？

プライマスの予言書に書かれている、世界の終わりが近づいていることを感じるオートボットたち。一方、全宇宙の支配をたくらむメガトロンは、新たにスペースブリッジを用意してダークエネルゴンを集めようとしていた。そして、メガトロンの攻撃でラフが大けがを負ってしまう。オプティマスプライムはメガトロンと決着をつけるため、火山へと向かう！

ラフを乗せてオートボット基地を出たジューンの車が、竜巻にまきこまれてしまう。ガイアユニクロンの目ざめの時が近づき、異常気象が地球全体をおそっているのだ。太古の昔、先代のプライムたちは力を合わせ、ガイアユニクロンを封印した。その封印が今とかれようとしている。メガトロンはガイアユニクロンを利用しようとするが・・・？

よみがえったガイアユニクロンと死闘を繰り広げるオプティマスプライム。追いつめられたオートボットたちのピンチを救ったのは、なんとメガトロンだった。オートボットに協力するメガトロンの本当の目的とは・・・？

オプティマスプライムがまだ若く、オライオンパックスという名前だった頃、メガトロンと彼は仲間だった。かつての友が敵同士になった理由が明らかになる。そして、地球の最深部にたどりついたオプティマスは、ガイアユニクロンのスパークをおさえるため、マトリクスを解放するが・・・。

オプティマスプライムはガイアユニクロンを倒した代償に、記憶の一部を失ってしまった。メガトロンと友人だったころのオライオンパックスに戻り、だまされてディセプティコンの仲間になる。オプティマスを助けようと、ネメシスに潜入を試みるオートボット。さらに意外な人物も現れて・・・。

ネメシスに忍びこんだスタースクリームと鉢合わせたオプティマスプライムは、メガトロンの話に疑いをもちはじめる。一方ラチェットたちは、オプティマスの記憶を取り戻すため、サイバトロン星のベクターシグマを起動させようとしていた。

ディセプティコンのスペースブリッジを乗っ取り、サイバトロン星についたアーシーとジャック。ベクターシグマを探して、荒れ果てた星の奥深くへ進む二人の行く手を、"ミニコン"と"インセクティコン"が阻む。

古代トランスフォーマーの武器を探している途中でメックの罠にはまったバンブルビーは、ビークルモードにトランスフォームできなくなってしまう。そして、ラチェットの口からバンブルビーが話せなくなった過去が語られる。一方、スタースクリームはメックと同盟を組もうとひそかに動いていた。

ラチェットは、トランスフォームできないバンブルビーのために、自分のパーツをバンブルビーに移植しようと提案するが・・・。一方、伝説の武器のひとつ、"ソラスプライムハンマー"をめぐって、バルクヘッドとウォーブレークダウンが激突する。

侍・ホイルジャックがディセプティコンのドレッドウイングを追って、地球に戻ってきた。爆弾攻撃が得意なドレッドウイングは、あのスカイクエイクの兄だ。そして、戦いの中で、バルクヘッドが人質にとられてしまう。

エアラクニッドの裏切りに気づいたメガトロンは、ドレッドウイングとウォーブレークダウンにエアラクニッドを始末するよう命令する。しかし、エアラクニッドはまだ切り札をかくし持っていた・・・。

ファウラーがオプティマスプライムにそっくりのトラックに襲われた！アメリカ軍の基地にも現れたそのトラックは、オプティマスそっくりにトランスフォームして攻撃をはじめた。軍は全オートボットの破壊命令をくだす。謎のトランスフォーマーの正体とは？

ブライス長官に呼び出されたファウラーは、長官からオプティマスプライムが本当に人間の味方なのかと問いただされる。オプティマスプライムほどのパワーをもつ者が裏切ることは、地球の危機を意味していた。ファウラーは、長官を説得するため、これまでのオートボットの活躍を語りはじめる・・・。

パトロール中にエネルゴンをみつけたバルクヘッドは、エネルゴンと一緒にネメシスに吸い上げられてしまう。そして、そこで偶然はち合わせたスタースクリームを倒す。しかし、このスタースクリームには、ある秘密があった。一方エアラクニッドは、打倒メガトロンのためにインセクティコン軍団をネメシスに送りこむ。

戦艦ネメシスを修理するため、メガトロンはダークエネルゴンの力を使う。強力になり意思を持つようになったネメシスは、動きを止めるビームでオートボットたちを次々と機能停止にしていく。さらにはメガトロンたちをも裏切り、機能停止にしてしまう。オートボットたちを治すため、ジャック、ミコ、ラフはファウラーとともにネメシスに潜入するが・・・？

地球に眠るトランスフォーマーの武器、そのひとつがマンハッタンにある事がわかった。アーシーとバンブルビーは、ジャック、ミコとともにマンハッタンの地下鉄トンネルに向かうが、そこではすでに、メディックノックアウトとインセクティコンが武器を掘り出していた。さらに、鉄道工事の作業員ボーゲルにトランスフォーマーの存在が見つかりそうになってしまい・・・？

2つ目のトランスフォーマーの武器を手に入れるため、オプティマスプライムは南極大陸に向かい、そこでドレッドウイング、スタースクリームと鉢合わせする。オプティマスとドレッドウイングが戦闘している隙に、スタースクリームは2つ目の武器を手にする。それは無敵の装甲、エイペックス・アーマーだった！

トランスフォーマーの遺産集めを急ぐラチェットは、ホイルジャックと合流、ホイルジャックの宇宙船・スターハンマーで目標地点に向かっていたが、サウンドウェーブがあらわれ、激しい空中戦になる。レーザービークを撃ち落としたホイルジャックとラチェットは、ある作戦を思いつく。

バルクヘッドは、火山地帯にトランスフォーマーの遺産を探しに行く。そこで見つけたのは、猛毒エネルゴン「毒エネ」。かつてメガトロンは、この毒エネで多くのオートボットを破壊した。毒に冒されながらも毒エネを守るバルクヘッドの前に、最強のインセクティコンが立ちはだかる！

ハードシェルとの戦いで重傷を負ったバルクヘッド。その姿を見たミコは、ホイルジャックと共にかたきを取るため、ディセプティコンの鉱山へ向かう。2人はそこで騒ぎを起こし、ハードシェルを呼び出すことに成功。決闘のゆくえは・・・？

少しずつ体力を回復するバルクヘッド。一方、ミコは相棒を失いかけたショックから立ち直れずにいた。テイルゲート、クリフジャンパーと、相棒を失う痛みを知っているアーシーは、ミコに自分の過去を語り始める。それはクリフジャンパーとの出会いだった。

ディセプティコンの脱出ポッドが地球に不時着したことを知り、調査に向かうオプティマスプライムたち。そこで出会ったのは、オートボットの若き戦士・スモークスクリーン。新しい仲間の登場にとまどうオートボットたちだったが・・・？

オートボットとディセプティコンは超強力なビームを放つ衛星・ダモクレスをめぐって争だつ戦をくり広げる。そこにバラバラになったはずのウォーブレークダウンが現れた。その正体とは？

スモークスクリーンは地球のルールを覚えるため、ジャックと町へ出る。その頃、メガトロンは次のトランスフォーマーの遺産を見つけていた。岩山につき刺さった大剣、それは、プライムの名を持つ者しか手にすることのできない伝説の剣・マトリクスセイバーだった。

オプティマスプライムは、アルファトライオンのメッセージから、最後の遺産がサイバトロン星を再生する4つのカギ、オメガ・キーだということを知る。一方、メガトロンは、マトリクスセイバーに対抗するため、ダークエネルゴンから闇の剣を作り出していた・・・！

オートボットとディセプティコンのオメガ・キー争だつ戦は、レッドエネルゴンの力で超スピードを手に入れたスタースクリームの参戦で激しくヒートアップする。スモークスクリーンは自分のミスに落ち込むが、彼にはおどろくべき秘密があった・・・！

とらえられたスモークスクリーン。メガトロンはついにオメガ・キーの威力を知ることになる。時を同じくしてオメガ・キーの力を知ったスタースクリームは、レッドエネルゴンを利用して思わぬ行動に出るのだった。

4つのオメガ・キーをそろえて戦艦ネメシスに戻ってきたスタースクリームは、再びメガトロンに忠誠を誓うからディセプティコンに戻してほしいと頼む。その言葉を信じられないメガトロンは、脳内侵入プログラムを使い、スタースクリームの記憶を探る。そこで見たものとは・・・！

ドレッドウイングがディセプティコンを裏切った！ドレッドウイングからソラスプライムハンマーを託されたオプティマスプライムは、サイバトロン星を悪の力で再生しようとするメガトロンを追ってサイバトロン星へ。最終決戦の時がせまる！

ジャックたちを人質にとったメガトロンはオメガ・ロックを起動させ、サイバトロン星だけでなく地球をも征服しようとする。絶体絶命のピンチにおちいったオプティマスプライムはある決断をくだす。オートボットとディセプティコンの戦いのゆくえは！？