死亡したと思われてから数十年後、ケイコの帰還がモナークを震撼させる。ケイトは命令に背きショーを救出し、恐るべき新たな怪獣を解き放つ。

リーとケイコは、謎の生物を信仰する閉鎖的な村を調査。ケイトは、恐ろしい侵入者と遭遇する。

ショウ、ケイコ、ヒロシ、ケンタロウは怪獣Xを探すため組織を離れる。ケイトは罪悪感に苛まれる。隠された秘密が明るみに出る。

ショウとそのチームは、ヒロシの装置を取り戻すため、エイペックス･サイバネティクスで大胆な侵入作戦を決行する。

サンタ・ソレダドで怪獣Xがエイペックスの標的となり、ショウとランダー族はその極移実験への潜入へと駆り立てられる。

ショウとスズキは、“怪獣電話”を使ってゴジラを呼び出そうとする。それがきっかけで予期せぬことが起き、ショウは自分の過去と向き合うことになる。

ショウはあり得ない無線を受信する。ケイトとケイコは怪獣Ｘの古代へのつながりを発見。イザベルはケンタロウに、ある提案を持ちかける。

怪獣Ｘがオーストラリアに上陸。ショウは、そこでＸとゴジラを戦わせようとする。イサベルはその戦いを利用し、極秘作戦を実行しようとする。

モナークを始め、チームは髑髏島へ。ケイトはケンタロウを説得しイザベルを阻止しようとする。ショウとケイコは長らく所在が不明だったビリーの亀裂を捜す。

シーズン最終回。コングと怪獣Ｘは、髑髏島の形を変える勢いで激突する。そして、ショウは危険な旅に出る。