私立桜蘭学院は「一に家柄、二にお金」の超金持ち学校。その高等部に奨学特待生として入学した一般庶民の藤岡ハルヒは、静かに勉強できる場所を探して校内を歩き回っていた。ようやく見つけた第三音楽室の扉を開けると、そこは須王環を始めとするホスト部の部室。驚いたハルヒは、誤って800万円相当の花瓶を割ってしまう。当然弁償などできる訳もなく「金がなけりゃ体で払え」という命令のもと、雑用係として働くことに。ところが、みすぼらしい格好をしていたハルヒをきちんとさせたところ、誰もが振り向く美少年に大変身。雑用係から一転、今度は「100人の指名客を集められたらチャラ」という命令を下され、ホストとして働くこととなる。右も左も分からないハルヒであったが、意外や意外、 持ち前の優しさと天然キャラで指名客は増える一方。常連客のひとりである綾小路はそれを良く思わず嫌がらせをするが、ハルヒが、実は女であることが発覚する。

ホスト部生活にいまいち馴染めないでいるハルヒは、ある日、 常連客のひとりである春日崎奏子に気に入られる。彼女には珠洲島享という許婚がいて、彼のことを好いてもいた。しかし想いを伝えることができず、その反動で 「さすらいのホストめぐり」を続けているという。事情を知った環は「お客様の幸せのために存在する」という名目を胸に、ダンスパーティを開催する。ハルヒは珠洲島の本心を聞き出すために嘘のラブレターを用意し、女装をして彼に近付く。珠洲島は、自分には好きな人がいるという理由でハルヒの告白を断る。立派な男になったら、その人に想いを告げるのだと。しかしハルヒは、それは勝手すぎると反論。伝えもしないで分かってもらおうなんて無茶だ、変わりたいと思った時から人は変われる、と。珠洲島はその言葉で自分の身勝手さを自覚するが、ふたりきりで話しているところを春日崎に見られてしまう。

さくら舞い散る学院内の中庭で、ホスト部を営業する部員たち。そのかけ離れた価値観とテンションに、ハルヒはしばしば付いていけないでいた。環はハルヒが男性の格好をしているのが我慢ならず、女らしくしろと嘆く。しかし他の部員たちは、それではハルヒがホスト部にいられなくなるし、ハルヒは可愛いからたくさんの男性から誘いを受けるだろうと推測。ところが、そうでなくても身体検査の日になれば、さすがにばれるということで、一同は「ハルちゃんは断じて男の子作戦」を実行する。身体検査当日、他の生徒たちとは違う部屋で診察を受けることになったハルヒだが、そこへ見知らぬ医者がまぎれ込む。不審人物の進入に気付いた環たちは間一髪のところでハルヒを助ける。野武と名乗るその医者は、しばらく会っていない娘の顔を見に来たと言い、いきなり身の上話を始める。彼の不甲斐なさに一同は呆れかえるが環は……。

パリから転入してきた宝積寺れんげは、ホスト部に現れるやいなや、いきなり鏡夜に抱きつく。本人は鏡夜の許婚だと言うが、それはただの妄想。彼女は恋愛シミュレーションゲームなどに興味を持ついわゆるオタクであった。鏡夜の容姿にゲーム内の登場人物を重ねて一目惚れをした彼女は、自称マネージャーとしてホスト部に居つこうとする。環は、女性が近くにいればハルヒも女らしくなるだろうと思い、これを快諾する。ある日、れんげは部員たちのキャラクター設定を総じてぬるいと評す。ハルヒはいじめられっ子の優等生、環はコンプレックスを抱えるアイドル、双子は自分たちの世界に閉じこもるバスケット選手、ハニーは可愛い顔をした悪魔、モリはその幼なじみで子分という新しい設定を作り、みずから台本を書いてドラマ撮影を始める。環たちも最初は撮影を楽しんでいたが、徐々にれんげの演出がエスカレートしていく。

ふたりだけの怪しげな雰囲気をかもしだすホスト部員。……と言えば、光と馨。ハルヒは、そんな双子兄弟に翻弄されてしまう。双子は言う。人生楽しく過ごすには、刺激的なおもちゃが必要なんだと。「おもちゃ……」呆然とするハルヒに、彼らはハルヒの家を訪問したいと言い出す。そして、あるゲームをしかけてくるのだった。だが、ハルヒの余計な一言がきっかけで、彼らの間に亀裂が生じてしまう。ふたりの喧嘩はヒートアップし、収まる気配を見せない。部員のなかにも、それを止められる者はいなかった。そんななか、ハニーや環から光と馨のこれまでの話を聞くハルヒ。ふたりは昔から常に仲が良く、ふたりだけの世界に閉じこもっている傾向すらあったという。喧嘩をしたことがないのなら、仲直りのしかたも知らないのかもしれない。そう思ったハルヒは、なんとかふたりを仲直りさせたいと思うのだが……。

ホスト部の門戸を叩く者がいた。桜蘭学院初等部からやって来た少年・嗣郎だ。ホスト部の看板である環に、弟子入りを志願しに来たのだ。「キング」と呼ばれ、有頂天になった環は、嗣郎をホスト部に迎え入れる。しかし、生意気でもやはり初等部。大人の魅力満載なホストの仕事をすぐに理解できるわけがなかった。嗣郎をどのようなホストに育てるか。部員たちは、嗣郎の魅力について頭を悩ます。そこへ自称ホスト部マネージャー、宝積寺れんげが登場する。コーチとして、自分が定めたキャラクターを嗣郎に指導。女子生徒にもてるよう、少年の魅力UPを計るのだが……。ホスト部に愛想をつかしたのか、嗣郎は「時間がない」と部室から飛び出して行く。嗣郎を追って、ハルヒは環たちと初等部に潜入する。ハルヒはそこで嗣郎が入部を希望した本当の目的を知るのだった。そんな嗣郎のために、環は「女の子を喜ばせる方法」を伝授する。

椰子の木を風が揺らす。聞こえてくるのは波の音。ハルヒの目の前にある景色は、夢などではない。これこそが金持ちの現実。ハルヒは、ホスト部副部長鏡夜の実家が経営するテーマパーク、アクアガーデンに来ているのだった。男子部員たちの遊戯につき合わされ、今日もまたハルヒのテンションは上がらない。そこへ、大胆な水着に身を包んだ、自称ホスト部マネージャー、宝積寺れんげまで現れる。突然の闖入者にお構いなく、はしゃぐ部員たち。そんな穏やかそうなひと時に、悲劇は起きた。ハニーが流れるプールに巻き込まれ、絶体絶命の大ピンチに陥ったのだ。ハニーを助けようと、部員たちはガーデン中を駆け回る。だが、さすがは金持ち仕様。本物志向な南国の密林の中に、ハルヒたちは迷い込んでしまうのだった。そんななか、ハルヒは今まで知らなかったハニーやモリの一面を知る。ハルヒたちはハニーを助け、迷宮から抜け出すことができるのか。

白い砂浜に照りつける太陽。ここはアクアガーデン、ではなく、今度こそ本物の海である。ハルヒがうっかり口にしてしまった「海なら行ってもいい」の一言に、ホスト部員たちが海行きを決行したのだ。ハルヒの可愛い水着姿を期待する部員たちだが、なんと浜辺は「出張ホスト部」状態に……。女子生徒たちを大勢招待し、部員たちはくつろぐ暇もない。とは言うものの、ハルヒを巡って騒動は起きる。みんなの間に、ふとした疑問が生じたのだ。普段から、女の子らしい素振りを見せたことがないハルヒ。彼女に弱点はないのだろうかと。弱点がなければヒロイン失格とばかりに、部員たちは様々な方法でハルヒの弱点を探し始める。だが、男子がそんなゲームに興じている間、ハルヒの身には危険が迫っていた。ハルヒの危機に、思わず声を荒げてしまう環。ふたりは、これまでにない険悪な雰囲気となってしまう。

桜蘭学院恒例の大イベント、文化部の発表会の日。舞い散る花びらを背に、見目麗しい乙女たちが桜蘭学院の門をくぐる。彼女たちは、女の園、聖ロベリア女学院の生徒たちだった。だが、彼女たちは素人高校生ではない。ホスト部に対抗しうる、強烈なクラブ、その名も「ヅカ部」に所属する乙女に関するエキスパート。乙女至上主義である彼女たちは、乙女を手玉にとっているという噂のホスト部を視察に来たのだった。そこで彼女たちは、あるまじき屈辱的な行為を目撃する。なんと、乙女のハルヒが、男装を強要され男たちに酷使されているではないか。恐るべき偏見と勘違いで、彼女たちはハルヒをヅカ部に引き入れようとする。環は思う。女にもてることを少なからず喜んでいるハルヒは、もしかしたらヅカ部に入った方が幸せなのではないかと。でも、ハルヒとは別れたくない！ 逡巡の末、環はある名案を思いつく。

未知の空間に足を踏み入れたホスト部員たち。そこは悪夢の世界……、ではなくて、庶民の現実。環の提案で、ホスト部員たちがハルヒの自宅訪問を決行したのだった。ちょっと前まで、インスタントコーヒーの存在すら知らなかった彼らにとって、庶民の家はまさにワンダーランド。常識外れの金持ちの常識など一切通用しない世界だった。それでも、ハルヒが貧富の差を感じて恥じ入ることがないようにと、環たちは彼ら流のうっとうしい気遣いをする。だが、彼らにはさらなるワンダーが待ちうけていた。それは、この家の主であるハルヒの父。彼はなんと、オカマだったのだ。しかも環は、とある事故が原因でハルヒパパに嫌われてしまう。他の部員たちには愛想が良いのに、環にだけメラメラと敵愾心を燃やすハルヒパパ。なんで自分だけ?? ハルヒの自宅訪問は、環にとって思いがけず過酷な試練となるのだった。

この日、ホスト部に来店したのは小さな女の子。霧美というその少女は、会ったことのない兄を探しにホスト部にやってきたのだった。環を見るなり「お兄ちゃま！」と抱きつく霧美。環は意を決して、というより雰囲気に流されて、実の妹として霧美の世話をしていくと言う。だが、そこへ本当のお兄ちゃまが現れる。彼の名は、猫澤梅人。闇に魅入られた黒魔術部部長である。彼は明るい色や光が苦手で、いつも黒装束を身にまとい、呪いの人形ベルゼネフを離さない。そんなおどろおどろしい兄の姿に、泣き出してしまう霧美。暗いところが苦手な妹と、明るいところが苦手な兄。そんな相反するふたりが、仲良く暮らすことなど不可能だった。だが、兄にとって、可愛い妹に脅えられたままでいいわけがない。ふたりが仲良く一緒に暮らせるよう、ホスト部員たちは梅人を霧美の望む明るい王子様キャラに変えようとするのだが……。

桜蘭学院ホスト部のマスコットボーイことハニー先輩は、いつも胸に抱えているウサちゃんのぬいぐるみと、甘いお菓子が大好きな17歳。ラブリーな魅力を振りまきロリショタを代表する彼は、今日も女子に囲まれおやつのケーキを美味しそうに頬張っている。ところが、思わぬ悲劇がハニーの口中で起きた。それは、ファンシーな世界を地獄に変える、激痛を伴う虫歯だった。ハニーの身に起きた一大事に、急遽、ホスト部内におやつ禁止の戒厳令が布かれる。それでも、お菓子が食べたいという欲求を抑えられないハニー。常にハニーを陰から見守るモリは、いつになく彼を厳しくコントロールする。なんとかお菓子にありつこうと画策するハニーと、その隙を与えないモリとの間で、激しい攻防戦が繰り広げられる。このときのハニーは、モリの胸中に秘められたある切実な想いに、まだ気づいていなかったのだ。

ここはどこ? 私は、アリス……?! 今回の舞台は、なぜか不思議の国。ある日、奇妙なウサギを追いかけて、ハルヒは不思議の国へと迷い込んでしまったのだ。不思議の国で出会う、ホスト部の面々。でも、彼らはいつもの彼らではない。光と馨のネコ、宝積寺れんげの公爵夫人に、帽子屋の環……! ハルヒは元の世界に戻りたいと願うが、彼らからある裁判が開かれることを聞く。不思議の国の女王陛下が、単なる気紛れから無実の者に死刑を執行しようとしているというのだ。それを阻止するため、自らの身を顧みず女王陛下のもとへと急ぐハルヒ。女王陛下が、外からやってきたハルヒの言うことに耳を貸すはずはないのに……。ハルヒのピンチに、不思議の国の住民であるホスト部員たちが現れる。ハルヒは無事に、元の世界に戻ることができるのか……。

ホスト部員たちが蹴鞠に興じるのどかな午後。一方で、どんよりと重たい空気に包まれた部室があった。それは新聞部。「桜スポ」という幻の新聞、否、全く売れないゴシップ紙を発行する彼らは、廃部の危機に立たされていたのだ。新聞部部長の小松澤は、生徒たちに大人気のホスト部を取材することで、購読者数を伸ばそうと目論む。新聞部に同情した環は、快く取材を受けるという。だが、小松澤には別の目的があった。それは、環を人気者の座から蹴落とすこと。環のお人好しキャラは偽りで、本当は裏の顔を持つ切れ者に違いないと小松澤は睨んでいたのだ。果たして、環には隠された一面があるのだろうか。それを聞いたハルヒは、環に関して自分がほとんど何も知らないことに気づくのだった。そして、なかなか裏の顔を見せない環にしびれを切らした小松澤は、ある行動に出る。

夏休み、ハルヒは軽井沢にいた。父親の友人であるみずずさんの経営するペンションで働きながら、勉学にいそしむつもりだったのだ。ところが、そんなさわやかな空気は一転、突如濃い空気がなだれ込む。ハルヒを追って、環たちホスト部員がやってきたのだ。ハルヒの夏休みプランは早くも崩れ去り、環たちの相手をしなければならなくなる。でも、ペンションの空き部屋はたったの一室。ホスト部員全員が泊まれるわけではない。そこで、その一室を賭けて環たちの熾烈な戦いが始まる。その名も「客室争奪戦、さわやかアルバイトin軽井沢」！ 人手が足りないペンションでアルバイトをし、１番さわやかだった者が客として宿泊する権利を持つのだ。

ペンションにやってきたさわやか青年の荒井君は、ハルヒの中学時代の友人だった。思い出話に花を咲かせるふたりに、嫉妬を隠せない環たち。光は荒井に暴言を吐き、本気でハルヒを怒らせてしまう。これまで、光と馨はふたりの世界に閉じこもるだけで、他人を受け入れることを知らなかった。そのために、光は子どもじみた愛情表現しかできないのだ。そんな光を見て、馨はある計画を思いつく。ハルヒと光をデートさせて、光に他人との本物のコミュニケーションを学ばせようというのだ。果たして、デートをすることになったハルヒと光。環は泣きながら、ふたりのデートを尾行する。ところが、雲行きは思わぬ方向に……。ふたりの前に荒井が現れたのだ。再び機嫌を損ねた光は、ハルヒを置いてひとりで帰ってしまう。そんな光を、めずらしく叱責する環。ハルヒの身に、ある危険が迫っているというのだ。

夏休み最後の日、鏡夜はデパートにいた。そのデパートでは、地方物産展が開催されている。それは、なかなか旅行に行けない庶民がプチバカンス気分を味わうために生み出した、夢のような催し物。ハルヒの心理をより理解するためにも、まずは庶民のことを知ろうと環がデパートに行くことを提案したのだ。もちろん、鏡夜にとってそんな社会科見学はどうでも良いこと。低血圧で寝起きが悪いのに朝早く叩き起こされ、怒り爆発寸前。ひとりで帰ろうとしたところ、地方物産展にやってきたハルヒと会う。ハルヒと行動をともにする鏡夜。その端麗な容姿で女性たちの注目を集める。だが、鏡夜は彼女たちに無関心。ホスト部では、営業スマイルを振りまくくせに、利益がないところでは愛想も小想もない。だが、骨董品を物色する老婦人を見て、鏡夜がある行動に出る。ハルヒは鏡夜の意外な一面を見るのだった。

ハニー先輩のもとに刺客が現れた。ホスト部の部室を訪れ、ハニーの顔を見るや否や、突然襲いくる刺客。だが、それは刺客ではなくハニーの弟、埴之塚靖睦、通称チカだった。チカは、ハニーが次期埴之塚家当主であることを認めていなかった。古来より独自の武道を作り上げてきた埴之塚家。その当主たる者、甘いものと可愛いものが大好きなんてことはあってはならないのだ。浮き彫りになった兄弟の確執。ハニーはいつになく寂しげな顔。ハルヒは、ハニーがかつて空手部の鬼主将と呼ばれていた伝説を聞く。私心を捨て、勇ましい男として修行する日々。それが、環の誘いでホスト部に転部することとなったのだ。それからは、好きなものは好きと私心を隠さずに甘いものを貪り食べる日々。チカはそんな兄が許せなかった。環の兄弟仲直り大作戦も功を奏さず、戦いによって勝負をしようとハニーは言う。そして、兄弟の熾烈な戦いが始まる。

ハルヒの家を訪れた環たちホスト部員。父親の蘭花から、ハルヒがロベリア女学院の生徒たちと出かけたと聞かされる。ロベリア……、忘れたくても記憶から消えてくれないヅカ部の乙女たち。ハルヒを再びヅカ部に引き入れようとしているのかと、環たちは蘭花とともにハルヒ奪還作戦を立てる。その頃、ハルヒはロベリア女学院ヅカ部で「追憶のセニョリータ」公演の稽古をしていた。この日は、ロベリア女学院ヅカ部創設者の誕生日を祝う撫子デー。その特別公演をヅカ部が予定していたのだが、主演の役者が出演できなくなってしまったのだ。紅緒から代役を頼まれ、断れなかったハルヒ。そのまま、舞台にあがることになってしまう。もちろん演技経験はゼロ。そんなハルヒに初舞台しかも主演の荷は重い。客席で、環たちはハルヒ奪還のチャンスを窺う。だが、紅緒の本当の目的は他にあった。なんと、ホスト部に対抗するため、ハルヒのキスを奪おうとしていたのだ。

ホスト部の麗しき近親相姦、常陸院ブラザーズこと光と馨。この双子を見分けるのは、とても困難なこと。ただでさえ見分けがつかないのに、ふたりには親しい友人もいない。つまらないことには興味なし。自分たちが楽しむためなら、人を使って遊ぶことも厭わない身勝手な性格。ふたりは人と関わろうとせず、常に自分たちの世界の中で生きていた。そんなふたりに寄り付く者はいない。それなのに、しつこくふたりに関わろうとした人物がいる。それが、ホスト部部長の環だった。光と馨をホスト部に勧誘するため、環は光たちのゲームに付き合うことになる。光たちは、自分たちを見分けることができたら入部すると環に約束したのだ。ふたりを見分けられず苦戦する環。光たちも、環の負けを信じていた。だが、結局ふたりは新しい世界に足を踏み入れる決意をする。

ハロウィンの日、桜蘭高校では各クラスでイベントが行われる。ハルヒのクラスが企画したのは、肝試し大会。でも、肝試しが始まる前に、早くもドキドキしている人たちがいた。ハルヒのクラス委員長を務める相賀は、とにかく怖い物が苦手。それでも好きな女の子のために肝試しに同意したのだという。一方、ハルヒのクラスとは無関係なホスト部部長の環もドキドキしていた。夜の校舎、生徒だけのグループ行動。ハルヒをそんな夜遊びに参加させるわけにはいかないのだ。自分を抜きにして。というわけで、環たちホスト部員もちゃっかり肝試しに参加。その恐怖を演出するのは、黒魔術部部長の猫澤霧人。ホラーを地で行く猫澤が参加するのだから、肝試しはヒートアップすること間違いなし。夏の終わりに浮かれる彼ら。そのなかで光とハルヒがまんまと罠にはまってしまう。接近したふたりに、馨はあることを思う。

小さな頃から鋭い眼力。見る者を脅えさせ触る者を傷つける彼は、桜蘭高校１年笠野田律。関東を牛耳る笠野田家の跡取りで、幼少の頃から極道の道を叩き込まれてきた。そんな彼にも、青春期につきものの悩みがあった。それは、どうしたら人とうまく関わっていけるかという問題。目つきが悪くても無愛想でも、なぜかもてる人もいる。ホスト部員の銛之塚崇、ことモリ先輩だ。面白いしゃべりがあるわけでもない。自分と同じ。ぶすっとした顔。自分と同じ。それなのに、どうしてモリだけがもてるのか。笠野田は、モリに弟子入りを志願する。青年の悩みを聞いた環たちは、快く協力することに。笠野田をモテキャラに改造しようと手を尽くすが、全てが裏目に出てしまう。ぶち切れる笠野田だが、恐れることなく自分に接してくれるホスト部員に好感を持っていく。そんな中、笠野田とモリを付け狙う者が現れる。

笠野田君に新たな悩みが発生。ハルヒの着替えを見てしまった笠野田は、ハルヒが女の子だと知ってはっきりと恋心を意識してしまったのだ。というわけで、同時に宇宙規模の大問題が発生。ハルヒに恋する男がまたひとり登場し、環の宇宙は崩壊寸前。抜け殻のごとくになってしまう。ハルヒの秘密を守ることを胸に誓い、好奇の目にさらされることを覚悟の上で、ハルヒに接近する笠野田。なんとかハルヒと笠野田を引き離したいと思う光たち。だが、１番心配なのは環の思い。環は父親としてハルヒに接しているが、その感情はどう見ても男女の恋。環はホスト部員たちとの家族のような関係を壊したくないから、ハルヒに想いを伝えられずにいるのではないか。馨はそう分析するが、天然の環は自覚がないようす。皆が見ているなか、笠野田がハルヒに熱烈たる思いを打ち明けようとして……。

鳳鏡夜。トレードマークの眼鏡は伊達じゃない。頭脳明晰、冷静沈着、損得勘定。ホスト部が繁盛しているのも、全ては彼の手腕によるもの。だからこそ、影のキングと呼ばれている。ハルヒはずっと疑問に思っていたことを鏡夜に聞く。なぜ環の誘いに乗り、ホスト部を立ち上げるに至ったのかと。ふたりの出会いは２年前。中学生にして大人顔負けの社交術を身につけていた鏡夜。彼は、三男である自分がいかに鳳家に貢献できるか、そればかりを考えていた。環と仲良くなろうとしたのも、須王家と知り合いになる絶好のチャンスだったからだ。でも、鏡夜の計算が外れた。環を自分のペースに巻き込み、懐柔しようとするが、環は他の同級生とは違ったのだ。協調性ゼロ、自己中心、意味不明。散々振り回された挙句、鏡夜はすっかり環のペースに乗せられてしまう。そして、ついに堪忍袋の緒が切れた鏡夜。クールな仮面が剥がれ、環に隠していた本当の顔を見せてしまう。

桜蘭学院学園祭の日がやってきた。この日は、生徒たちが両親や来賓の方々に自分たちの企画力や統率力をアピールする絶好のチャンス。一般的な学園祭とはかける金が違うから、学園内はまるで別世界。ホスト部も通常以上に、豪華に優雅にお客様を接待する。学園の理事長をしている環の父親、そして鏡夜の父親もホスト部へ見学にやってくる。鏡夜の父は、息子が所属する部活の内容を初めて知って激怒する。暗雲立ち込めるホスト部内。だが、本当の嵐が起こるのはこの後だった。環の祖母が現れ、フランスからやって来たエクレールという少女をエスコートするよう環に命じる。祖母は密かに、環とエクレールの結婚を考えているのだった。エクレールとともに消えた環に、なぜか苛立つハルヒ。その後、ホスト部に戻ってきた環は、エクレールとの婚約、そしてホスト部の解散を宣言するのだった。

環が消えた。エクレールとの婚約を発表し、ホスト部の解散を宣言した後、環はホスト部にいっさい姿を見せなくなったのだ。それは全て、母のため、そしてホスト部員たちのためだった。ハルヒは初めて、環の家庭の事情を知る。家の事情で離れ離れに暮らす環と母親。母親の消息は分からなくなり、もう二度と環は母親と会うことができないかもしれないという。母親と会えない哀しさは、ハルヒもよく知っていた。だが、ハルヒはもうホスト部に関わる必要がなかった。エクレールを接客したことで、借金がチャラになり自由の身となったのだ。それでも、このまま終わりにすることはできないとハルヒは思う。その頃、環はエクレールとともにフランスに発つ決意をしていた。部員たちは環を追いかける。これまでクールなポジションにいたハルヒも、なりふり構わず環を追いかけていく。そして……。