入道沼開発中の作業員たちが一人残らず消えてしまった。住み家を工事で荒らされた見上げ入道が怒ったのだ。見上げ入道は、事件を目撃した小学生の村上祐子までさらってしまった。祐子の同級生は妖怪ポストで鬼太郎に助けを求める。ふたたび開発工事を再開した工事現場に妖気を感じた鬼太郎は、見上げ入道と対決する。しかし、巨大化した見上げ入道は、鬼太郎さえもかんたんに吸い込んでしまった。

留守番中の姉弟の寝室に目玉の大群が現れた。家に取り憑いた妖怪・目目連だ。駆けつけた鬼太郎も襲われるが、姉弟と協力して燻し攻撃で撃退。目目連が人里に現れた理由は、姉弟の父親が目目連の住み処だった木連の里に踏み込み、別荘を建てたことだった。街中に出た目目連は、都会の汚い空気に正気をなくして更に暴れ回る。そしてトラックに乗り移ると、小学校を目指して暴走を始めた！

ねずみ男が病院に担ぎ込まれた。治療の甲斐なく、魂を抜かれてしまったねずみ男は死んでしまう。その頃、同様に魂を抜かれた子どもたちが、続々と病院に担ぎ込まれていた。事件の原因が夜叉だと知った鬼太郎は、魂を抜かれた子どもたちが倒れていた公園に向かう。妖気をたどり、ねずみ男の魂が地下から飛び出すのを目撃。地下鉄の構内に夜叉を追い詰めるものの、ギターの音色によって眠らされてしまう。

祐子の同級生・翔太が行方不明になった。ほかにも子どもたちの行方不明が続発。目玉おやじは、鏡に住む妖怪の鏡爺の仕業と見破る。鬼太郎は鏡爺の居場所を突き止めるが、反対に鏡爺に鏡の国に閉じ込められてしまう。鏡爺は鏡の国では無敵。苦戦する鬼太郎の閉じ込められた鏡は、清掃業者に運ばれていった挙げ句、地面に落とされて割れてしまう。二度と外へ出られなくなった鏡爺は、鬼太郎の魂を吸い取ろうとするが…。

ねずみ男の始めた宝石店が大繁盛していた。謎の行方不明事件を追っていた鬼太郎は、ねずみ男が怪しいとにらむ。不審な動きを見せるねずみ男を追って、鬼太郎は廃墟にたどり着く。ねずみ男は、人間の欲をダイヤモンドに変える妖怪・輪入道と組んでいた。鏡を使わなければ輪入道に勝つことは不可能。だが、輪入道は廃墟の鏡をすべて壊してしまう。輪入道の強大な力に、鬼太郎は次第に追い詰められてゆく。

ワンマン社長が牛鬼岩で釣りをして、恐ろしい牛鬼を目覚めさせてしまった。鬼太郎が何とか退治するが、牛鬼はその鬼太郎に取り憑いて、鬼太郎自身を無敵の強さを持つ牛鬼に変えて復活してしまう。島民を避難させる時間稼ぎのため、牛鬼の前に立ちはだかる目玉おやじ。反撃する術もないおやじに鋭い爪が迫る…まさに間一髪の瞬間、牛鬼の中に鬼太郎の心が甦り、彼の祈りに応えるかのように伝説の守護神・迦楼羅様が姿を現す。

街の人間が次々に顔を盗まれてしまう事件が発生。のっぺらぼうの蕎麦屋で顔を食べられてしまったのだ。鬼太郎が問題の蕎麦屋にやって来ると、ねずみ男の顔をした主人がいきなり鬼太郎に襲いかかってくる。主人は調理場道具を器用に操り、鬼太郎の攻撃をかわす。彼の正体はねずみ男の顔を描いたのっぺらぼうだった。鬼太郎はのっぺらぼうを追って工事現場へ向かうが、そこには罠が仕掛けられていた。

河童淵の河童たちが人間を襲い始めた。奇妙な白い泡を浴びて凶暴化してしまったらしい。心配した子河童たちに頼まれて、鬼太郎は河童淵へ向かう。引きずり込まれてしまった海の底で、鬼太郎は問題の白い泡を吹き出している妖怪・かに坊主に遭遇する。かに坊主は河童たちを操り、住み処を荒らした人間に復讐しようとしていたのだ。2000年もの間生き続けたかに坊主の妖力に、さすがの鬼太郎も大ピンチに立たされる。

西洋の吸血鬼・ピーは、ねずみ男と行き止まり村の村人を吸血鬼にしてしまった。この小さな村を足がかりに、やがては日本中を吸血鬼で埋め尽くすつもりなのだ。異変に気付いた鬼太郎がやって来るが、吸血鬼となったねずみ男に襲撃される。どうにか撃退したものの、ピーにだまされて結局は吸血鬼となってしまう。そして、悪魔と化した鬼太郎と村人たちを乗せた列車が、隣町に向かって走り出す…。

不動産屋を始めたねずみ男は、竹人間が現われるという化け物屋敷の取り扱いに困っていた。彼は鬼太郎に頼んで客と一緒に調査に向かうものの、襲われて竹人間にされてしまう。一方、邸内で調査に当たっていた鬼太郎は、少女の手による不思議な絵を発見する。そこに描かれたヒントをもとに、地下に広がる万年竹の住み処を発見。鬼太郎は万年竹が怒っている哀しい理由を知る。

悪徳大臣と社長の企みで、神聖な霊山に高速道路が造られてしまった。怒れる霊山の祟りなのか、高速道路を通って押し寄せた人間たちを巨大なドクロが襲う事件が発生する。がしゃどくろの仕業と見た鬼太郎は説得を試みるが、失敗して捕らわれてしまう。森の奥に連れて行かれた鬼太郎は、動物たちと妖怪・毛羽毛現に取り囲まれる。そこにねずみ男が現われ、毛羽毛現が怒っている理由を語り始める。

祐子の友達・次郎が猫に襲われて行方不明になってしまった。駆けつけた鬼太郎は、驚くべき光景を目にする。町は捨て猫たちに支配され、ペットショップでは動物の代わりに人間が売られていたのだ。そのペットショップの主人は“大黒猫”と名乗り、人間がいかに猫にひどいことをしてきたかを鬼太郎に語るのだった。そして猫たちによる裁判が始まり、次郎が猫を捨てた罪によって裁かれることになってしまう。

ネズミ男は、鬼太郎たちを利用して一儲けを企んでいた。鬼太郎が文句を言うために妖怪屋敷へ足を運ぶと、そこでは妖怪を信じない人間たちが大暴れ。彼らの傲慢な態度に業を煮やした鬼太郎は、仲間の妖怪を集め、心の底から怖い思いをさせて追い出してしまう。ところが太郎少年だけは、どんなに脅かしても表情ひとつ変えない。太郎の父親は、息子が感情をなくしてしまった理由を鬼太郎に語る。

残業続きで疲れ果てた健吾の父親の前に不思議な老人が現われ、蓬来島へ連れて行ってしまった。行方不明の父親を心配した健吾は、鬼太郎に相談。鬼太郎はかに坊主から蓬来島のことを聞き、健吾を連れて行ってみることに。一行は不思議な霧の中に蓬来島を発見するものの、徐福と名乗る老人に壷の中に閉じ込められてしまう。一方、いち早く上陸を果たしていたネズミ男は、美しく光る石を見付けてネコババしようとするが…。

祐子の友達の祥一が姿を消してしまった。妖怪・まくら返しの仕業だと確信した鬼太郎は、まくら返しの住み処である夢の世界へ向かう。しかし、反撃にあって絶体絶命の窮地に陥ってしまう。目玉おやじは、ネズミ男に岩塩を投げさせてピンチをしのぎ、祥一を助け出して夢の世界から脱出する。反撃を予感した目玉おやじは、持ち帰ったまくら返しの腕をおとりに使い、ある作戦を立てる。

不潔だらけのネズミ男の家に、妖怪・あかなめと白うねりが住みついてしまった。ネズミ男は恐れるどころか、2人を利用した商売で大儲けを企む。その悪徳商売もすぐに鬼太郎の知るところとなり、仕方なく白うねりは川に流し、あかなめとも別れたのだった。ところが、川が汚染されていたせいで白うねりが巨大化し、町中に汚れをまき散らし始める。ネズミ男は、鬼太郎に退治される前に説得しようと試みるのだが…。

鬼太郎そっくりの偽者が、海辺の村で人魚の子供を売り歩き始めた。偽者を捕らえるために天狗岩に向かった鬼太郎は、傷付いた人魚の子供を助ける。人魚の子供は鬼太郎に、妖怪・さざえ鬼に囚われている仲間を助け出して欲しいと頼む。鬼太郎は頼みを聞いてさざえ鬼の隠れ家へと向かうが、突如として巻き起こった大渦巻きに飲み込まれてしまう。気が付くと身体の自由は奪われ、例の偽鬼太郎がそばに立っていた。

ネズミ男が一反もめんを連れて、南の島の宝探しに出かけてしまった。心配したネコ娘は鬼太郎に相談する。島の海域には化け鯨が出現するという噂があったのだ。後を追う鬼太郎とねこ娘。その頃、宝探しツアーの船に潜り込んだネズミ男は難破船にたどり着いていた。そこは化け鯨の守る鯨の墓場だった。姿を現して荒れ狂う化け鯨は、どうやら人間が勝手気ままに廃棄物を投棄することに怒っているらしい…。

祐子の友達・晴美が、鬼太郎に相談を持ちかけてくる。最近、父親がひどく元気をなくしているというのだ。鬼太郎が後をつけてみると、晴美の父は子供の頃の想い出の世界で遊んでいた。そこは黄泉の世界に他ならなかった。目に見えて元気がなかったのは、黄泉の世界の食べ物を口にしたせいで魂がやせ細っていたのだ。救い出さなければ、やがては死んでしまう。ところが鬼太郎の目の前で、晴美の父は何者かによってさらわれてしまう。

多発するダイバーの遭難事件の真相を探るため、鬼太郎たちは絶海の孤島へ向かった。しかし、突如発生した大津波に呑まれ、惨たんたるありさまで島に打ち上げられてしまう。気を取り直して冒険を始めるものの、まるで島自体が意思を持っているかのように、鬼太郎を洞窟に吸い込んでしまう。一方、洞窟の中でダイバーたちと再会したネズミ男は、宝が隠されていると直感して更に奥へと向かうが…。

ネズミ男が怪しい白粉を売り歩いていた。その白粉を使った人間の顔が消え失せてしまったことから、鬼太郎はのっぺらぼうを怪しむ。しかし、品物の出所はのっぺらぼうではなかった。砂かけ婆たちの顔まで奪われたことから、のっぺらぼうは責任を感じて犯人捜しに協力。ようやく取り押さえたネズミ男の話から、妖怪・白粉婆が黒幕であると判明する。鬼太郎は自分自身の顔を利用して、白粉婆の居所を突き止める作戦を立てる。

田舎の祖父の家に遊びにきた直也は、田んぼで出会った泥田坊の子供と仲良くなった。しかし、開発によって住み処である田んぼを削り取られ、泥田坊の親は怒っていた。彼はついに堪忍袋の緒を切って、人間たちを襲い始める。鬼太郎が説得しようとしても聞き入れようとせず、人間たちが消防車の放水で溶かそうとすると、水を含んでますます巨大化してゆく。直也は泥田坊の子供と二人で、何とか乱暴を止めさせようと試みる。

風吹峠でドライバーの行方不明事件が多発。父が行方不明になった晴夫が鬼太郎に助けを求めた。交番の警官に事情を聞いた鬼太郎は、峠を通る道路ができてから事件が起きるようになったことを知る。鬼太郎たちが他のドライバーと同じように自動車で風吹峠へ向かうと、いきなり突風が襲ってきた。雨ふり天狗が風を起こし、峠を通る自動車を吹き飛ばしていたのだ。鬼太郎はリモコン下駄を飛ばして雨ふり天狗を撃退するが…。

お腹を空かせたネズミ男は、行き倒れていたところを小百合という親切な女性に救われた。荒れ果てた寺をひとりきりで守っているという小百合は、寺の跡取りになってほしいとネズミ男にプロポーズする。大喜びで受け入れ、幸せな新婚生活を満喫するネズミ男。鬼太郎たちも結婚祝いのために駆けつけるが、ネズミ男は近くにある村の住民から信じがたい事実を知らされる。小百合はずっと昔にこの世を去った、死者だというのだ…。

自動車事故が頻発するある町では、対策を立てても効果がなく困り果てていた。妖怪の仕業だと直感したネズミ男は、一儲けを企んで市長に取り入る。ところが彼も事故に遭ってしまった。妖怪・おぼろ車の仕業だ。報せを聞いて町へやってきた鬼太郎は、暴走するおぼろ車の後を追うが、山中で見失ってしまう。その頃、取り壊しが決まっている民族博物館では、展示物の牛車が何故か泥だらけになっているのが発見されていた。

ネズミ男が自分の誕生日祝いに、鬼太郎とネコ娘を軽石沢の高級別荘地へ招待した。久しぶりの息抜きが出来ると思ったのも束の間、その別荘を警察隊が取り囲む。連行された鬼太郎たちには、別荘で暮らしていた令嬢・百合香誘拐の疑いが掛けられていた。取り調べが始まるが、その最中に突然、妖怪・天邪鬼が乱入してきて鬼太郎たちを連れ去ってしまう。洞窟に放り込まれた鬼太郎は、そこで監禁されている百合香を発見。彼女を誘拐したのは天邪鬼で、いずれ食べてしまおうと思っているらしいのだ！

祐子の友達の淳は片付けが苦手。ある日彼は不思議な穴を見つけた。たまたまそこへやってきたネズミ男は、その穴が何でも吸い込んでしまうことを知り、穴を利用した粗大ゴミ引き取り商売を始めて大繁盛する。しかし淳は、穴に入ったものが一体どうなるか心配になり始めていた。彼の不安は的中し、穴から巨大な妖怪が出現して辺りのものを手当たり次第に吸い込み始める。不思議な穴は、妖怪・野づちを封印した野づち塚だったのだ。

仕事に疲れたサラリーマンが、公園の野良猫の後をつけていって行方不明になった。心配した家族がネズミ男に相談し、鬼太郎が行方を探すために乗り出すことになった。鬼太郎たちが消えた男と同様に猫の後を追ってゆくと、いつの間にか不思議な町にたどり着いていた。猫たちの住む猫町だ。町に入った途端、鬼太郎とネズミ男は猫の姿に変わってしまう。一方、鬼太郎が猫町に入ったことを知ったネコ娘は…。

海水浴場に巨大な目玉が出現し、人びとがパニックに陥った。一儲けしようと企むネズミ男がダイダラ神社から封印の鍵を盗み出し、ダイダラボッチを復活させたのだ。鼻、口、頭と、次々に現われるダイダラボッチの部品。鬼太郎はネズミ男を止めようとするが、奮闘むなしくダイダラボッチは復活してしまう。甦ったダイダラボッチは、日本の国土を食べ始める。争いごとの尽きない日本は、ダイダラボッチの好物だったのだ！

鬼太郎は古本屋の店員・花子の周りに、不思議な花のイメージを感じる。彼女の部屋を訪ねてみると、そこには南方の花が咲き乱れていた。花子と同居していた祖母は、3年前に突然姿をくらましていた。鬼太郎は妖怪新聞で日本中の妖怪から情報を集め、花子の祖母の居所を探すことにした。手がかりはとある古美術商に残っていた。花子の祖母が大切にしていた文箱が売り物に出ていて、その中に若い頃の祖父と撮った写真が入っていたのだ。

ネズミ男は炭坑跡で、妖怪・傘化けに出会った。ネズミ男は仙人に変装して純朴な傘化けを騙し、人間に化けて金持ちになれば幸せになれるとそそのかす。そして、そのためには鬼太郎のチャンチャンコが必要だと嘘をついて鬼太郎を襲わせる。傘化けの攻撃に大苦戦する鬼太郎。ネズミ男は隙をついて、思惑通りにチャンチャンコをかすめ取ってしまう。そして傘化けを死んだ金持ちの男に変身させて、生前に暮らしていた屋敷に送り込む。

積乱雲を使った化学実験の最中、ヘリコプターが墜落。乗っていた科学者たちが行方不明になった。日本各地では落雷による事故が続発し、被害者たちは全て科学者たちと同じように消えている。調査に乗り出した鬼太郎は、事件の背後に電気妖怪・かみなりがいることを突き止める。かみなりの操る巨大積乱雲を追う鬼太郎は、空中に浮かぶ巨大な岩を発見し、そこに行方不明になった人々が囚われていることを知る。

売れない歌手の憂歌団に、ネズミ男がさら小僧の歌「ぺったらぺたらこ」を聞かせた。ネズミ男は彼らに楽譜を渡し、「ぺったらぺたらこ」を唄うよう勧める。もちろん目的は、歌をヒットさせて大儲けすることだ。絶対に4番は唄わないよう念を押すネズミ男。「ぺったらぺたらこ」はもくろみ通り大ヒットする。しかし、自分の歌が勝手に唄われていることを知ったさら小僧が、怒って憂歌団を誘拐してしまう。

山奥に住む人間が少なくなって孤立したあずきとぎは、妖怪ポストに助けを求めた。ネズミ男が、あずきとぎを小豆をとぐ職人として和菓子屋に紹介。妖怪が働いているということで和菓子屋は大繁盛する。そこへ、評判を聞きつけた妖怪・あずきはかりがやって来る。コンビを組んだ妖怪職人のおかげで店は大繁盛し、ついにはテレビ局が取材に来るほどに。しかし観光客が増えすぎたせいで、妖怪コンビは店の人間とケンカを始めてしまい…。

鬼太郎たちがラーメン屋で食事をしていると、指名手配中の地上げ屋・大黒と手下が押し入ってきた。大黒は気にせず帰ろうとした鬼太郎を拳銃で撃つ。店から脱出して逃げ出すが、突然目の前に大きなダイヤが現れて吸い込まれてしまった。大黒はダイヤの中の世界で土地を転がして大儲け。しかし、そこは鬼太郎が用意した地獄だった。鬼太郎は大黒たちに、悪心を捨てれば外の世界に出してやると最後のチャンスを与える。

ネズミ男の悪事を連ねた手紙が、妖怪ポストに送られてきた。問い詰める鬼太郎だが、ネズミ男は身に覚えがないとしらを切るばかり。結局、悪事の真犯人は別にいたのだが、その男はネズミ男を見るや生き別れの弟だと手を取って泣き出してしまった。生まれてはじめて身内を持ったネズミ男は大喜びで、砂かけ婆が建てた妖怪アパートに男を住まわせる。ところがそれからというもの、アパートの住人が次々に謎の失踪を遂げてゆく。

過労で死んだ丸田は、ドライブに行くという子供との約束を果たせなかったことをあの世で後悔していた。夜行さんと出会った彼は、妖怪自動車を借りて約束を果たそうとする。夜行さんとの契約は二つ。夜明けまでに妖怪自動車を返すこと、そして鍵を絶対に抜かないことだ。もしも約束を果たせなければ、大切な息子が取り上げられてしまう。必ず契約は守ると誓った丸田だが、ドライブの最中にネズミ男と出くわしてしまう。

子供たちが行方不明になる事件が続発。金もうけのにおいを嗅ぎつけたネズミ男は子供たちの家を訪ねるが、鬼太郎たちに見つかってとっちめられてしまう。そこに子供が乗った模型飛行機が飛んできた。驚いた鬼太郎は、一反木綿に乗って後を追う。その頃、ネコ娘と砂かけ婆は配達されてきた模型飛行機を前に首をひねっていた。戯れに乗り込んでみると、何とその飛行機は空へと飛び立ってしまう。着陸したのは妖気の漂う研究所だった。

食品会社の社長・橋本は、16年前に白山坊と交わした約束を悔やんでいた。当時生まれたばかりだった茜を、16年経ったら白山坊に差し出すと誓っていたのだ。白山坊は約束通り茜をさらいに来るが、茜が髪飾りに守られているため手出しができない。そこで弟子のコン太に髪飾りを奪うように命令する。コン太は白山坊が茜を食べようとしていることを知って、止めさせようと決意する。だが、白山坊は代わりにコン太を食べようと牙を剥き…。

妖怪好きだが運動が苦手な正光は、小学校の運動会が雨で中止になるよう雨降り小僧に頼んでしまった。その帰り道の墓場で正光は、妖怪運動会の練習を目撃する。翌日、正光は妖怪の存在を信じない友達を誘って、妖怪運動会を見物に行く。会場では鬼太郎をはじめとした妖怪たちが集まり、年に一度の大行事を楽しんでいた。ところがその時、雨降り小僧が雨を降らせ始めてしまう。そして、雨を降らせた代償に正光の魂を奪おうとする。

ネズミ男が新しい商売を始めた。妖怪ほうこうの作る漬け物を販売して金もうけをしようというのだ。ほうこうによると、漬け物をさらに美味しくするためには鬼太郎から絞り出した妖怪エキスが必要らしい。ネズミ男に誘い出されて漬け物屋に来た鬼太郎は、ほうこうに襲われて漬け物にされてしまう。助けに来た子泣き爺も漬け物石にされてしまった。目玉おやじに応援を求められた砂かけ婆は、ほうこうを壺に閉じ込めるが…。

ネズミ男は商売で旅をしている途中、妖怪・がんぎ小僧と出会った。ネズミ男を尊敬しているがんぎ小僧は、もてなそうと河童村に招待する。しかし村に入った途端、河童たちに襲われてしまった。一目入道という乱暴な妖怪に村が狙われていて、警戒している最中だったのだ。仁義に厚いがんぎ小僧は、村のために一目入道を退治しようと申し出る。ネズミ男は鬼太郎に救援の手紙を送るが、一目入道は先手を打って鬼太郎に襲いかかる。

シンヤ少年の祖父が亡くなり、葬式が行われた。その晩、亡くなった祖父がシンヤの枕元に現れ、先祖伝来の草履を墓に供えるように頼む。シンヤは言いつけに従おうと古草履をしまってある土蔵へ急ぐ。ところが骨董品は全てネズミ男が回収して売り払った後だった。金にならないガラクタはゴミ捨て場に廃棄してしまったらしい。そのガラクタの中に含まれていた古草履が化けぞうりになって、人間への復讐を始める。

西洋悪魔ベリアル。彼は140年前、黒船とともに日本へやってきた時に、カラス天狗によって妖力を封印されていた。ネズミ男が、そのカラス天狗から盗んだ地図を宝の地図と勘違いして、ベリアルの力を封印した宝玉を割ってしまった。魔力を取り戻したベリアルは、カラス天狗への復讐と日本征服の野望のために行動を開始する。手始めにカラス天狗を魔法陣に閉じ込めると、巨大な竜巻に姿を変えて砂かけ婆の妖怪アパートに襲いかかる！

実の母親が亡くなったというのに、仕事が忙しいからといって通夜にも参加しない3兄弟がいた。彼らが何者かによって次々とさらわれる事件が発生。火車という妖怪が、親不孝な兄弟を母親の魂と一緒に餅にして食べようとしていたのだ。火車は自分の腹の中で、兄弟に母親の恨みの声を聞かせようとしていた。鬼太郎はその母親の孫娘・法子の頼みで、火車の居所を探していた。火車が餅をつこうとしたその時、鬼太郎が阻止しようと現れる。

閻魔大王庁が厳重に保管していた地獄絵図が一般に公開されてしまった。公開には鬼太郎が協力したとのこと。さっそく逮捕状が出て、鬼太郎は天狗ポリスたちに妖怪裁判所へ連行されてしまう。そして大天狗裁判長による裁判が始まった。鬼太郎側の証人は誰ひとりとして法廷に現れず、今まで鬼太郎が退治してきた妖怪たちが検察側の証人として続々とやって来る。もちろん不利な証言ばかりで、鬼太郎は瞬く間に有罪判決を受けてしまう。

目玉おやじを天狗ポリスに人質として預けたまま、鬼太郎は自らの無実を晴らすために真犯人捜しを開始した。ネコ娘や砂かけ婆の助けを得た鬼太郎は、一連の犯罪が百々爺の依頼を受けたネズミ男の仕業だと突き止める。そのネズミ男は百々爺に報酬を求めるが、逆に殺されそうになってしまう。実は事件の背後には、さらに強力な妖怪の存在があった。愛する息子の代わりに処刑台に立った目玉おやじ。刻一刻と死刑執行の時が迫る！

子猫を助けようと道路に飛び出したネコ娘。自動車を運転していた里子はそれを避けようとして事故を起こし、怪我をして入院することになった。ネコ娘は一日も欠かさずにお見舞いへ行き、いつしか里子と大の仲良しになる。里子にはマリという不良少女の娘がいた。ネコ娘に説得されても、マリは決して母親の見舞いには行こうとしない。そのマリは、重い心臓病を患っていた。ネコ娘は母娘を助けるため、決死の覚悟でえんま大王のもとへ赴く。

祐子のクラスに涼子という少女が転入してきた。涼子は北国で生活していた頃、水の精・赤舌と友達になっていた。ある日、涼子が銀行強盗事件に巻き込まれて人質になってしまう。眠りについていた赤舌が友達の危機を察知して目覚め、街を破壊しながら東京を目指して移動を開始。鬼太郎が懸命に止めようとするが、怒りの収まらない赤舌は、驚いてビルから転落しそうになった涼子を呑み込んで地面の下へと姿を消してしまう。

クリスマスの都内で連続放火事件が多発していた。鬼太郎は妖怪の仕業だと感じて調査を開始する。その頃、街頭でクリスマスキャンドルを売っていたネズミ男の前に和服の美女が出現していた。謎の美女はデートと引き替えに、ネズミ男からキャンドルを全て買い取ってしまう。言われるままキャンドルに火をともすネズミ男。しかし謎の美女は、すぐさま炎を吹き消し、遊園地にともる様々な明かりまで消そうとし始める。

鬼太郎たちは、狐山で行われる狐の幻燈会に招待された。3匹の子狐も来るはずだが、いつまでたっても姿を現さない。冬眠中の一本だたらにいたずらして、反対に襲われてしまったのだ。逃げる子狐たちは道端の地蔵に化け、一本だたらの追跡をやり過ごそうとする。ところが走り疲れた一本だたらは、子狐地蔵の目の前で居眠りを初めてしまう。鬼太郎も地蔵の正体には気付かず、通りがかったおじいさんは雪よけの笠をかぶせてゆく。

ネズミ男がタダでコマを子どもたちに配っていた。ところが、子どもたちはせっかくもらったコマを捨ててしまう。その夜、捨てられたコマが子どもたちの耳から身体の中へ入り、コマに操られた子どもたちは家から出て行ってしまう。事件を聞きつけた鬼太郎は、祐子が持っていた妖怪コマから、事件の背後に妖怪・あまめはぎがいることを見破る。あまめはぎは捨てられたコマの恨みを晴らすため、500年振りに復活したのだ。

妖怪シールが売れに売れて懐の温かいネズミ男は、珍しくも鬼太郎に晩飯をおごった。その帰り道、酔っぱらいが妖怪をバカにしていた。鬼太郎は妖怪を信じない酔っぱらいに警告を与えるが、殴られてコブを作ってしまう。そこで、コブと同じだけの仕返しをすることを決めた。駅に着いた酔っぱらいたちは、終電が去った後にも関わらず切符を買わされ、臨時列車を待たされることになる。その列車は、鬼太郎が車掌を務める恐ろしい幽霊電車だった。

鬼太郎に少年から助けを求める手紙が届いた。村が妖怪ガマに襲われているというのだ。妖怪ガマは村を訪れた鬼太郎の前に現れ、祠の岩を取り除いてくれたら暴れるのを止めると約束する。ところが岩を動かした途端、ガマは恐ろしい妖怪・邪魅に姿を変え、鬼太郎が入れ替わりにガマの姿になってしまう。一連の事件は、邪魅が自分にかけられた封印を解かせるための計略だったのだ。目玉おやじは自分が身代わりになって、鬼太郎を元の姿に戻すが…。

人間たちが怖がるせいで、座敷童子は広い屋敷で独り暮らしを続けていた。不動産屋を始めたネズミ男がその家を勝手に貸し出し、働きもせずにギャンブルに溺れる男が家主になる。それでも座敷童子は一家のために働き始め、娘のほたるとも友達になる。だが、とうとう無一文になってしまった主人は、幸せのサボテンを屋敷に持ち込んでしまう。そのサボテンは妖怪・後神の操る、人間の魂を食べる植物だった。

昇少年たちは洞窟の奥で、不思議な壺を見つけてフタを開けた。壺の中から現れたのは妖怪・水虎だった。一度は鬼太郎が撃退するものの、水虎は雪崩を起こして昇を追いかけ始める。水虎が狙っているのは、昇の持っている巻物だった。巻物にはダムに封印された壺のありかが記されていた。壺の中には水虎の妻が封印されているらしい。水虎は自分に続いて女房を復活させるため、ダムを目指して駆けてゆく。

エリートの美女が連続して失踪する事件が発生。鬼太郎は美人研究者の綾子を守るよう依頼を受けた。その頃ネズミ男には、催眠ギターを駆使する吸血鬼エリートが近付いていた。吸血鬼エリートはネズミ男を利用して、まんまと綾子を誘拐してしまう。追跡する鬼太郎は、山奥にある隠れ家を発見して乗り込んでゆく。しかし吸血鬼エリートは、鬼太郎の髪の毛を利用し、鬼太郎専用の催眠曲を用意して待ち受けていた。

妖怪ポストに届いた手紙を盗み見たネズミ男は、鬼太郎になりすまして北海道の雪山にでかけた。冷凍妖怪・雪ん子による失踪事件が多発していたのだ。ネズミ男は金もうけ目当てで雪ん子を捕まえに行って、逆に氷漬けにされてしまう。遅れて到着した鬼太郎も、夜中にアイスキャンディーを売り歩く声を追っていったところ、雪男と雪女に待ち伏せされて氷漬けにされてしまう。冷凍妖怪たちは、山の中で動物たちを殺す人間たちに復讐していたのだ。

真奈美の前に妖怪・オバリヨンが現われて手招きした。何か伝えたいことがあるらしい。そのことが母の耳に入ると、真奈美は妖怪に関わってはいけないときつく叱られてしまう。真奈美の母は、自分の妹が妖怪のせいで死んだと信じていたのだ。心配した友人が妖怪ポストに手紙を出し、鬼太郎が真奈美のところにやって来ることになった。しかし真奈美の母は鬼太郎を追い返そうとする。そこにオバリヨンが現れ、再び真奈美に手招きをする。

半魚人が海難事故の調査中だった鬼太郎を襲撃し、海の底に沈めてしまった。妖怪イカに鬼太郎を食べさせ、妖怪真珠を手に入れようとするぬらりひょんの差し金だ。妖怪真珠は妖怪燈台に火を灯すために必要なもの。ぬらりひょんは妖怪燈台を使って世界中の妖怪を支配するつもりなのだ。目玉おやじは鬼太郎を救うため、ぬらりひょんに待ち伏せをかける。ところがネズミ男が裏切り、逆に目玉おやじを捕まえてしまう。

妖怪いやみが街に現われて、人々からショウ気を集めていた。ショウ気を体中に蓄えて、落語の真打ちになるためだ。いやみにショウ気を抜かれた人間は、一様に凶暴な性格になってしまう。鬼太郎がいやみの出演する演芸場に駆けつけるものの、返り討ちに遭ってショウ気を吸い取られてしまう。すっかり性格が変わり、もう人間の味方をしないと言い放つ鬼太郎。目玉おやじは鬼太郎を元に戻すため、金比羅島の清めの泉に連れて行く。

ネズミ男が乗っているタクシーが野良ネコをはねてしまった。ところが、そのタクシーに不気味なトラックが追突。ネズミ男はネコ打ち症なる奇妙な病気になってしまう。ネコ打ち症の患者は日を追うごとに増加する。病気になるのは決まって自動車のドライバーだ。鬼太郎は不気味なトラックの正体を突き止めるため、夜行さんから輪入道の妖怪自動車を借りる。調査を始めると、狙い通り問題のトラックが姿を現す。

沖縄のホテルから、助けを求める手紙が鬼太郎のもとに届いた。妖怪が出現するせいで、お客が減って困っているらしい。どうやら妖怪たちは、13階に宿泊しているようだ。ホテルの支配人・金城は、たとえ妖怪でもお客だからと追い出すことに反対する。じつは開発によって森を追い出されたシーサーやキジムナーたち沖縄妖怪が、ホテルに逃げ込んでいたのだ。鬼太郎は金城支配人に協力して、ある計画を実行に移す。

富士山麓に響く爆音。世界各国の妖怪が集結して行われる妖怪ラリーが、今スタートしようとしていた。優勝賞品は、どんな願いでもかなえるという伝説の妖怪石だ。鬼太郎は他の妖怪に妖怪石が渡ることを心配して、ラリーに参加することにした。その頃、妖怪アパートには差出人不明のテレビが届いていた。画面には妖怪ラリーの実況中継が映し出され、それを見ていた子泣き爺がなぜか突然暴れ出してしまう。

カンブリア紀島から密輸出されたマンモスフラワーの種を、ネズミ男が誤って食べてしまった。ネズミ男の身体はみるみるうちに不気味に変貌し、ついには巨大なマンモスフラワーになってしまう。町を破壊しながら移動を始めるマンモスフラワー。鬼太郎は何とか対策を立てようと、黒洋博士からマンモスフラワーが東京に根付いた理由を訊く。しかし時すでに遅く、自衛隊が攻撃を開始。ねずみ男のマンモスフラワーも炎に包まれてしまう。

ネズミ男が妖怪城の封印を解いてしまった。すると子供たちを狙った誘拐事件が続発。調査を開始した鬼太郎は、子供に変装して誘拐犯を待ち受ける。そうして公園に潜んでいると、ネズミ男がやって来た。だが彼は主犯ではなく、一連の事件は妖怪・たんたん坊が背後で糸を引いていた。ネズミ男は、たんたん坊のために子供たちをさらっていたのだ。鬼太郎にジャマをされたたんたん坊は、今度は大人たちを誘拐して妖怪城に連れ去ってしまう。

妖怪城に乗り込んだ鬼太郎は、城を守る三妖怪を相手に苦戦を強いられていた。あわや敗北かと思われた時、夜が明けたために九死に一生を得た鬼太郎。砂かけ婆たちに救援を求めるためにいったん退却しようとするが、昼間の妖怪城は外の隔絶されているために脱出することができない。しかも鬼太郎やネコ娘を生け贄にして、城は完全な姿へ復活を遂げようとしていた。砂かけ婆と子泣き爺は、鬼太郎たちを救うために妖怪城へと向かうが…。

海辺に写生に来ていた子供たちが、古びた小さな祠を見付けた。すると磯女が現れ、子供たちは一人残らずさらわれてしまった。言い伝えが失われてしまっていたために、危険に気付かなかったのだ。報せを聞いて駆けつけた鬼太郎の前に、磯女が姿を現す。鬼太郎は子供たちを返すよう説得を試みるが、磯女の子に抱きつかれて海の底に沈んでしまう。そして、磯女にペロリとひと呑みにされてしまった！

ぬらりひょんが見慣れない妖怪を連れてネズミ男を訪ねて来た。その妖怪に手を握られると、ネズミ男の体に不思議なことが起こる。自分の手が意思に反して勝手に動き始めたのだ！　妖怪の名はブエル、西洋からやって来た悪魔で、他人の手を乗っ取る特技を持っている。ブエルは砂かけ婆やネコ娘の手まで操り、鬼太郎を追い詰めてゆく。ぬらりひょんから鬼太郎が悪魔族を滅ぼすと吹き込まれていた彼は、大事に至る前に災いの源を絶とうとしていたのだ。

鬼太郎がネコ娘たちとバスツアーを楽しんでいた頃、日本に巨大な黒雲が近付いていた。黒雲に覆われた場所では、信号機が狂ったり車が勝手に動き出したりと、怪現象が続けざまに発生。今や平穏なのは、妖怪漫画家・水木先生の家だけになっていた。スランプに苦しむ水木先生は、原稿を取りにやって来たネズミ男を見て本物の妖怪が現れたと大喜び。しかし怪気象に潜んで悪事を企む妖怪・ぐあごぜまで、水木先生の家に乗り込んでくる。

ネズミ男はかわうそにだまされて、せっかく稼いだ金をかすめ取られてしまった。かわうその力を見込んだぬらりひょんは、資金調達の手伝いをさせようとする。さっそく商売に乗り出したかわうそは、鬼太郎の人気を利用したキタロンＺというドリンクを作って大儲け。したたかな彼は、ぬらりひょんまで騙して金を持ち逃げし、ひとり暮らしの老人の家に身を隠す。かわうそを自分の孫だと勘違いした老人は、ヤクザに借金返済を迫られていた。

デパートがまるごと地下に消える事件が発生。建物の中に取り残されて行方不明になった人々の中には、警備員のアルバイトをしていたネズミ男も含まれていた。鬼太郎が現場に赴いたところ、建物が消えた穴が不思議な光を放っている。その光に飛び込んでみようとしても、不思議な力に阻まれてしまう。首をひねる鬼太郎に、デパートの先代の社長・三高松蔵が声をかけてくる。彼の家には、天狐の伝説を狐文字で記した古文書が残されているらしい。

日照りで貯水量が減ったダムの管理人に、土ころびの魂が取り憑いた。すると原因不明の停電事故が広がり始め、稼働中の飛行場の電源までダウンしてしまう。鬼太郎がつるべ火を使って飛行機を誘導し、何とか無事に着陸させる。しかし、停電の拡大はとどまるところを知らない。土ころびが電気を吸い取っているせいだ。鬼太郎が止めようとすると、怒り狂った土ころびは火力発電所を破壊し始めてしまう。

ヤマタノオロチを復活させるために必要な草薙の剣を、ぬらりひょんが手に入れてしまった。剣を使って鍾乳洞に隠された８か所の封印を解けば、恐ろしい大蛇神がよみがえってしまうのだ。鍾乳洞探検をしていた祐子たちが、偶然にもぬらりひょんの野望を耳にしてしまう。逃げようとする祐子たちの後を、朱の盆が追いかける。ゲジゲジから危機を報された鬼太郎は、一反木綿に乗って鍾乳洞へ。祐子たちを救い、大蛇神の復活を阻止することが出来るのか？

フリーマーケットで奇妙な鏡を手に入れたネズミ男は、鏡の中に少女が閉じ込められているのに気付いて仰天する。鬼太郎に助言を求めたところ、目玉おやじが妖怪・雲外鏡の仕業だと見抜く。少女を助けるには照魔鏡が必要だ。ところが照魔鏡が展示してあるはずの博物館に行くと、既に何者かによって盗み出された後だった。鬼太郎が引き返すと、少女の姿は消えて、代わりに鬼太郎が鏡の中に閉じ込められてしまう。少女こそ雲外鏡だったのだ！

梅雨だというのに日照りが続き、酒造りが盛んな村が苦しんでいた。旅に出ていた子泣き爺がその村を訪れるが、空腹のあまり倒れてしまい、酒蔵の家に助けられる。日照りの原因が妖怪だと聞いた子泣き爺は、退治して恩返ししようと鬼太郎を呼び寄せる。その時、ネズミ男が奇妙な雲の家に乗って現れ、“本物の酒”を山の祠に供えるよう告げる。異常気象の原因は、酒造が近代化されたせいで酒の味が変わったことに怒った、ひでり神のせいだったのだ。

海難事故が多発し、海辺の村では殉難者の魂を鎮める儀式を執り行うことになった。鬼太郎は事故は船幽霊の仕業ではないかと疑い、夜行さんの造った妖怪潜水艦に乗って遭難現場へ向かう。その頃、慰霊の最中の船が船幽霊に襲われていた。しかも、近くには海図にない島が現れていた。船幽霊が撃退されると、海の中から妖怪・海和尚が出現。鬼太郎を瞬く間に海中に引きずり込んでしまう。

鬼太郎がふいに姿を消して三日が過ぎた。彼の身を案じる目玉おやじたちの前に、ぬらりひょんが姿を現す。鬼太郎はぬらりひょんにだまされ、コンクリート詰めにされてしまったらしい。ぬらりひょんと仲間の蛇骨婆は、これで自分たちの天下がやって来ると大喜びだ。しかし、ある夜、鬼太郎のゲタが二人に襲いかかってくる。

中国の妖怪・チーが、日本を征服して自らの王国を築こうと、海を渡ってやって来た。鬼太郎はチーに立ち向かうため、日本の妖怪を集結させる。チーが城を建造中との情報を手に入れた彼は、一人で城内へ乗り込んでゆく。しかし、チーの不思議な術の前に大苦戦。ネコ娘たちもねずみ男の裏切りに遭い、罠にかかってしまう。

鬼太郎がチーの妖術で反物にされてしまった。日本妖怪軍も中国妖怪軍団の前に壊滅状態だ。目玉おやじたちはチーの城に忍び込み、反物に変えられた鬼太郎を救い出す。彼を元の姿に戻す方法は、古井戸の底に棲む井戸仙人に聞くより他ない。千年前に日本に渡って来た井戸仙人も、チーと同じ中国妖怪だった。

ねずみ男が保育園を開設した。24時間体制で乳幼児を預かるというので、乳幼児を持つ母親たちには大人気だ。健太少年の弟と妹も入園することになる。実はその保育園、子守りをしているのはうぶめという妖怪だった。子供が大好きなうぶめは、集まった子どもたちを、自分の住み家へとさらっていってしまう。

川で釣りをしていたねずみ男がドクロを釣り上げた。その夜、彼の部屋にひとりの少女が訪ねてくる。釣り上げたドクロについて、頼み事があるというのだ。あくる日になるとねずみ男は姿を消し、町には不気味なガイコツの集団が現われる。ガイコツの集団は笛を吹き鳴らし、人間の缶詰を作るために人々を集め始めた！

工事現場から巨大な柱が発見された。ぬらりひょんはそれを妖怪・逆柱だと見抜き、一部を削り取ってゲタを作る。そして鬼太郎のリモコンゲタを盗み出し、逆柱で作った妖怪ゲタとすり替えてしまった。鬼太郎は誘い出されて戦おうとするが、妖力を逆柱のゲタに吸い取られ、特殊能力が使えなくなってしまう。

町外れの洋館に住む画家に、ねずみ男が砂かけ婆をモデルとして紹介した。砂かけ婆は画家の部屋に入った途端、飾ってある肖像画に取り込まれてしまった。鬼太郎はねずみ男から画家のことを聞き出し、問題の洋館に向かう。だが、鬼太郎もアトリエに招き入れられた途端、肖像画の中に吸い込まれてしまう。

警官に追われる強盗犯が逃げ込んだ山には、土蜘蛛という妖怪が棲んでいた。土蜘蛛は強盗犯の放った銃弾を受けると、幼い子供に姿を変えて傷を癒そうとする。妖気を感じた鬼太郎は山へやって来るが、警官は妖怪の存在を信じようとしない。その頃、土蜘蛛は強盗犯の残した金塊を探すねずみ男に襲いかかっていた。

実体を持たない妖怪・モウリョウは、怪獣映画の俳優・長島の頑健な肉体を手に入れようと、彼が死ぬのを待ちわびていた。ある日、長島は心臓発作で死んでしまう。しかしこの世に未練があるのか、なかなか成仏しようとしない。鬼太郎はねずみ男から事情を聞き出し、映画の撮影所へとモウリョウを探しに向かう。

村上という男はかつて事業に失敗し、自殺しようと山に入った時、妖怪・倉ぼっこと出会っていた。彼は倉ぼっこに渡された不思議なお椀によって元気を取り戻し、新たに始めた事業を大成功させたのだ。それを聞いた安田という男は、自分も倉ぼっこに会おうとねずみ男に助力を頼み、一緒に山奥に向かうのだが…。

ねずみ男が妖怪・ふくろさげを掘り出した。ふくろさげはねずみ男を飲み込むと、人間の願いや欲望を片っ端から吸い込んでどんどん大きくなってゆく。鬼太郎はこれを食い止めようと、ギャルのコスプレをしてふくろさげを誘い出す。しかし無心になったつもりが、みんなを助けたいという願いを持ったばかりに…。

ネコ娘は町で出会った不思議な女性に連れられて、路地裏の喫茶店に入った。コーヒーを飲もうとした彼女は、長い毛のような妖怪に襲われて逃げ出す。しばらく後、鬼太郎のもとにネコ娘から呼び出しの手紙が届いた。鬼太郎が指定された喫茶店へ行くと、そこには大人になったネコ娘が不思議な笑みを浮かべて待っていた。

山奥の峠で行方不明者が続発していた。旅館を営む正広少年の父も、客を迎えに行く途中で姿を消した。ぶるぶるという妖怪が、人間の恐怖心を食べて寿命を伸ばそうとしているのだ。駆けつけた鬼太郎もぶるぶるの妖気に取り込まれ、絶体絶命の窮地に。間一髪で夜が明けてぶるぶるは力を失い、鬼太郎は反撃を開始する。

地獄の閻魔大王のもとに死者の魂が来なくなった。解決を依頼された目玉おやじは、魂の通り道に異変があるに違いないと踏んで、鬼太郎とネコ娘を連れて調査を始める。通りがかった魂の後をつけると、奇妙な結界で守られた病院の廃墟にたどり着いた。院内にいたねずみ男は、百鬼夜行の鬼が事件の黒幕だと一同に教える。

妖怪アパートに住む百目の子どもが行方不明になった。人間の住む町へ迷い込んでしまったのだ。たまたま通りがかったねずみ男が彼を保護し、百目に特有の遠目の能力を使って一儲けしようと、おなじみの悪知恵を働かせる。能力を使った百目の子供が見たものは、ぬらりひょんが極秘裏に育てている妖怪樹の花だった。

妖怪・桂男が、満月の夜に巨大な昆虫を町へ送り込んだ。月の使者である月女を故郷に帰すため、町を破壊して人工の灯りを残らず消し去るつもりなのだ。800年に１度しかない今夜を逃したら、月女はむなしく消え去ってしまう。事情を聞いたねずみ男は砂かけ婆に助けを求め、鬼太郎は町を破壊する桂男を止めようと試みる。

釣りをしていた少年の前に不思議な老人が現われ、釣った魚と魚眼丸という丸薬とを交換した。魚眼丸を飲んだ少年は、体中からウロコが生えて魚になってしまう。目玉おやじは少年を助けるため、井戸仙人から譲り受けた魚眼丸を鬼太郎たちに飲ませる。鬼太郎たちは魚に姿を変え、少年を捜すため海に潜る。

ねずみ男が古びた釜を見つけた。それこそは妖怪・釜鳴りだった。釜鳴りはねずみ男をそそのかして鬼太郎を誘い出させ、妖力の源である髪の毛を吸い取ってしまう。そのうえチャンチャンコとリモコンゲタまで奪い取る。鬼太郎の妖力すべてを自分のものにした釜鳴りは、他の妖怪たちを残らず片付けようと暴れ出す。

妖怪・がしゃどくろが北海道に出現し、地面を掘り返しては何かを探し始めた。全国各地にも別の妖怪が現れ、同じように何かを探し求めている。日本妖怪たちは西洋妖怪に操られ、ぬらりひょんが妖怪島を復活させるための封印の鏡を探していたのだ。ついに鏡を発見したぬらりひょんは、妖怪王となって鬼太郎の前に姿を現す。

復活した妖怪島には不気味な妖魔城がそびえていた。しかもぬらりひょんは、西洋妖怪の帝王・バックベアードと手を組んでいた。鬼太郎の前には西洋妖怪四天王の一人・こうもり猫が現れ、戦いを挑んでくる。鬼太郎は激闘の中で妖力を全て吸い取られ、ネコ娘たちが彼を病院へ運ぼうと妖怪バスを走らせるのだが…。

何とか西洋妖怪軍の刺客を撃退した鬼太郎は、オカリナを吹いて日本中の妖怪に危機が迫っていることを呼びかける。しかし、すでに日本各地には異変が続発していた。海上で巨大な流氷を発見した鬼太郎に、西洋妖怪のブイイが襲いかかる。鬼太郎の危機を救おうと、日本妖怪たちは決死の覚悟でブイイに立ち向かう。

妖怪島に乗り込んだ鬼太郎の前に、西洋妖怪四天王最強を誇るジャイアントが立ちはだかる。苦戦する鬼太郎だが、ジャイアントの妖力の源であるヒゲを切り取って勝利をおさめる。一息つく間もなく妖怪王ぬらりひょんが出現し、裏切り者を残らず抹殺する。そして鬼太郎とぬらりひょんの、史上最大の戦いが始まる！

妖怪・影女が、世の中に不平不満を持つ人間を次々にさらっていた。アイドルの千里も、仕事が嫌で逃げ出したところを影女に連れ去られてしまう。調査を始めた鬼太郎には不平不満がないので、影女を誘い出すことができない。だが、ネコ娘たちに文句を言われたねずみ男の影から影女が出現し、鬼太郎を誘拐する。

言霊使いの一刻堂のもとにぬらりひょんが現われ、鬼太郎と仲間たちを祓うよう依頼する。しばらく後、祐子の小学校で異変が続発。調査に訪れた鬼太郎を、瀬戸大将たち一刻堂の式神が襲う。なんとか式神を撃退した鬼太郎だが、一刻堂の五芒星に囲まれてしまった。一刻堂は言霊を使い、鬼太郎たちの名前を消し去ってしまう。

封印されていた中国妖怪・刑天のミイラが盗み出されてしまった。中国の茶伊那道士は刑天を取り戻すために日本へ渡り、目玉おやじを訪ねる。一方、蘇った刑天は宿敵の茶伊那道士を捜して海岸の村を荒らし回り、鬼太郎の家に道士が滞在していることを突き止める。キョンシーに変えられたネコ娘が鬼太郎の家に迫る！

森の中でねずみ男を見かけたネコ娘は、彼の様子がいつもと違うことを不審に思って後をつける。街に出たねずみ男は、人間にタダでハツカネズミを配り始めた。仕事を終えた彼が戻っていった廃寺は、無数のネズミで埋め尽くされていた。ねずみ男は妖怪・旧鼠に魂を奪われ、思うままに操られていたのだ。

ぬらりひょんは鬼太郎にニセの手紙を出し、吸血島へ誘い込んだ。毒入りジュースを飲まされた鬼太郎は幻影に苦しみ、吸血ナマコによって全身の血を吸い取られてしまう。ぬらりひょんは鬼太郎の血を吸血樹に与えて成長させ、世界征服のために役立てようと企んでいたのだ。しかし、思わぬ邪魔が入ってしまう。

治法戸市に暮らす人間が、残らずダルマになってしまった。やって来た鬼太郎は、「だるま王国」という不審な看板の掛かったビルを発見する。ところが「だるま王国」があるはずの４階に、どうしてもたどり着くことができない。鬼太郎はどこからともなく現れたミニダルマの後をつけて、ようやく４階にたどり着くが…。

鬼太郎は妖怪ポストに届いた手紙を開けた途端、気を失ってしまった。彼は迷い込んだ悪夢の中で、蛇骨婆に襲われてしまう。３日ぶりに目がさめた後も、夢の中で負った傷が体に残っていた。その後も鬼太郎は夢の中で、様々な妖怪に襲われ続ける。眠ることの出来なくなった鬼太郎は、次第に衰弱してゆく。

山神山に住む穴ぐら入道は開発工事に怒り、病虫を放って人間を襲わせた。しかし工事現場の監督は、あろうことかダイナマイトで穴ぐら入道を脅迫しようとする。怒った穴ぐら入道は、冷気を吐いて現場監督とその場にいたねずみ男を凍えさせる。騒ぎを知った鬼太郎がやって来て、穴ぐら入道を説得しようとするが…。

高名な大学教授が若返りの論文を完成させた。しかし、その論文を妖怪・猫又が盗み出してしまった。若返りの秘密を知った猫又は、人間を襲って若さを吸収してゆく。そのうえ、寿命の長い妖怪から若さを吸い取ることを思いつく。一反もめんや子なき爺やぬりかべまでが、猫又に若さを吸い取られてしまう。

雪山に登っていた登山隊が消息を絶った。時を同じくして、山村では人間が木に変わる事件が発生していた。鬼太郎は村に住む春という少女からの手紙を受け取り、調査にやって来た。春は山が村を襲う不気味な夢を見続けていたのだ。鬼太郎は山から降りてきた怪異を目撃するが、目玉おやじにもその正体はわからない。

工事現場の発破によって、八百八狸の封印が解かれてしまった。すると、東京上空に第二の月が出現。人間たちはパニックに陥ってしまう。八百八狸は日本政府に対し、狸王国の設立を宣言。鬼太郎を襲撃して捕まえると、政権を明け渡すよう人間を説得しろと命じる。対抗する日本政府は、第二の月の撃墜を決定するが…。

第二の月から妖怪獣が出現。鬼太郎は戦おうとするが、目玉おやじを人質に取られたうえになまず神に食べられてしまう。そうして邪魔者を排除した八百八狸は、第一回狸内閣を発足して日本を狸が支配する国にしてしまった。だが、鬼太郎はまだ敗れたわけではなかった。狸石で妖力を回復すると、狸たちへの反撃の機会を窺う。

妖怪・鬼髪を封じた人形が神社から消えた。ねずみ男が金儲けのために使おうと盗み出してしまったのだ。しかも、ねずみ男は鬼髪の封印を解いてしまった。駆けつけた鬼太郎だが、髪の毛針も霊毛チャンチャンコも鬼髪に力を与えるだけ。かつて鬼髪を封印した黒髪切りが加勢に現われ、鬼髪に立ち向かうが…。

ぬらりひょんは鬼太郎を倒すために助っ人を雇うことを思いつき、朱の盆に強い妖怪を探すよう命令した。ねずみ男は困り果てた朱の盆に取り入り、紹介料をせしめる算段を立てた。彼が紹介した妖怪は、五徳猫たちあまり強くない妖怪。ねずみ男にだまされたとも知らず、朱の盆はぬらりひょんに五徳猫たちを紹介する。

ねずみ男が企画した妖怪天国ツアーに、目玉おやじと砂かけ婆と子なき爺が参加することになった。しかしそのツアーは、死神とヒ一族の巫女が仕組んだワナだった。目玉おやじたちが乗った妖怪列車は、行けば二度と戻れない無明彼岸へ向かっていたのだ。留守番をしている鬼太郎の前には、鬼太郎の母を名乗る女が現われ…。