フェネガンから、高名な人形師・犬村儀清に依頼した人形を受け取りに行ってほしいと頼まれた信乃と荘介。 現八も同行し、山奥に住む犬村儀清のもとへ向かった3人は、道中、秋だというのに満開の桜を目にする。 犬村家に着いた信乃たちは、儀清の息子・大角から「父は行方不明で、人形の完成は無理だ」と告げられ、 そのまま逗留することになるが･･･。

大角の家の周りに結界が張られ、時が止まっている――異変に気づいた信乃たちの前に現れたのは、 四獣神家のひとり、緋ノ塚那智とその獣神・楓だった。ほどなく、結界は大角が飼っていた猫によるものだとわかるが、 結界の支柱となり、花を咲かせ続けた桜が枯れてしまう。猫が「結界がとけたらあいつが来る」とおびえるなか、 何かが大角の家に近づいてくる。そのころ、大角は、義父の儀清が実は死んでいること、自分の身に起きたことを思い出していた。

花街の近くにある教会で、子どもたちに読み書きを教えることになった信乃。 子どもたちは信乃に反発して遊びに行ってしまうが、ひとりの少女だけが、信乃に絵本を読んでほしいと頼む。 その少女・佳穂は生まれつき目が見えなかった。 次の日、佳穂に「青い鳥」を読み聞かせていた信乃は、佳穂から、 顔も名前もわからない人を思い出すにはどうしたらよいかを尋ねられる。

武蔵にある村で土地神が殺され、村が荒れ始めているとの知らせが帝都に届く。調査のため村に派遣された現八は、 “生き神”様と呼ばれる弥奈姫から、土地神は命が二つで「命命（やな）」と呼ばれること、命のひとつは土地に、 もうひとつは社の中へ封じられることを聞かされる。一方、魂が半分しかない男が妖狩りをしており、 その男が土地神を殺したとの噂を聞いた信乃も、武蔵へと向かう。

ついに対峙した蒼と荘介。刃を交える二人を止めようとする信乃に対し、蒼は「どちらを選ぶのか」と問いかける。 すると突如、動揺する信乃に反応した村雨が光を放ち、土地神のヤナが姿を現す。 その頃、社を歩いていた弥奈姫は、貴敦と早紀の会話から、村人を殺しているのが自分の内にいる「ヤナ」だと 知ってしまう。取り乱した弥奈姫は、現八に、ある男に取り引きを持ちかけられたことを告白し、 「私を殺してください」と懇願する。

ある日、信乃は那智からの頼みで、家出をした緋ノ塚家の獣神・楓を探すことになり、旧市街へ赴く。 古那屋で楓を見つけた信乃は、偶然にも、楓から「玉の気配が判る」ことを教えられる。 やがて、古那屋には荘介、小文吾、現八、毛野といつもの面々に加え、 帝都移住を考える大角もやって来て、一同はいつになくにぎやかな時間を過ごす。 その様子を見ていた楓は、那智の兄・邑織のことを思い出していた･･･。

生き別れの妹・むつきを探すため帝都へとやって来た道節は、古那屋で信乃に出会う。 道節から話を聞いた現八たちは、妹探しを手伝うことに。その妹の特徴である、「赤い髪」を手がかりに、 小文吾と毛野は花街で妹探しをしていると、阿仙と名乗る妖が突然現れ、人探しを手伝うと申し出る。 やがて、街では赤い髪の女が次々と襲われるようになり、信乃や弥奈と買い物を楽しむ浜路にも、 危機が迫ろうとしていた。

飯倉という地で子どもが神隠しにあい、その1年後、変わらぬ姿で発見された――。 成長を止めた自分と似た話が気になった信乃は、荘介とともに飯倉へ向かう。 調査のため、小学校へ入学した信乃は、そこで学級委員の犬江仁と、神隠しにあったという少年・章彦に出会う。 ひと言もしゃべらず、水しか飲まない章彦の異様な雰囲気が気になる信乃だったが、 やがて、章彦の周りで不思議な現象が起き始める。

章彦が八人目ではないとわかり、荘介は飯倉を去るつもりでいた。 しかし、信乃は、章彦の一件以来、1週間も眠ったままの仁のことが気にかかっていた。 やがて目を覚ました仁は、風呂場で信乃に、自分がかつて神隠しにあったことを明かす。 そのとき、信乃は仁の左腕に、花の形の痣があることに気づくのだった。 そのころ、天狗の葉月が仁を連れ戻そうと人里に近づいていた。

葉月をかばって蒼に斬られた仁の体から、「仁」の玉が現れた。 他の八犬士たちの玉もそれに呼応して光り出し、信乃は仁が八人目だと確信する。 瀕死の状態だった仁だが、葉月に命の半分を分け与えられ、一命を取り留めた。 一方、蒼は山に火を放ち、仁と葉月をいぶり出そうとする。 火の勢いが増す中、葉月は仁に「生きろ」と告げ、人里へ帰るよう諭すのだが……。

仁を伴い、帝都へ帰ってきた信乃と荘介。 古那屋に集まった信乃・荘介・現八・小文吾・毛野・道節･大角・仁の八人は、 自分たちは八犬士の生まれ変わりではと話し合う。 そんななかで、毛野は荘介のある変化に気づき、信乃に忠告をする。 莉芳に会うため、ひと足早く四獣神家の屋敷に戻った荘介は、 追いかけてきた信乃から左目が見えていないことを指摘されるが、 「信乃には関係ありません」と言い放つのだった。

意識をなくした荘介の脈や息は、少しずつ弱まりつつあった。 荘介の異変は、「義」の玉が持ち主として蒼を選んだためと気づいた信乃は、旧市街へと飛び出していく。 妖が集まりつつある街で、信乃は蒼の行方を探すが、なかなか手がかりはつかめない。 そこへ、四獣神家の屋敷から信乃を追い、楓が現れた。楓は「義」の玉のありかを察知するが、 それは妖の巣窟になりつつある古城地区の教会だった。 信乃たちは、教会へと乗り込むが……

仁をかばって葉月に斬られ、さらに玉梓から謎の水を飲まされた信乃。 玉梓は、手に入れた8つの玉と八犬士を使って伏姫を呼び出し、その力を取り込んで国に厄災をもたらそうとしていた。 玉梓が張った結界によって力を失った犬士たちにはなすすべもなく、儀式が進んでいく。 そんななか、わずかに意識を取り戻した信乃は力をふりしぼり、荘介の名を呼ぶ。 その声は、夢の中で信乃との日々を思い出し続けている荘介のもとに届くのだろうか？