夜空を舞う2翼の<鴉>。それらはやがて人型へと姿を変え、剣を交わらせる。<街>を守護する唯一の存在である<鴉>。しかし一人しか存在しないはずの<鴉>が、なぜ?そして、3年後。新宿で頻発する<吸血鬼の仕業であるかのような>謎の殺人事件。この街では、こういった事件が数多く発生しているのだった。<人知を超えた現象・存在からの干渉と思われる>事件を専門に捜査するために設けられた干渉事件対策課へ配属となった一人の青年、呉鳴海。古い馴染みに借りを返すため、諸国を放浪していた奇妙な風来坊、鵺。そして、<街の意思を代行するもの：ゆりね>によって目覚めさせられた一人の青年。彼は、その少女によって乙羽と名づけられた。呼応するかのように新宿に現れた、三人の青年たち。そして、物語が動き始める。芸能界を目指して上京し、芸能界でリポーターとして働き始めた少女、ヒナル。連続する猟奇事件の取材中に、彼女を除く仲間たちは、河童の餌食となってしまう。3年前のベイブリッジ崩壊事故の時と同じく、彼女は再び生きながらえた。ただひとり妖怪の存在を肯定し、捜査に奔走する中年刑事、鷺坂実と、その唯一の後援者、新宿署署長。そして、この街を守護する<鴉>であった男、鳳春院廻向と人に姿を変え、彼に尽くさんとする機械化妖怪・御座(みくら)衆。そしてただ一人、<ゆりねを見る>少女…。

赤いZに出合ってしまったものは、そのトンネルから出られなくなる。そんな都市伝説がまことしやかにカーラジオから流れ続ける街、新宿。それをあざ笑うかのように、今日も首都高速のトンネルで発生する怪奇な事件。連続する“一風変わった”事件と、“一風変わった”同僚の鷺坂の態度に困惑し、苛立ちさえ覚える呉。そんな時、鷺坂は｢事件が連続するトンネル付近で目撃された男の似顔絵｣と｢新宿駅前トイレでテレビクルーの取材に答える謎の男｣に奇妙な符号を得る。また、彼の唯一の理解者、科捜研の同期の協力を得て、新宿駅前トイレ事件の現場で採取した物証を検査した結果、それは｢東京に存在するはずのない生物｣のものだという。事件の裏側に<人外の存在>を確信する鷺坂。一方、新たな鴉となった乙羽<おとは>は、原因不明の病なのか、日に日に弱体化してゆくに街の妖怪たちの治療に追われていた。妖怪たちの健康を管理することは、街の守護人たる鴉のもう一つの役目であるが、この現象はいまだかつてない街の危機をあらわしているというのだろうか。ゆりねは全ての廻向を筆頭とする御蔵衆すべてを倒し、街に調和を取り戻すことこそ、解決の手段だという。鵺が街に戻ってきていることを知った廻向は、ハイウェイをテリトリーとする御座・輪入道に鵺を生きたまま連れてくるよう命じる。

炎の中から現れたのは、御座化した鵺だった。ゆりねは鵺を斬るよう命じるが…。一切の個を捨て<鴉>となったはずの乙羽に残る、何か。｢いつかお前は人に戻るときが来るやも知れぬな｣自嘲めいたゆりねの呟きは、何を意味するというのか。二人の仲間を失った御座衆は、ついに鴉抹殺にのり出した。鎌鼬と土蜘蛛はそれぞれ、新宿区内にある病院を目指す。新宿での騒動を査察に来ていた女鴉、炎とそのゆりねの前で繰り広げられる鴉と土蜘蛛の激しいバトル!しかし、別の病院では鎌鼬があるものを探し殺戮を繰り広げていた。一方、深手を負った鵺の傷を癒すため、雨降小僧は血液パックを求めて病院へと忍び込んでいた。そこで雨降小僧が目にしたものは、昏睡状態で眠り続ける乙羽の姿だった。これこそ鎌鼬の狙いだったのだ!人間の霊体がゆりねと契約を交わすことによって鴉は生まれる。鴉である者しか知らぬ弱点。それは、己の本体を失えば、その魂は地上に存在することが出来なくなってしまう事。雨降小僧が人を襲ったりしないか様子を見に来ていた鵺の助太刀もあり、本体への攻撃を寸前で食い止めた鴉。しかし、そこには2重に仕掛けられた罠があった。敵の狙いに意識を奪われたゆりねは、土蜘蛛に一瞬の隙を襲われ囚われてしまう。そして、鴉の契約は無効となり―――――――｢この勝負、鴉の負けだ!｣

土蜘蛛、鎌鼬による策略によりさらわれたゆりね。それによって鴉から人間へと戻った乙羽。そのころ、退院した鷺坂と呉は連続する怪事件の捜査を再開し、事件の真相に乙羽と鵺が関っていることを突き止めた。また、東京に起る異変を調査している女鴉・炎も事態の収拾に動き出す。また、深手を負った鵺を自らの血で救った乙羽も、この東京に起こりつつある異変を知る。しかし鵺は乙羽に元の生活へ戻るように忠告し、その場を立ち去る。自分たち妖怪の起こした罪を償うため、自分の弟を廻向の元から救い出すために。乙羽はそんな鵺に導かれるように、組織に囚われた舎弟の礼二を救い出すため、生まれ育った歌舞伎町へ向かうのだった。それぞれの目的を果たすため、死すら覚悟し己の戦場へとその身を投じてゆく乙羽と鵺。しかし、それこそが二人を待ち受ける罠だとは知らずに…。

ゆりねの呪縛から開放され、自らも御座となった廻向の次なる目的は、新宿という街そのものの改造にあった。鵺とその弟の体に密かに組み込まれていた、ある仕掛け───鵺兄弟がふたたびまみえることでその仕掛けが発動し、新宿の街に突如、出現した機械根。それは人間を次々に襲いはじめる。それは御座となった廻向の体を支えるための、エネルギーチャージャー、巨大な御座玉だった。外界から新宿を遮断し、街そのものを巨大な御座へと変貌させようとする廻向。それは世界への宣戦布告なのか?このまま人間が死に絶えてしまえば、生身の妖怪たちにも生き残る道はない。もはやこの街に抵抗しうる鴉とゆりねは存在しない。混乱の中、娘を守るために御座へ変貌した署長の手にかかり死んでゆく鷺坂。多くの犠牲者を前にして、どうすることもできない乙羽。身も心も切り裂かれ、薄れてゆく意識。しかし、｢街を守りたい｣という思いが頂点に達した時、乙羽の体が光を放ち、その体内から新しいゆりねが誕生する。

東京に終結する他エリアのゆりねと鴉たち。事態の収拾が付かない場合、彼らの手によって東京そのものが破壊される…かつてのソドムとゴモラか、京の都か…。そして、新生した鴉(乙羽)と廻向の最後の戦いの火蓋が切って落とされた。事態の監視役だったはずの女鴉・炎も参戦し、激しさを増す戦い。しかし強大な廻向の力の前に苦戦を強いられる乙羽と炎。やがて二人は、囚われの身となっている鵺とその弟によってもたらされていることを知る。廻向の暴走を止めるためとはいえ、鵺兄弟を消し去ることをためらう乙羽だが、鵺は自分ごと弟を倒せと諭す。乙羽の刀が御座玉のコアを破壊し、力の源を失った廻向は、ついに倒れ伏す。