謎の巨大なモニュメントが現れ、東洋の東の端にある巨大な湾港都市に世界中から妖怪達が集まって来ていた。長い放浪の旅の末、ベム、ベラ、ベロの妖怪人間達はこの街にやって来た。期待に胸膨らませるベロは早速友達を作ろうと張り切り街に出る。ベロはお金持ちの娘・キラと知り合い、友達になろうと約束する。そこへ人から人へ乗り移る妖怪・ワームが現れ、ベロはキラを守る為にワームに立ち向かうが…。

キラは、ベロを嫌う母親にあらためてベロを紹介して友達の一人として認めてもらおうとプロムナードの光のパレードに招待する。ところが、約束の時間、紅龍楼にあった地獄門が開き、妖怪・デュラハンが地獄から現れた。百億人目の人間を地獄に運びこみ、自由になろうとしている死神の使いデュラハンは百億人目の人間に、キラを選んだ。

長い髪の女ばかりを狙う妖怪・ライカンが現れた。誰かを捜して毎夜街を徘徊しているらしい。妖怪の存在を信じないクラスメイト達に対抗して、自らの手で妖怪退治をしようと考えたソラはライカンを追う。ソラは、妖怪退治の途中、薔薇のアンブレラをさした美しい女性に出会い、ほのかな恋心を抱くが…。

巷では、野生化したペットたちが忽然と消え、何者かが人間を襲う事件が続発する。ソラの学校でもその話題で持ちきりだ。そんな折、ソラのクラスメイトのミツキは、傷ついた一匹のオウムを拾う。ミツキは怪我の手当てをし、大切に育て始めるが、そのオウムは同じ言葉を繰り返すだけで、いくらミツキが言葉を教えようとしても無駄だった。だが、そのオウムも妖怪・ハーピーが現れ、忽然と姿を消してしまう。

最近、キラの父親・玄白の病院で怪奇現象が続いていた。妖怪インプが、入院している子供達と遊びたいあまり、子供達が退院できないように病気の治りを遅くしているのだ。足の怪我で入院したソラは、頻発する怪奇現象は妖怪の仕業だと確信し、捕まえようと一人で病院中を探し回る。ところがソラは、キラと病院を訪ねて来ていたベロを犯人だと勘違いしてしまうのだった。

ソラのクラスの転校生・壁谷健人は、なかなかクラスメイトに心を許さない。そんな健人に、ソラは、帰り道で偶然出会ったキラを紹介する。健人から、妹の話し相手になって欲しいと頼まれたキラは、快く引き受け、ベロからの遊びの誘いを断り、健人の家を訪れる。しかしそれは禁じられた儀式の幕開けだった。健人は、人間の心の弱さにつけこむ妖怪・バンシーと恐ろしい契約を交わしていた。異様な妖気を感じたベラとベロが駆けつけるが…。

西洋館で洗濯をしているベラの元に降り立つ一羽の鳥。それは、かつてベムたちを助け、そして生きる道を説いた錬金術師デモクリトス老師の鳥だった。デモクリトスが最後の力を振り絞り伝えたメッセージ、それはホムンクルスがベムたちを狙っているという警告だった。一方その頃ベロは町で、悲しげな謎の女性・サラと出会う。そこへホムンクルスの操る魔法獣キマイラが出現、ベロは妖怪の姿で果敢に立ち向かうも、拉致されてしまう。

フリーカメラマンの紀浩は、女性の失踪事件に関する特ダネを狙っていた。そして、マンホールから地下水道へと乗り込むベムたち３人の姿を目にし、執拗に追いかける。紀浩の1人娘・真琴は、ミツキとの運動会の練習中ベロと出会い、自然と打ち解け、友だちになる。同じ頃、ベムとベラは地下水道で被害者を救出、妖怪レッドキャップを追い詰めるが…。

多発する女性の行方不明事件を妖怪の仕業と決め付けたソラは、キラを巻き込み、妖怪退治軍団を結成した。調査で訪れた占い館でキラは、謎の占い師に、ベロと仲良くすると両親が不幸になると告げられ、魔除けのペンダントを渡される。その矢先にキラの両親・玄白とうららの身に危機が襲い、失意のキラはベロを拒絶する。一方ベムとベラは、妖怪ヴィルデ・フラウの、嫉妬に満ちた強大な妖気を感じていた。

世間を騒がす謎の宝石泥棒のニュースに、間近に迫った古代宝石展の現場責任者を任されたソラの父・繁は気が気でない。貴金属・宝石類のみ盗まれ、犯行現場に残されていたのは、人が通れない程の小さな穴。事件は妖怪の仕業ではないかと危惧するベム。だがそれは宝石展の関係者・考古学教授の工藤による、妖怪ゴブリンたちを使った企みだった。宝石展会場に偵察に乗り込んだベロは、憔悴した繁の様子を見に来たソラと鉢合わせるが…。

ある画商がキラの父・玄白の病院を訪れた。病院に居ついていたインプはこの画商からただならぬ気配を感じる。インプからの忠告を受けたベロは、絵を選ぶため画廊まで行くキラに同行する。しかし画廊でキラとベロは引き離されてしまう。恐る恐る地下通路を降りていくキラ。その時地下室では、観たら死ぬと言われる呪われた絵の取り引きが行われていた。ベロは駆けつけたベム、ベラとともに、キラを探して地下室へと乗り込む…

ソラの姉・海が夢中なインディーズバンド674（ムナシー）。人気が高まる中、674（ムナシー）のギタリスト・ジュンはスランプに陥っていた。そんな折ジュンは、街の中古楽器店にある真紅のギターに魅入られる。しかしそのギターは、かつてライバルバンド・BATAN…Qのギタリスト・ジョージが変死した時に使っていた『魂を吸うギター』だった。ベムたちはストリートライブ中の674（ムナシー）を目撃し、ジュンの弾くギターから妖気を感じるが…。

連続密室失踪事件を調査中の刑事・三上は、残された遺留品から、事件は妖怪の仕業と判断する。しかし警察として妖怪の存在を認める訳もなく、独自に調査を進めることに。一方、三上の息子・裕也は、忙しい父を想い、妖怪退治軍団としてソラとともに事件現場へ調査に赴く。地下迷宮に潜入した２人は、同じく事件を調べていたベロと遭遇。ベロのことを怪しむソラ。その時、洞窟の奥から不気味な咆哮が聞こえてきた。

母親の涼子と二人暮らしのミツキは、普段、夕食を1人で食べることが多く、寂しさを感じていた。そんなある日、ミツキは夕食の買い物の帰り道、人間の心のスキマにつけ入る妖怪、ブラックドックの暗黒の瘴気を浴びてしまう。街ではブラックドックの瘴気により、自暴自棄になった人間たちが、多数の事件を起こしていた。ミツキのもとにベロが駆けつけたが、暗黒の瘴気を浴びてしまったミツキは、次第に自暴自棄になっていく。

キラのクラスメイト・守は、気弱な性格が災いし、クラスメイトから馬鹿にされていた。そんなある日、守は妖怪ウィー・ウィリー・ウィンキーと出会い、聴いた人を眠らせることが出来る歌を知る。ベロは、キラの学校から妖怪の気配を感じ潜入したところ、転入生と間違われてしまう。はじめて体験する学校生活に、喜びを隠せないベロ。一方、守は、ウィンキーの力で、自分を馬鹿にした生徒たちを次々と眠らせていく…。

街では老人たちの集団による奇妙な行動が多発していた。ソラの祖父・鉄雄も様子がおかしい。ソラと祖母キヨは心配し、外出する鉄雄を尾行すると、閉館を控えた映画館にたどり着いた。お年寄り以外は入館できないと言われ、ソラは外で待機する。すると、妖怪カリヤッハ・ベーラに集団催眠をかけられ、映画の中の銀行強盗になりきった老人たちが襲い掛かってきた。ソラは助けを求めてベロの名を叫ぶ！

バラの傘をさした人間が忽然と姿を消す「恐怖のアンブレラ事件」の話題で街はもちきりだ。そんなある雨の日、キラはクラスメイトのなつめと美術館へ行く。母親の迎えを待つなつめが手にとった傘が怪しく光る。それはなつめの傘ではなく、真っ赤なバラが描かれた恐怖のアンブレラだった。一方ベラは因縁浅からぬ妖怪ローゼの気配を感じていた。そして宿命の対決に終止符を打つべく、美術館へ向かう。

ベムたちと手を組み、人間界を支配しようとする妖怪ダーナ・オシーが現れた。しかしベムたちは、正義の信念を曲げようとせず戦いを挑む。何としてもベムを味方につけたいダーナ・オシーは、妖怪サッキュバスを使い、ベムを夢の世界に引きずり込む。そしてベム・ベラ・ベロの出生にまつわる、重大な秘密を知ることに成功する。激しく動揺するベムに、ダーナ・オシーは手を差し伸べるが…！

ソラとミツキは、新しくオープンしたお化け屋敷に誘うため、キラの家を訪れる。３人は、ベロの正体を知っていたが言えなかった事、そしてそれでもベロのことを友だちだと思っている事を話し合う。そしてお化け屋敷にベロとともに赴く。襲い来るゾンビの群れ。しかしそれはお化け屋敷の仕掛けではなく、妖怪ボギー・レイバンの作り出した正真正銘のゾンビだった。一方、三上刑事のもとに謎の男・田無が現れ、妖怪捜査への協力を申し出る。

キラは家族とのナイトクルージングに、ソラとミツキ、そしてベロを誘う。ベロに対するみんなの誤解を解くためだ。突如出現した巨大客船と衝突しクルーザーは沈没してしまうが、ベロの機転により一行は巨大客船に乗り移る。しかしそこは死霊たちの巣窟だった。船に巣食う双子の少女妖怪ニクス・ニクシーの妖術で、キラたちは魂を奪い取られてしまう。全ては自分の責任だと感じたベロは、たった一人で戦いを挑むが…。

連日にわたり謎の蒸発事件が発生していた。事件の犯人として、ベムたちはニュースに映し出される。しかしそれは人間界を支配しようとする妖怪、ダーナ・オシーの手先・妖怪ドッペルゲンガーが作り出した偽者だった。世間はベムたちに恐怖し、キラもベロからのプレゼントを拒んでしまう。ベムたちは、明らかに自分たちを狙った手口に、今までの妖怪たちとは違う作為を感じていた。そして、手分けして偽者を探していたが、闇の世界へと誘われてしまう…。

キラの父玄白の友人・田中市長は、建設会社が推進する森の開発に反対していた。幼い頃、森で妖精オイン・エジェンに命を救われ、それ以来自然を守り続けると決めたからだ。ダーナ・オシーは、建設会社の激しい金銭欲に目をつけた。そして田中市長に呪いをかけ、その隙に建設会社に森の開発を進ませる。ダーナ・オシーの動きを察知したベムは、市長への呪いを解く。しかし森を破壊されたオイン・エジェンの凄まじい怒りが爆発した！

ベムたちは、三上と田無が率いる警察に執拗に追い詰められるが、一同の前に突如、妖怪タルウィス・ティグが現れた。タルウィス・ティグの空間を歪める力で、南海の孤島へ連れていかれたベムたち。そこでは、魔の世紀のはじまりを告げたモニュメントが妖しい光を放っていた。かつて人間の善なる心で封印された、最強・最悪の妖怪グイン・アブ・ニーズ。その封印が、今まさに破られようとしていた。

警察は、田無が作った新兵器メダリエで妖怪を一網打尽にする作戦を開始した。人間に捕まった罪のない妖怪を助け出すため、ベラはベムの静止を聞かず飛び出すが、それは田無の思う壺だった。街は戒厳令が敷かれ、警察と妖怪の激しい戦いが繰り広げられるが、三上刑事は、以前自分を守るため妖怪タルウィス・ティグと戦ったベロの行動が引っかかっていた。そんな中、田無は凶悪な妖怪スプリガンを味方につけ、三上の抹殺を命じる。

ベムたちに対する警察の包囲網は激しさを増していた。ベムたちを完全な悪と決め付ける上層部に反抗した三上刑事は、特殊生物対策室長の任を解かれてしまう。ベムとベラは、自分たちを狙う真の敵を知るため、警察に乗り込み、三上、田無と対峙する。田無から異様な気配を察するベムだが、そこにメダリエを構えた警官隊が駆けつける。一方キラはベロの身を案じ必死で西洋館を探すが、田無の指示を受けた警察に尾行されていた…。

ベムたちの死亡を報じるニュースに愕然とするキラたち。しかしソラの家に、警察に捕まった妖怪が帰ってきた。自力で脱出できる筈はない…ということはベムたちは生きている？キラたちは焼け焦げた西洋館を探索し、ベロからのメッセージを発見する。もう一度ベロに会うため、力を合わせるキラ、ソラ、ミツキたち。しかしそこには不敵に笑う田無が待ち構えていた。ベム、ベラ、ベロ、そして子供たちの最後の戦いが、今始まった。