断怪衆総本山での戦いの後、真介と千夜はとある村に身を寄せていた。千夜はすべての記憶を失っていたが、「これは人生をやり直せという天の采配」と真介は考え、千夜を普通の子供のように扱う。村の娘・月湖との関わり合いのなかで、徐々に子供らしさを取り戻していく千夜。だがある日、闇の集団が夜に紛れて村の子供たちを拉致し、絶体絶命の危機に、千夜に融合された千体の闇たちが目覚めるのだった。

千夜と狂神との戦いにより、月湖の父が亡くなり、村は壊滅的な被害を被った。真介と千夜は、だれにも知らせずに村を去ろうとするが、月湖が同行を申し出る。やむを得ず月湖を加え、旅の途中で出会った謎の闇・なうと共に、京へ向かう一行。戦いで人の命を奪ったことに苦しむ千夜は、内なる千の闇たちの声を遮り「おれはもう戦わない」と決意する。だが、黒龍・ムドが天空より急襲、千夜に代わって戦った月湖が攫われてしまう…。

月湖の器量を見抜き、彼女を連れ去ろうとするムド。その危機を救ったのは、突如として現れたたまだった。たまの幻術によってムドを欺くことに成功した一行は、再び旅を続ける。だが、京の町で千夜を狙う狂神と遭遇、どうしても逃げ切れず、応戦の末に倒してしまう。自らの力が戦いを呼び寄せてしまうのに、敵を退けるため、仲間を守るためには力がいる。その矛盾に苦しむ千夜の前に現れたのは…。

一行の前に現れたのは、テルさんこと室町幕府第十三代将軍・足利義輝だった。義輝は、京の大土地神・華寅を千夜たちに引き合わせる。華寅は、狂神と化した自らの分霊（わけみ）を止めてくれた千夜を労い、自分を責めるなと伝える。それでもなお、戦ったことを後悔し続ける千夜だったが、義輝の常識にとらわれない考え方に触れ、自分の持つ力についてあらためて考え始める。しかし千夜の気持ちが変わり始めたのも束の間、京にムドが襲来し、月湖を攫って行ってしまう。

その身を極めよ──。義輝の言葉に動かされ、千体の闇たちと対話を試みる千夜。闇たちに自らを主人と認めさせようとするが、「従わせたくば力を示せ」と彼らは襲い掛かってきた。一方、剣の道を極めた義輝は、時を斬ることすら可能となり、自らの死が目前に迫っていることを打ち明ける。千夜と義輝、それぞれの運命を決める決戦が始まろうとしていた。

激戦を繰り広げる千夜とムド。「全力を尽くして遊ぶ」という気持ちで挑んだ千夜に、もう悲壮感はなかった。やがて最強をかけて戦う二人は、共感すら抱きつつあった。そのころ義輝は、松永久秀の軍勢をたったひとりで圧倒していた。「本当に勝てるんじゃ…」真介が義輝の勝利を信じかけたとき、「無の民」と名乗る謎の5人組が現れる。

ムドとの戦いを終えた千夜は、無事月湖や真介たちと合流を果たした。回復に専念する千夜たちだが、華寅の術により、真介と斬蔵はその地から離れられぬことが発覚。また、予期せずに無の民が襲撃をしかけてくる。無の民と武でなく対話で向き合うことを決めた千夜は、幽界で彼らの真の目的を知らされる。封印されている父を助けるため、守りたいものを守るために、千夜と月湖は華寅に修行をつけてもらうことに…。

たまと合流を果たした千夜と月湖だったが、一行が目の当たりにしたのは千本妖狐となった迅火の姿だった。迅火は海神の力を自らのものにし、周囲に強力な結界を張り巡らせてしまう。結界を突破する方法を探るべく、一行は占い師・八卦猫の元を訪れるが、狂神と化した泰山が突如現れる。なうの助けにより、千夜は幽界干渉を発動し泰山を解放する。そして、仲間に加わった泰山と共に旅を続ける千夜たちの前に、銀髪の一族を探す犬の闇（かたわら）が姿を現す。一方、強くなりたいと悩む月湖に危険な影が忍び寄る。

父・神雲の封印解除を願い出た千夜に、山の神は試練を申し出た。それは近くの山に現れたネズミの闇を退治すること。すぐさま山へと向かった一行だったが、にわかに不思議な香りが漂いだした。それは闇が仕掛けた催眠香を使った幻術であった。罠にかかった千夜と月湖は祭りを楽しむ子供の姿になり、たまも四人で旅をしていたころの思い出を見、在りし日の迅火の姿に心を奪われ始めるのだった…。

千夜は断怪衆を辞めるよう神雲を説得するが応じてもらえず、二人は拳で勝負することに。激闘が展開するさなか、突如として無の民が現れ、神雲らを幽界に引き込んでしまう。幽界では優勢な無の民は神雲に融合されている龍・ナダレを解放し、共にその場から逃走を試みる。だが、そこに現れたのは怒りに燃える山の神と泰山だった。地神二人を味方につけた千夜一行に勝機は芽生えるのか…？

山の神に捕らえられていた野禅から、迅火を人間に戻す方法を告げられた千夜。迅火の結界を破るカギ、それは移動可能で土地神に匹敵する能力を持つ者。一方、無の民は、千夜との戦いには基地となる移動要塞が必要だと考えていた。両者の思惑に合致するもの、それは雲の闇・万象王の力…。一度村に帰った千夜一行だったが、千夜は無の民が起こす事件の要因は自分だと考え、1人で村を旅立ってしまう。そのころ、たまは一足先に単独行動で万象王を捜索するが、恐るべき事実を突きつけられてしまう。

万象王という移動基地を手に入れた無の民は、各地の闇を洗脳し、闇の軍団を組織する。無の民は猩々たちも取り込もうと万象王を差し向けるが、その前に立ちはだかったのは道錬とムドだった。だが万象王の懐に飛び込んだムドは、予期せず同じ龍族のナダレと遭遇、返り討ちに合ってしまう。辛くも逃げ切った道錬とムドは、タゴの導きで龍の気配を辿ってきた千夜と再会。一方無の民は更に軍を増強すべく、闇の群れを求めて岩の闇の村へと向かう。

無の民が千夜との決戦の地に選んだのは、8年前に激戦が展開された断怪衆総本山。断怪衆僧正・印河は、千夜、ムド、道錬の3人の闘気が、闇の大群に匹敵する力があると感じ、本山奪還への希望を見出す。それぞれが因縁を持つため、「最初に出会った者が神雲と戦う」という取り決めを交わし、総本山へと突入する千夜たち。無の民に操られた闇の兵たちを退け、3人は総本山を突き進んでいく。万象王を追ってきたたまも加勢するが、そこに現れたのはたまがもっとも戦いたくない相手だった…。

無の民の指示に従わず、神雲（ナダレ）は道錬との対決を望んだ。2人から激しい闘気が立ち上り、戦いを見守っていたたまたちをも圧倒する。一方、無の民は、道錬と神雲の戦いには構わず、千夜に闇たちを差し向ける。膨大な数の闇たちの攻撃に、徐々に押されていく千夜。だが千夜の肉体は消耗しつつも、霊気はとめどなく湧き水のようにあふれ出していた。操られているすべての闇たちを救いたい…。その真理にたどり着いたとき、千夜はさらなる高みへと向かう。

無の民に操られ、たまに襲い掛かる灼岩。そこに駆けつけたのは真介だった。たまと真介は灼岩を拘束しようとするが、苦戦を強いられる。隙を見て幽界干渉を仕掛ける真介が、灼岩の意識の中に見たのは、彼女が芍薬だった頃の忌まわしい記憶…。村人たちから赤髪と忌み嫌われていた芍薬の前に現れたのは、白馬に乗った謎の侍だった。

万象王が溢れさせた水は大地を覆い、瞬く間に戦場を洗い流した。あらためて万象王に挑みかかるムドだが、軽くあしらわれてしまう。それどころか、万象王はムドを相手にせず、道錬と神雲の戦いを観戦し始めるのだった。そのころ、道錬と神雲の戦いも佳境を迎えようとしていた。極限まで研ぎ澄ませた道錬の拳は一条の光となり、若かりし日の記憶を呼び覚ます。道介、雲蔵と呼び合い、お互いの技を鍛え合っていたあの頃に…。

千夜が目覚めると、操られていた闇たちは真介の幽界干渉によって解放されていた。かつて幽界で無の民に敗北を喫した千夜は、幽界での戦い方を真介に問う。幽界干渉の極意とは…？　千夜は万象王とムドのもとに駆け付け、ついに万象王との激戦が幕を開ける。千夜、ムド、万象王が人型となり凄まじい戦いを繰り広げるなか、その様子を見守っていた神雲と道錬は野禅にとある依頼を持ちかける…。

万象王との戦いに苦戦する千夜に、神雲と道錬からある提案が持ちかけられる。二人の中にいる龍と虎を、千夜に譲り渡したいと言うのだ。彼ら自身の命と引き換えとなる提案に戸惑う千夜だったが、既に致命傷を得ている二人の想いを受け止め、受け入れることを決断する。新しく身にした龍と虎、そして千の闇たちと共に、戦いを終わらせに戦場へ戻る千夜。ムドに託され、千夜は万象王を飛び越えて無の民の元へと向かうが、いつしか幽界へと誘われていた。そこで千夜を待っていた人物とは…。

争いでは決着がつかない」と判断した猛は、“四方円満落着会議”を招集する。お題は、千夜と迅火を生かしたまま、無の民を救う方法を考え出すこと。隕石の落下から無の民の祖国を救うべく、千夜たちは様々な手段を考えるが、隕石の破壊も他の星への移住も、すでに不可能と判断されていた。だれも根本的な解決策を見出せない中、同席していた虎妖・邪貴が「時の万里眼」と呼ばれる闇に声をかけたという。はたして無の民を救う方法は見つけ出せるのか…？

ついに千夜たちは、無の民との戦いを終結させた。ひとりその場から去ろうとする千夜だったが、華寅に捕獲され、あえなく村へと帰還する。目覚めた千夜を待っていたのは、月湖主宰による家族会議。なぜ去ろうとしたのかを問いただす月湖に対し、「いずれ人の世にあってはならない力になる」と、心のうちをさらけ出す千夜。だが月湖はまっすぐな気持ちで千夜を説き伏せる。一方、真介は千夜の告白が腑に落ちず、自身が抱える恐怖と対峙するように忠告する。

千夜と迅火の壮絶な戦いが幕を開けた。千本妖狐の圧倒的な霊力の前に、ついに千夜も覚醒し、お互い一歩も引かない戦いが展開する。激しい霊力のぶつかり合いのなかで、月湖はひょうたんの力で霊力の乱れを整えようとしていた。霊力の嵐が研ぎ澄まされ、乱れのない川となるときこそ幽界干渉の好機。幽界で迅火に接触すべく、タイミングを見計らい、千夜と迅火の間に飛び込んだたま、真介、灼岩は、ついに幽界干渉を実行する。閉ざされた迅火の心の中で、たまたちが目にしたものとは…？

長き戦いは幕を閉じた。迅火とたまは故郷の山に戻り、なうも地神としてあるべき場所へと帰り着く。千夜と月湖、真介と灼岩たちも長い旅の始末を終えて村へと帰還し、それぞれの暮らしをはじめるのだった。時代が移り変わり、共に過ごしてきた人たちが去っても、千夜は変わらぬ若い姿のまま。過ぎ行く季節の中でただひとり残された千夜は、時の荷を背負って果てのない旅に出るーー。