テガミバチになったラグは、行方不明だったゴーシュとようやく巡り合うことができる。 幼いころ自分を助けてくれたゴーシュ・スエードに憧れ「国家公務郵便配達員・BEE（ビー）」、通称「テガミバチ」になったラグ・シーイングは、行方不明だったゴーシュとようやく巡り合うことができた。しかし、彼は「略奪者（マローダー）・ノワール」と名乗りラグのテガミを奪い去ってゆく。傷つき倒れていたラグは、速達専用テガミバチのジギー・ペッパーに助けられ、「郵便館（ハチノス）」に運び込まれたのだが、ラグの「相棒（ディンゴ）」のニッチはこの事態に深く傷ついていた。

ラグの相棒を失格したと思い込んだニッチは、珍獣のステーキとともに家出をしてしまう。 ラグの相棒（ディンゴ）を失格したと思い込んだニッチは、珍獣のステーキとともに家出をしてしまった。心配したラグは、居合わせた同僚のコナー・クルフたちとともにニッチの行方を探す。一方、お腹を空かせ、あてもなく町をさまよい歩いていたニッチは、パンと武器の店、シナーズに忍び込み、いよいよステーキを焼きあげようとしたその時、店主のゴベーニ夫妻に見つかってしまう。

ラグは、レイ・アトリーから差出人不明の絵テガミの送り主を探してほしいと頼まれる。 とある屋敷を訪れたラグは、屋敷の女主人、レイ・アトリーから、差出人不明の絵テガミの送り主を探してほしいと頼まれる。レイの話では、子供の頃にすごした故郷を思い出すその絵テガミは、病と闘う今の自分にとって生きる支えになっているのだという。レイから「テガミの専門家」といわれたラグは、ものに込められたこころを映し出す自分自身の「心弾（しんだん）」に頼らず、送り主を探そうとがんばる。そして、絵テガミに使われている絵の具が、レイの故郷と関係があることをつきとめるが……。

荒野に建つ幻灯台で働くルーグは、どこからともなく聞こえる謎の声に悩まされていた。 「ここを離れろ」――祖父だと名乗る老人とともに、荒野に建つ幻灯台で働く少年・ルーグは、どこからともなく聞こえる謎の声に悩まされていた。同じ頃、その場所を配達途中のジギー・ペッパーが通りかかり、幻灯台の上に巣食う「鎧虫（ガイチュウ）・コロナ」に気づく。「鉄の馬」を駆り、幻灯台を駆け上るジギー・ペッパーの心弾「群青（ぐんじょう）」が炸裂する！

反政府組織・リバースの襲撃を受けたモックは、大事なテガミを谷底に落としてしまう。 首都・アカツキから監査人として、元テガミバチのカリブス・ガラードと彼のディンゴだった、ヘイズル・バレンタインがやってきた。南部で反政府組織・リバースにテガミを奪われる事件が相次いでいるためだ。そんななか、モック・サリヴァンも襲撃を受け、テガミを谷底へと落としてしまう。ガラードは、リバースがテガミバチの行動を知りすぎていることから、内通者の存在を疑い、彼らの南部への立ち入りを禁止する。だが、モックのなくした荷物の中には　ラグが病床の少女から預かった大事なテガミも入っていた。

シルベット宛に届いた一通のファンレターは、M・クローチェという少女からのもので…。 シルベット宛に一通のファンレターが届いた。それはM・クローチェという少女からのもので、もうすぐ故郷から離れ、炭鉱で働くことになる兄のために、自分そっくりの人形を作ってほしいというものだった。そのテガミを読んだ「人形作家」シルベットは急いで人形作りに取りかかると、翌朝、徹夜で完成させた人形をその少女の家へ届けに出かける。心配したラグが同行するが、サイ馬車便に乗ったふたりは、途中で疲れて眠り込んでしまい……！

ヨダカ北の辺境を訪れたラグは、ノワールが残したと思われる心弾銃の薬莢を発見する。 ヨダカ北の辺境で、ノワールらしき人物が目撃された。ハチノス館長のラルゴ・ロイドから、ノワールの目的を探るよう指示されたラグは、ニッチやステーキとともに現地に向かう。そこで、鎧虫とよく似た巨大生物の抜け殻を発見。ノワールが残したと思われる心弾銃の薬莢も見つける。ラグはその薬莢に自分自身の心弾を撃ち込む！

ノワールの目的を知りたいラグは、町長の反対を押し切り洞窟へと向かうのだった。 ニッチと関係が深い幻の生物「摩訶（マカ）」の伝説が残るブルー・ノーツ・ブルースの町を訪れたラグ。町の人がノワールらしき人物を目撃したという洞窟へ行こうとするが、町長のハリ・トーノフは、その洞窟は摩訶の住処のある神聖で危険な場所で、たとえ誰であろうと立ち入ることはできないと言う。それでもノワールの目的を知りたいラグは、ニッチの言葉に励まされ、洞窟へと向かう。

ニッチと双子の姉は、「人」であるラグを守ろうとする妹の姿にショックを受け…。 200年前のこと、ニッチと双子の姉は、呪われた子として人々に疎まれ、ついには彼らの手で葬り去られることになった。川を流され、誰よりも大切に思っていた妹と引き離された姉は、たったひとりで成長を遂げ、以来、ずっと摩訶とともに暮らしてきた。だが、やっと巡り会った妹のニッチはそのときのことを覚えておらず、「人」であるラグを守ろうとする。そんな妹の姿にショックを受けた姉は怒りをあらわにし、妹もろとも人々を抹殺しようとする。ラグは姉をとめようと、ありったけの想いを込めた心弾を放つが……。

サニーが暮らす修道院がリバースの拠点だと確信したラグは、変装し、潜入を試みる。 摩訶が守る「精霊の庭」に傷ついたニッチを残し、ハチノスへと帰ることにしたラグは、途中、ザジと合流し、コナーのいるラメントの町へ立ち寄ることにする。ふたりはそこで、倒れているコナーを発見し驚くが、コナーはサニーという修道女が焼いたクッキーを食べ過ぎただけだった。そんななかラグは、サニーが暮らす修道院でノワールのディンゴ、ロダが、テガミの束を受け取るのを見てしまう。ここがリバースの拠点のひとつだと確信したラグは、変装し、潜入を試みる。

ラグと戦うロダを目撃したコナーは、一目ぼれの相手であるロダがリバースの一員だと知り…。 修道院の厨房でクッキーを焼くサニーのもとに院長が現れ、猛毒の含まれた葉をクッキーに混ぜ、コナーに食べさせるよう指示。サニーはその言葉に驚愕する。一方、ラグと戦うロダを目撃したコナーは一目ぼれの相手であるロダがリバースの一員だと知りショックを受ける。そして、いくつもの混乱と錯綜のなか、巨大鎧虫「カベルネ」が襲来した！

大群で押し寄せてきた小型鎧虫に苦戦するラグとザジ。だが、そこに頼もしい味方が現れる。 ラグとノワールの戦いが続くなか、ヴァシュカに伝令を任せ、加勢に戻ったザジ。そこへ小型鎧虫「ラオラオ」が空から大群で押し寄せてきた。ラグとザジは必死で鎧虫を倒そうとするが、数が多い上にディンゴの助けを期待できないふたりは苦戦する。だが、そこに頼もしい味方が現れ、遂にラグの「手紙（テガミ）弾」が放たれた!!

政府からの要請で、カベルネ追跡と討伐にテガミバチたちがかりだされることになり…。 カベルネの一件を重く見た政府からの要請で、カベルネ追跡と討伐にテガミバチたちがかりだされることになった。人員不足もあり、ハチノス副館長、アリア・リンクも通常業務の配達に出かけることになる。その配達先はホーダイ・フランクリン。「瞬きの日」に飛行船に乗っていて、事故にあった人物だった。久々の配達となるアリアにニッチがディンゴとして同行することになったが、初コンビを組むふたりはなかなかかみ合わない。

サンダーランドJr.博士の治療を受けるラグとノワールに、思いがけない異変が起こり…。 やっとのことでホーダイの家にたどり着いたアリアとニッチ。早速テガミを渡そうとするアリアだが、突然、殴りかかってきたホーダイのせいでケガを負ってしまう。それでもひるむことなく説得を続けるアリアは、瞬きの日に自分の大切な人もこころの一部を失ったと話す。その言葉をきいたホーダイは、彼女たちを家に招き入れると、あの日、飛行船で起こった忌まわしい事故の記憶を語り始めるのだった。その頃、ハチノスでサンダーランドJr.博士の治療を受けるラグとノワールに、思いがけない異変が起こっていた。

手紙弾の効果で、ノワールは「ゴーシュ・スエード」としての記憶を取り戻し目覚める。 ラグが撃ち込んだ「手紙弾（テガミだん）」の効果が現れたのか、ノワールが「ゴーシュ・スエード」としての記憶を取り戻し目覚めた。ラグは、ずっと兄を待ち続けていたシルベットのためにも、早くゴーシュを家に帰してあげてほしいと館長のラルゴとサンダーランドJr.に頼み込み、何とか許可を得ることができた。だが、ゴーシュの帰宅を許可したものの、ラルゴとサンダーランドJr.には、ぬぐいきれない懸念があった。

ノワールと引き離されたロダは、彼を追ってユウサリ中央（セントラル）へとやってくる。 ノワールと引き離されたロダは、彼を追ってユウサリ中央（セントラル）へとやってきていたが、ラグやシルベットと楽しそうに過ごすノワールの姿を目にし、複雑な思いを抱いていた。そんなとき、ガラの悪い男たちに絡まれたロダはサラとハントに助けられる。ふたりはかつて、ラグやコナー、ザジと知り合い、その縁でセントラルで新しい生活を始めていたのだ。日雇いディンゴの斡旋所で働いているサラは、ロダが以前、誰かのディンゴをしていたと聞き、自分の職場に彼女を連れてゆく。

ガラードとバレンタインは、シルベットを尋問しノワールの居場所をつきとめようとする。 姿を消したノワールを何としても見つけ出し、アカツキへ連行すると主張するガラードとバレンタインは、最後の手段としてシルベットを尋問し、ノワールの居場所をつきとめようとする。それを聞いたラグは、何とかしてシルベットを巻き込まないようにしようとする。一方、ロダと合流したノワールは、かつてリバースの拠点のひとつだった廃墟へと来ていた。そこに、ガラード、バレンタインとともにラグが現れる。自分を連れ戻そうとするラグにノワールは、今の自分はリバースの一員であると言い、銃口を向ける。

ラグは、リバースの首謀者・ロレンスに心弾銃を撃とうとするが、なぜか心弾が装填されず…。 カベルネの追跡をしていたザジが、シャーク岬付近でリバースの拠点のひとつを見つけた。そんなザジをジールと名乗るマローダーが襲撃。ザジは心弾・青棘（アオトゲ）で対抗するが、アンバーグラウンド政府に強い憎しみを持つジールには、悪意のこもった青棘でのダメージを与えられず、逆に追い詰められてしまう。一方、ザジからの伝令を受け、シャーク岬へと向かうラグの前にはリバースの首謀者・ロレンスが！ 心弾銃を撃とうとするラグだが、なぜか心弾が装填されず……。

ザジがジールへとがむしゃらに撃ち込んだ心弾に引き寄せられ、カベルネが目覚める…。 ザジがジールへとがむしゃらに撃ち込んだ心弾、青棘に引き寄せられ、カベルネが目覚めた。ザジの思惑通りカベルネに連れ去られるジール。だが、討伐のためカベルネを追ったザジとラグは、ジールの「こころ」の断片を見てしまう。ジールが目指すものを知り、思わず彼を助けるザジ。だが、それぞれに譲れないものを持つふたりが互いに相容れることはないのだった。

カベルネの追跡に協力してもらおうと、ラグは、ラメントの町にいるコナーを訪ねるのだった。 地中深く潜ってしまったカベルネの追跡に協力してもらおうと、ラメントの町にいるコナーを訪ねることにしたラグ。コナーはそこで、カベルネに「こころ」を喰われたサニーの世話をしていた。コナーと再会したラグは、サニーとも再会。彼女の無事な姿を見て安堵するが、今のサニーには、かつての記憶も「こころ」も残っていなかった……。そんなとき、「こころ」も表情も失ったはずのサニーの顔に微笑みが浮かぶできごとが起こる。

ラグやザジと復帰したばかりのコナーは、地中にいるカベルネをおびき出して倒す作戦に参加する。 地中にいるカベルネをおびき出して倒す作戦が始まり、ラグやザジ、復帰したばかりのコナーが作戦に参加することになった。だが、どこに潜伏しているのかも、どこに向かっているのかもわからないカベルネをおびき出すのは容易なことではない。一方、リバースの計画はいよいよ最終段階に入っていた。ロレンスは、カベルネの力をより強大にするため、精霊になれなかった者たちの増幅された「こころ」を利用しようと、彼らをある場所へと連れ出そうとしていた。

パンと武器の店・シナーズを訪れたノワールは、ジェイコブに心弾銃を用意してもらう。 ロレンスの計画を阻止し、精霊になれなかった者たちを守るため、パンと武器の店、シナーズを訪れたノワール。驚き心配するジェイコブに頼み、心弾銃を用意してもらったノワールは、そのまま店をあとにするが、店を出たところでシルベットに出会ってしまう。兄の変化に気づきつつも何事もなかったかのようにふるまい、気遣うシルベット。ノワールはそんなシルベットの想いに後ろ髪を引かれるが……。

ゴーシュの「こころ」を取り戻そうと、ラグはノワールに心弾銃を向けるのだが…。 鎧虫との戦いのなか、突然、「祈りの丘」が崩れ、ラグとノワールが地下の空洞に落ちてしまった。「自分はもうゴーシュ・スエードではない」と言うノワール。しかし、諦めきれないラグは、ゴーシュの「こころ」を取り戻そうと心弾銃を向ける。だが、一瞬早く、ノワールの心弾がラグを撃ち抜いた。そして――ラグが触れた「こころ」の欠片のひとつが思いがけない光景を映し出す。

何としてもアカツキを壊滅させたいと考えるロレンスは、最後の手段に打って出る。 自らの計画を見届けるため、ユウサリセントラルに現れたロレンスを待ち受けていたのは、最悪の事態に備えていたアリアやモックらハチノスの仲間だった。さらに、カベルネを阻止するために摩訶やニッチの姉までもがユウサリセントラルへと集結する。追い詰められたロレンス。だが、何としてもアカツキを壊滅させたいと考えるロレンスは、最後の手段に打って出る。

最強の鎧虫、カベルネの襲来に、ノワールの「こころ」を受け継いだラグが立ち上がる。 最強の鎧虫、カベルネが襲来し混乱に陥ったユウサリセントラルでの戦いは熾烈を極めた。仲間たちが傷ついてゆくなか、ノワールの「こころ」を受け継いだラグが立ち上がる。憧れのテガミバチ、ゴーシュの背中を追いかけ、ユウサリセントラルでテガミバチとしての第一歩を踏み出したラグは、ここでたくさんの人々と出会いたくさんの思い出ができた。ラグにとって大切な場所となったユウサリセントラルをリバースの野望から守るため、ラグ渾身の心弾が撃ち出される！