ラグ・シーイングは、ある日、何者かに母をさらわれ、自分自身は母を送り主とした「テガミ」として知り合いの家に送り届けられることになる。そのラグを送り届けることになったのが、アンバーグラウンド国家公務郵便配達員・ＢＥＥ、通称「テガミバチ」のゴーシュ・スエードと相棒（ディンゴ）のロダだった。だがまだ幼く、なす術もなく大好きな母と引き離され心を閉ざしたラグは、自分自身の感情を押し隠し、仕事をまっとうすることを最優先とするゴーシュに反発する。やがて一行は渓谷に差しかかるが、その前に鎧虫（ガイチュウ）と呼ばれる巨大で凶暴な生物が現れ、一行に襲いかかる。

ゴーシュの心を垣間見たラグは、ゴーシュが首都で働くＢＥＥの中でもただひとり選ばれた最高称号者、ヘッド・ビーになる夢を持っていること、そしてその夢に一歩近づき、間もなく首都勤務になる予定であることを知る。旅も終盤に近づき、翌日には目的地にたどり着くという日、ラグはこのままゴーシュについて首都へ行き、母を探したいとせがむが、ゴーシュはそれをよしとせずふたりはケンカ。腹を立てたラグは勝手にゴーシュの心弾銃（しんだんじゅう）を持ち出し、ひとりで先を急ぐことにする。だが、気付かないうちに鎧虫のテリトリーに迷い込み、窮地に陥ってしまう。

ゴーシュとの出会いから数年後、テガミバチを目指すラグは一次審査に合格し、次の審査のため、郵便館のあるユウサリ地区に向かうことになった。大好きな人々との別れを惜しみ、迎えに来てくれた「テガミバチ」のコナー・クルフと共に駅までやってきたラグは、駅の狭い隙間の中に隠れていた小さな女の子を見つける。その女の子はかつてのラグと同じように「テガミ」だった！？

ラグは、配達票の不備のため、テガミとして認めてもらえない女の子に「ニッチ」という名前をつけてあげて、届け先まで送り届けることに決める。そしてニッチを送り届けたラグは、後ろ髪をひかれる思いでその場をあとにするが、途中で出会った人々からあの届け先が見世物小屋であること、今回の呼び物が伝説の生き物・摩訶（マカ）の血を引く子供であることを聞き不安にかられる。

ラグは、ニッチとニッチにくっついてきた珍獣のステーキと共に、ユウサリ地区へ続く橋「ビフレスト」がある「キリエの町」へとやってきた。そこで出会ったネリの案内でラグたちは宿を訪れるが、荷物を持って先に部屋に行っているはずのネリが忽然と姿を消す。ネリの目的はラグの持つユウサリ地区への通行証だった。

通行証を取り戻すため、ネリを追いかけるラグとニッチ。一方、他人の通行証を使って橋を渡ろうとしたネリは、偽者であることを見抜かれ制裁を受けることに！そんなネリをすんでのところで助けるラグたち。だがそのときネリは、死んだ弟・ネロが書いたジギー・ペッパー宛ての手紙を落としてしまう。ラグはその手紙を拾おうと必死に手を伸ばす。そのとき、突然ラグの手の先から心弾が飛び出した！

ニッチを正式な相棒（ディンゴ）にすることに決め、ユウサリの郵便館BEE-HIVE、通称「ハチノス」にたどり着いたラグは、マッケイ・ジーという少年とともに、BEEの面接適性審査を受けることになる。審査の内容は本物のテガミを無事、宛先に送り届けること。適性審査とはいえ、本物のテガミを送り届けると聞きラグは改めて気を引き締める。

ゴーシュはもうBEEではない。　BEE審査監視員のテガミバチ、ザジから聞かされた言葉にショックを受けたラグは、浮かない気持ちのままニッチとステーキを連れ、ゴーシュの妹・シルベットに会いに行く。そんなラグたちを出迎えたのは、彼らを借金取りと勘違いし、銃を構えて気丈にふるまう車椅子の少女だった。

もう一度話をしようと、ひとりシルベットの住む家に引き返したラグは、ベランダで涙ぐむシルベットの姿に心を打たれる。ラグはシルベットとともにゴーシュの心を知ろうと、彼の残した心弾銃「夜想曲(ノクターン)第二十番・心弾カスタム」に向かって、自分自身の心弾を撃ち込んだ。ゴーシュの心弾銃に残されていた記憶は…！

テガミバチ・ラグとディンゴのニッチの初出勤の朝、彼らが身を寄せるシルベットの家に、ハチノスの副館長、アリア・リンクが訪ねてきた。彼女は「祈りの丘」と呼ばれる場所にラグたちを案内すると、そこで子供の頃、ゴーシュの身に起こったできごとを語り始めた。

テガミバチとしての日々を送るラグは、ある日、ヴィンセント・オルコットという若者の家に集荷にやってきた。本にうずもれたホコリだらけの部屋で暮らすヴィンセントは、作家を志すもののなかなか芽が出ずにいたが、故郷の母を心配させまいと、まるで自分が成功したかのような「嘘のテガミ」を書いていた。それを知ったラグは、嘘のテガミにも「こころ」はあるのかと悩んでしまう。

アンバーグラウンドの北方に伝わるお祭り「聖なる夜」の季節がやってきた。聖なる夜には、ふたり組のおじいさんが子供たちにプレゼントを届けるといわれている。その伝承にちなんで、ザジとともに慈善団体から預かったプレゼントを届けることになったラグ達は、配達先の村でソーニャ・マルメーラという少女と出会う。ソーニャの願いを聞いて、彼女の買い物を手伝うザジは、村人たちのソーニャに対する態度が気になる。彼女は両親を鎧虫によって亡くし一人きりで暮らしていたのだ。

ある日ハチノスに、自分が出したテガミを返して欲しいという男、プロメッサ・プロメタスがやってきた。だがテガミはすでに配達に向かっている途中。その担当配達員はラグ・シーイング。それを聞いたプロメッサは慌ててラグのあとを追う。一方、プロメッサのテガミを預かるラグは、思いのほか配達が順調に進み逆に困っていた。なぜならそれは期日指定のテガミであり、このままでは予定よりも早めに宛先にたどり着いてしまう。そんなラグにガラドーという男が近づいてきた。

テガミバチとして忙しい日々を送っているせいか、疲れ気味のラグは、彼を心配したコナーとザジから、医療班の検診を受けることを勧められる。医療班のヘッド・ドクター、サンダーランド・Jr博士は、解剖が趣味の変わり者、人々からは「死骸博士」と呼ばれ怖れられていた。そんなサンダーランド博士が、ステーキに興味を持ち捕獲してしまう。ステーキは絶滅したと思われていた種族、カペルマイスターの生き残りだったのだ。ステーキを博士から奪い返すため、ラグとニッチは急いで彼を追いかける。

配達を終えたラグとニッチが、乗り合い馬車で一緒になったボニーとモスの熱愛カップル。ふたりは結婚の約束をしていたが、そのために彼らは、ボニーが結婚を拒んだ男、フランク率いるごろつき集団に追われていた。「結婚とは好きな人とずっと一緒にいることだ。」ときいたニッチは、ボニーとモスが無事、結婚できるようにとフランクたちを追い払う。だが実は、ふたりがフランクたちに追われる理由はほかにあった。

人気ピアニスト、マチルダ・レインの熱烈なファン、ジョーイからのファンレターを届けたラグは、マチルダがジョーイからのテガミをいつも楽しみにしていることを知る。だがひょんなことからラグは、そのファンレターを書いているのが別人であることに気付いてしまう。

ラグとニッチは、ハチノスの館長、ラルゴ・ロイドからの依頼でヨダカ地方の町「シレンシオ」へ小包を届けることになる。受取人はかつてテガミバチとして働いていた女性、エレナ・ブラン。ただいつもと違って、今回の配達には「ダーウィン」という特別な案内役が同行することになっていた。

ある日、「テガミバト」と名乗る三人組がハチノスに挑戦状をもって乗り込んできた。自分たちでも「テガミ」の配達を始めるので　テガミバチと競争して名をあげようというのだ。　面白がったラルゴ館長がその挑戦を受けてしまったので　ラグ、ザジ、コナーは　テガミバトと熾烈な配達レースを戦うことになる。

ラグが熱を出した。心配したシルベットとニッチはふたりで協力してラグの看病をしようとするが、慣れないニッチは失敗ばかり。おまけにお使いの途中でも、買出しの途中でも寄り道ばかりしてしまう。そんなニッチにいちいち世話を焼くシルベットだが、ニッチのほうは口うるさいシルベットに嫌気がさしてくる。

ザジが大切なテガミを紛失した上にケガをして帰ってきた。ザジが鎧虫から逃れるため、テガミを捨ててきたというウワサが流れる中、ハチノスでは別のテガミバチにテガミを回収、再配達させることにする。その代役を名乗り出たラグだったが、ザジは敢えて、鎧虫のテリトリーが点在する危険な方のルートを選んでいた。

ハチノスに、サンダーランドJr.博士が企画したという新しい休憩室ができた。興味を持ったラグとコナーは、嫌がるザジを連れ、早速そこへ行ってみることにする。休憩室の責任者、マナ・ジョーンズは、事故で両目の視力を失っていたが、優れた嗅覚の持ち主で、植物のスペシャリストである。以前、ゴーシュからラグの話を聞いていたマナは、自分が今ここで仕事をしていられるのは、ゴーシュとサンダーランドJr.博士のおかげだと、自らが視力を失うことになった事故の一部始終を語り始めた。

事故調査委員会の無謀な要求にこたえ、マナの夢をかなえるため、植物研究の第一人者、ホイットマン博士へのテガミを書くサンダーランドJr.と、その配達を請け負うことにしたゴーシュ。だが、ホイットマン博士が住んでいる場所は遠く、配達には時間を要す。与えられたわずかな期限内にテガミを届け、ホイットマン博士からの返事を調査委員会に提出するため、ゴーシュは無茶を承知で配達に赴く。

サンダーランドJr.から預かった「精霊になれなかった者」へのテガミを「ハニー・ウォーターズ」の町へ届けることになったラグとニッチ、コナーは、ゴーシュと同じ黒い精霊琥珀を持つ女、サラと「精霊になれなかった者」ハントの夫婦に出会う。二人は　反政府組織「リバース」を名乗り　政府に反感を持つ人々を先導しラグ達を襲った。ニッチとコナーは捉えられ、間一髪、逃げのびたラグの前に謎の少女が現れた。

ラグが出会った少女、アン・グラードが持つたくさんのテガミにひきよせられ、鎧虫が、ハニー・ウォーターズの町に現れた。コナーと協力して鎧虫を倒そうとするラグたちだったが、町の人々に邪魔され苦戦することに！そこへ駆けつけたのは配達帰りのザジ。三人は連携して鎧虫を追い詰めていくが…。

鎧虫に捕らわれたアン、ハント。ザジとコナーの必死の攻撃が繰り返される中、ラグの放った心弾がついに鎧虫を捉えた。しかし、力尽きたハントは、崩れ落ちた地面の中に落下していく。そのハントに触れたラグの心弾が映し出したものは、サラとハントの悲しい過去と、二人を鎧虫から守り戦う、ゴーシュとロダの姿だった。