立ち入りを禁じられた森の中で、唯一安全な燃料となった炎魔（えんま）の体液を集める“火狩ひかり”の男に命懸けで救われた１１歳の少女・灯子（とうこ）は、男の狩り犬・かなたと形見を返すため、首都へと旅立つ。 一方、首都に生まれ育った１５歳の元学生・煌四（こうし）は、工場毒によって母を失ったばかりだった。生まれつき病弱な妹・緋名子（ひなこ）とともに失踪中の父親を待つ彼のもとに、首都でも有数の富豪として知られる燠火おきび家の当主・油百七（ゆおしち）からの手紙が届く。

首都へ向かう回収車の中。厄払いの花嫁として、故郷の村から夫となる男性が待つ村へと向かう紅緒（べにお）、ほたる、火穂（かほ）と出会った灯子（とうこ）。整備士兼操縦士の照三（しょうぞう）に仕事をもらった彼女は、迷惑をかけまいと懸命に働く。そのころ、燠火おきび家を訪ねた煌四（こうし）は、油百七（ゆおしち）から家族の一員として家に迎えたいと誘いを受ける。戸惑う彼に油百七は、緋名子（ひなこ）には医者を、煌四には家庭教師や中央書庫の閲覧権、そしてある物質を研究する機会を与える。

病弱な妹・緋名子（ひなこ）を守るため、油百七（ゆおしち）の申し出を受け入れることを決めた煌四（こうし）は、油百七の娘・綺羅と燠火（おきび）家の主治医・焚三（たきみ）に出会う。焚三から「責任を持って緋名子を治療する」という温かい言葉をかけられた煌四は、涙を流す。一方、回収車から逃げ出した火穂（かほ）を追いかけた灯子（とうこ）は、決まりを破ったとして次の村で回収車を降りるよう、乗員頭の炸六（さくろく）に言われていた。そのことに納得のいかない紅緒は、照三（しょうぞう）に灯子を助けるよう詰め寄る。

巨大な白竜に襲われた回収車が爆発し、火の粉が舞った。人体発火の危険からなんとか逃れられたのは、灯子（とうこ）と火穂（かほ）、そして照三（しょうぞう）だけだった。安全な場所を求めて森の中をさまよっていた灯子たちは、木々人と呼ばれる、森とともに生きる人々と出会う。首都では、煌四（こうし）が雷火（らいか）の不思議な反応の原因を突き止めるため、中央書庫を訪れていた。そこで再会した恩師・火十（ひとお）に勧められた第三階層へ足を運んだ彼は、不思議な本を見つける。

森の中で、蜘蛛に襲われた灯子（とうこ）たちを救ったのは、流れの火狩り・明楽（あきら）だった。灯子たちが首都を目指していると知った明楽は、灯子たちの護衛をすると言い出す。その理由を問われた明楽は、千年彗星〈揺(ゆ)るる火(ほ)〉が帰ってくることで、世界に大きな変化が起こると告げる。 一方、燠火（おきび）家では、火狩りたちの慰労会が開催されていた。綺羅（きら）と狩り犬たちを見ていた煌四（こうし）は、雷火（らいか）を売りに来たという流れの火狩り・炉六（ろろく）と出会う。

炉六（ろろく）の夜狩りに同行する煌四（こうし）。森の中で、首都の偵察に来ていた蜘蛛の男が火狩りたちに捕らえられている場面に出くわした彼は、蜘蛛が古代の火に近づいても燃えない体を手に入れたことを知る。 一方、ようやく首都へとたどり着いた灯子（とうこ）たちは、炎魔（えんま）によって瀕死の重傷を負った照三（しょうぞう）を彼の家に運び込む。そのまま照三の家に世話になることになった灯子は、かなたと鎌、守り石を届けるため、灰十（はいじゅう）の家を捜しに出かける。

道に迷った灯子（とうこ）に声をかけたのは綺羅（きら）だった。燠火（おきび）家で煌四（こうし）の看病をする綺羅は、彼に灯子とかなたの話を聞かせる。体調が回復した煌四は、油百七（ゆおしち）に雷火（らいか）の威力を引き出す方法、そして炉六（ろろく）に計画の手助けをしてもらいたいことを告げる。 再びかなたを連れ、灰十（はいじゅう）の家族を捜しに出かけた灯子は、ついに煌四と出会う。泣きながら謝罪する灯子に対して、かなたを送り届けてくれた礼を言う煌四は、早めに首都から離れるよう告げる。

照三（しょうぞう）のための薬が欲しい灯子（とうこ）と一緒に、首都の隔離地区へと向かった煌四（こうし）。彼らは、そこに暮らす木々人から、炎魔（えんま）をはじめとするこの世界の秘密を聞かされる。 そんな２人の前にしのびが現われるが、明楽（あきら）とてまりが助けに入る。神族の操るしのびを相手に、劣勢に立たされる明楽。そこへ風氏族の神族・ひばりが現われ、明楽の傷を一瞬で治して消えていった。そして、ついに灯子が、かなたを煌四に返す時が訪れる。

かなたとの再会を喜ぶ緋名子（ひなこ）。しかし、父・灰十（はいじゅう）の死を知らせても、小さくうなずくだけの妹に、煌四（こうし）は違和感を抱く。 油百七（ゆおしち）に呼びつけられた煌四は、初対面を装う明楽（あきら）と再会。明楽は、破壊された回収車の代わりを出すことを条件に、ある取り決めを油百七と交わす。 その後、自室に戻った煌四の前に突然、ひばりが姿を現わす。ひばりは、各地に散らばる蜘蛛たちが集結し、天然の火を携えて、首都を襲うと告げる。

高熱を出した緋名子（ひなこ）が焚三（たきみ）の病院に入院することに。その話を聞き、母・火華（ひばな）に真実を告げるよう詰め寄る綺羅（きら）は、薬を振りかけられ、意識を失う。その様子に凍りついていた煌四（こうし）の頭上を飛び越え、何者かが火華に襲いかかる……。 一方、灯子（とうこ）と明楽（あきら）は、神族に願い文を届けるために神宮へと向かう。その途中、ひばりが現われ、姫神・手揺姫（たゆらひめ）や千年彗星〈揺るる火〉にまつわる世界の真実を伝え、彼女たちの行く手を阻む。