蜘蛛が操る炎魔が入り込み、戦場と化した首都。火狩りと狩り犬が集結する中、明楽から「クンとともに逃げろ」と指示された灯子だが、煌四と緋名子の父の形見でもある鎌で、炎魔を一刀両断していく。戦いの中で限界を迎える灯子と、ケガを負いながら彼女を守る明楽は、駆け付けた炉六とみぞれ、煌四、そして緋名子によって窮地を救われる。 そんな中、灯子はもうろうとする意識の中、地上に帰還する千年彗星〈揺るる火〉の声を聞く。

神族の結界が破られ、黒い森から蜘蛛が首都へ攻めてくる。煌四は、クンとともに自らが開発した雷撃砲で蜘蛛たちの侵攻を防ぎ、炉六も発火しかけた腕を切り落としてまで戦っていた。一方、避難する工員たちとともに、街にたどり着いた灯子は、燠火家の侍女の案内で綺羅と再会。しかし、屋敷では綺羅を巡り、予期せぬ出来事が起こる……。

蜘蛛の首都侵攻の目的、そして彼らの願いを知った煌四は、灯子の窮地を察知したかなたに導かれ、走り出す。 綺羅が目の前で神族に連れ去られるのを、なすすべもなく見つめることしかできなかった灯子のもとに、いち早くかなたが駆け付けた直後、彼女たちを地震が襲う。 立ちのぼる土煙から、木々人のクヌギとヤナギが現われ、亡くなった木々人の墓を作るために地上にやって来たと灯子に告げる中、新たな神族・瑠璃茉莉が姿を見せる。

ひばりが見せる幻によって、焚三が水の氏族という正体を隠しながら、緋名子の体を作り替えたことを知った煌四。 怒りに震える彼に、ひばりは、綺羅が揺るる火の入れ物となる“依巫”に選ばれたことを告げる。恐るべき計画が水面下で進んでいたのに気付かなかったこと、自らが開発した雷瓶で多くの命を奪ったことに、煌四は絶望する。 一方、地下道を使い、明楽の後を追う灯子は、再び揺るる火と出会い、彼女の悲しみに触れる。

揺るる火がともす明かりに導かれ、地下道を進む灯子たち。途中、黒い森に出た彼らは、偶然にも炎魔と戦う明楽と炉六と再会し、無事合流することができた。 煌四はクンに蜘蛛たちの火を恐れない体を作った虫を捜してほしいと依頼するが、灯子は緋名子や綺羅を助けに行こうとしない彼を責める。 そんな中、明楽は、三通の願い文を懐から取り出し、炉六と煌四に一通ずつ預けると、灯子を連れ、クンの虫捜しについていくと告げる。

灯子や明楽そして炉六とも別れて行動していた煌四は、妹・緋名子に続き、工場地帯で木々人・キリとの再会を果たす。 一方の灯子たちも、火穂と再会。「明楽が新しい王になれ」という照三からの伝言を受け取り、再び神宮へと足を進める途中、灯子たちは、娘の綺羅を探す火華と出会う。 そして、巨大な木々人・クヌギによって、神宮へたどり着いた煌四は、焚三から、緋名子を渡せと告げられる。

焚三の研究の目的は、人々が炎魔の火に頼らない生活が成立することの証明だと聞かされた煌四。そんな彼の前に、綺羅の中にいる揺るる火が姿を現わす。焚三は揺るる火へ、千年彗星に戻るか、綺羅を依巫とし、姫神の座に就くのかを選べと迫る。 そこにひばりも現われ、焚三と対立する中、綺羅が自我を取り戻し、神族たちに煌四と緋名子を巻き込むなと懇願する。 一方、灯子はクヌギの近くで置き去りにされていた灰十の鎌を見つけ出す。

家庭教師として燠火家に入り込み、綺羅をさらった神族・耿八を狙う油百七の執事。 「後ひとりつぶせば、神族の統治も終わりだ」とつぶやく油百七は、揺るる火の命を奪うために、依巫となっている綺羅にも襲いかかろうとする。 そんな彼を炉六と煌四が必死に止める中、火華が現われ、娘を守るために夫に歯向かう。 灯子はようやく神宮にたどり着き、綺羅の中の揺るる火と言葉を交わす。そして灯子は煌四や痛ましい姿の炉六と合流する。

雷鳴とともに、空から灯子たちの前に現われた落獣。おびえる様子もなく、かなたら狩り犬とともに落獣に挑む灯子。その姿を明楽、煌四、ひばりは、驚きながら見つめるのであった。 そんな中で、灯子はひばりに手揺姫のもとへと案内される。 歩みを進める中で、灯子はひばりに、手揺姫が神族の力を束ね、この世の柱となっていること、そして妹の揺るる火を通して交流した灯子から、外の世界について話を聞きたがっていると知らされる。

手揺姫のいる神宮の最深部へと進む中で、世界の秘密を解き明かしていく煌四。彼らを待ち受けていた瑠璃茉莉や神族たちは、この世界の成り立ちに関わる重要な真実を告げる。ひばりたちとの一触即発の状況下、灯子は必死の決意を語るのであった。 そして手揺姫がついにその姿を現わし、灯子は姫神の身に起きている状況を目の当たりにする。千年彗星を狩り、新たな世界の統治者・火狩りの王となるのは誰なのか？