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高校１年生の春休み、六合鴇時は日本史の補修で最先端技術を利用した博物館「大江戸幕末巡回展」を訪れる。そこは最新ＣＧで幕末を体験できるテーマパークだった。ところが鴇時は散策の途中、突如現れた妖・鵺と夜行に襲われ、江戸時代幕末に似てはいるが、人と妖が存在する異世界「あまつき」に飛ばされてしまう――。

朽葉に連れて行かれた寺で、妖怪退治を生業とする和尚・沙門と出会い、しばらくその寺で暮らすことになった鴇時。その日の夕方、侍に絡まれた朽葉を助けようとした鴇時は、侍の反感を買い、逆に朽葉に助けられてしまう。朽葉は、人々に畏れられる犬神憑きの血筋であった。

鴇時が起こした妖怪事件の調査で、佐々木只二郎という男が沙門を訪ねてくる。佐々木は化物退治を専門とする幕府の要人であった。朽葉のことを隠すために、正直に自分がやったことを告白した鴇時に、佐々木は罰を与えると言う。佐々木に導かれ、鴇時は紺や朽葉とともに出かけるが…。

神社の一室で目を覚ました鴇時は、姫巫女の身の回りを世話しているという少女・真朱と出会う。真朱に姫巫女の元への案内をお願いしていると、突如矢を射られ、鴇時たちは危機に陥ってしまう。巫女の一人・鶴梅は、鴇時たち三人を妖と呼び、神社から追い出そうと術をかける。それにより朽葉の中の狗神が姿を現す。

佐々木や鶴梅とともに、姫巫女復活の儀式に立ち会う鴇時と紺。本来の姿となって現れた姫巫女・銀朱に、鴇時は自分が「白紙の者」であることを告げられる。銀朱は鴇時に、人々を救うためその力を貸して欲しいと頼む。その頃、露草の元には弱った妖が助けを求めに来ていた。そして沙門の元にも、主人の身に起こった事件のことで中村屋の番頭が駆け込んでくる。

助けを求める妖を追っていた露草は、付近の情報に詳しい平八と出会い、中村屋の一件を知る。一方、鴇時は庭の隅で泣いていた真朱から、銀朱の呪いを解いてほしいと頼まれる。しかし、「白紙の者」の力を自ら使おうとしても思い通りにならない。それでも真朱のために何かできることはないかと考えた鴇時は、梵天の名を呼ぶ。

鴇時は銀朱の呪いを解く方法を見つけるため、梵天から聞いた情報をもとに、朽葉、真朱、鶴梅とともに日本橋へ向けて出発する。人質として神社に残った紺は、銀朱に“あまつき”についての探りをいれるが、反対に眠らされてしまう。一方、露草とともに日本橋の屋敷に向かった平八は、屋敷の主人と対面する。

幼い頃、朽葉は村外れに祖父と二人きりで暮らしていた。極力村人とは話さないように言われていた朽葉は、祖父の死後も一人きりだった。その頃、犬神憑きである朽葉を気味悪がっていた村人たちから退治を依頼された沙門は、彼女の住む廃屋へと向かい、朽葉を護る狗神と対面する。

日本橋周辺にやって来た鴇時たちは、佐々木が作った異能集団・陰陽寮の黒鳶に出会う。まずは情報を集めるべく、黒鳶に連れられて周辺を回る鴇時たち。その途中、黒鳶の知り合いである同心たちから、玄吉という大工が何者かに殺害されたという話を聞く。

鴇時たちは黒鳶が営む薬問屋にやって来た。そこには薬を買いに来た医者から様々な情報が舞い込んできていた。黒鳶はその情報をもとに、玄吉殺害事件には情報屋と阿片密造の疑いがある医者が関係しているらしいと話す。その頃、露草に関する情報を集めていた梵天は、露草のことを知るという平八と出会う。

中村屋を訪れた鴇時たちは露草と遭遇。朽葉と露草が激しく斬り合い、騒ぎを起こしたことで、鴇時・朽葉・沙門は蔵に閉じ込められてしまう。その頃、屋敷に戻った露草から情報を得た今様は、主殿を取り戻すべく妖たちを連れて中村屋へと向かっていた。

黒鳶の助けにより、間一髪のところで蔵の爆発に巻き込まれずに済んだ鴇時たち。今様たち妖は爆発で痛手を負っていたが、鴇時が主殿の依木を渡しても、人間への怒りはおさまらない。黒鳶や、中村屋に到着した梵天から、すべての真実を聞いた鴇時が選ぶ道とは…。

鴇時の選択によって、予想外の展開と結末を迎えた今様の事件。鴇時は黒鳶に妖側から人側に戻ってくるよう忠告される。一方、神社で意識を失っていた紺が目を覚ますと、銀朱が何かの儀式を始めようとしていた。儀式で銀朱に呼び出されたものとは…。