ヴォクス・マキナはエモンに凱旋するが、古代のドラゴンたちクロマ・コンクラーベが到来する。ヴォクス・マキナの努力むなしく、街はドラゴンに破壊され、退却を余儀なくされた。

ヴォクス・マキナは協力を求めて謎の古代都市ヴァッセルハイムへ。だがすぐに評判の悪い賞金稼ぎ集団、スレイヤーズ・テイクに助けを求めるしかなくなる。そしてクロマ・コンクラーベとの戦いで役に立つ重要な情報を持つ古代の生き物と出会う。

ヴォクス・マキナはカラスの女王を祭った古代の神殿を探索。クロマ・コンクラーベのドラゴンたちとの戦いに役に立つであろう伝説の武器ヴェスティッジ・オブ・ディヴァージェンスを探す。かつてのライバルであるスレイヤーズ・テイクと組み、神殿の奥へと進み、様々な危機を克服。水没した墓所にたどり着くが、仲間の１人が致命的な過ちを犯す。

仲間の命を助けるため、ヴァクスはカラスの女王と自らの命を差し出すという重大な契約を結ぶ。ヴォクス・マキナは水没した神殿からどうにか抜け出すが、ヴァクスは自らの決断について悩む。

ヴォクス・マキナは次のヴェスティッジ・オブ・ディヴァージェンスを探す旅に出るが、火のアシャリが暮らすパイラに立ち寄る。村人たちが困っていたため、別次元との境目から次々と出てくる火の生き物と戦う。境目に近づくと、ケイレスは自分の中に眠る力についてさらに知る。

ヴォクス・マキナは次のヴェスティッジ・オブ・ディヴァージェンスの在りかへたどり着くが、オシーサのつがいである謎のスフィンクス、カマルジオリの試練を受けなければならない。だがたとえ試練を達成しても、また別の思いも寄らない脅威が待ち受けている。

ヴォクス・マキナは黒いドラゴン、アンブラシルから逃げる時、二手に分けられてしまう。彼らの半分はフェイの国という謎の別次元にいた。次のヴェスティッジ・オブ・ディヴァージェンスを探している途中、フェイの国の奇妙な危険に直面する。一方、彼らのもう半分は、呪いにかかった仲間を治す方法を探る。

フェイの国にいるヴォクス・マキナは、ヴァクスとヴェクスの父が暮らすシンゴーンの都市に偶然たどり着く。父と子の言い争いの後、ヴォクス・マキナはフェイの国の奥地へと進み、次のヴェスティッジ・オブ・ディヴァージェンス、フェンスラスの弓を探す。手に入れるには古代の強いアーチフェイと戦わなくてはならない。一方、タル・ドレイではスキャンランとパイクがグロッグを元に戻そうとする。

タイタンストーン・ナックルがウェストランの街にあると知り、パイクとスキャンランは現在の持ち主であるグロッグのおじ、ケヴダクから奪う計画を立てる。だが、クレイヴン・エッジの呪いで弱ったグロッグは、おじとの別れ方に悩まされ、精神的にも身体的にも立ち向かう強さが自分にあるかを疑う。

グロッグは弱ったままだが、決死の思いでおじのケヴダクと戦う。戦いは激しく、次のヴェスティッジ・オブ・ディヴァージェンスであるタイタンストーン・ナックルで殴られる。グロッグが負けるかという時、仲間が現れ戦いに加わる。

スキャンランは自分の過去について重大かつ衝撃的な事実を知る一方、ヴァクスはカラスの女王との謎の契約について真実を知る。同じ頃、ヴォクス・マキナはグロッグの旅団と組み、アンブラシルとの戦いに備え、罠を仕掛ける計画を立てる。

ヴォクス・マキナは、罠を逃れた黒いドラゴン、アンブラシルを追い、山へ向かう。アンブラシルのすみかである酸で満たされた洞窟の中で、最後の戦いに臨む。