妖精の尻尾（フェアリーテイル）が解散してから一年後の大魔闘演武で、ルーシィと再会を果たしたナツとハッピー。三人はフェアリーテイル再建を掲げて仲間探しの旅に出る。ルーシィの案内によって訪れたマーガレットの街では、蛇姫の鱗（ラミアスケイル）が感謝祭を催していた。そこで見たかつての仲間の変わりように、ナツとハッピーは言葉を失ってしまうのだった。

マーガレットの街に魔物の大群を放ち、夜襲を仕掛けてきた魔導士ギルド・蛇鬼の鰭（オロチノフィン）。リオンやルーシィが街に侵入してきた魔物を退治する一方、敵の本隊を叩くために空を駆ける天空シスターズのウェンディとシェリア。敵の隙をつき、奇襲をかけることに成功した二人だったが、そこで彼女たちを待ち構えていたのは思いもよらぬ強敵だった。

アメフラシの村でジュビアと再会を果たしたナツたちは、消息を絶ったグレイの話を聞かされる。失踪する直前のグレイの様子は、一年前に未来から来たローグがナツに語った、ある恐るべき内容を彷彿とさせるものだった。それを確認するため、ナツはルーシィを連れて剣咬の虎（セイバートゥース）へと急ぐ。同じ頃、心を黒く塗りつぶしたグレイが微笑を浮かべているとも知らず･･･。

「浄化作戦」を計画している黒魔術教団（アヴァタール）。グレイの消息を追う中で、その本部を見つけたナツ、ルーシィ、ハッピーは、バルゴの力を借りて敵地への潜入を試みるものの、早々に教団幹部と一戦を交えることになってしまう。次々と襲い来る高位黒魔導士に一切ひるむことなく応戦するナツ。しかしそんな中、闇に染まったグレイが、冷徹な表情で彼らの前に姿を現わすのだった･･･。

死の集まるところにゼレフが現れると信じて、ひとつの街をまるまる生贄に捧げようと企てている黒魔術教団（アヴァタール）。グレイを通じ、水面下で動いていたエルザから真相を知らされたナツたちは、教団の悪行を止めるため、浄化作戦の決行地・マルバの街へ急行する。敵は数千にもおよぶ黒魔導士だが、心に光を宿した妖精たちが今、鉄槌を下す！

集結した妖精の尻尾（フェアリーテイル）の主力メンバーが、黒魔術教団（アヴァタール）を追い詰める。しかし神官アーロックは、「浄化作戦」を遂行すべく、人智を超える存在・ヤクマ十八闘神の一人、『イクサツナギ』を召喚する。仲間を軽んじるアーロックに怒り心頭のナツは、巨大な闘神を止めるべく立ち向かうのだった。

孤独な黒魔導士は夢を見た。それは、一人の滅竜魔導士(ドラゴンスレイヤー)が竜の血を浴び続けて黒竜へと変化した、今から約400年も昔の話。ある一人の天才少年は、亡くした家族を忘れられず、禁断魔法の研究に没頭していた。まわりの大人が止めるのを聞かずに研究を続けた彼は、やがてアンクセラム神の怒りに触れて矛盾の呪いをかけられてしまうのだった。

ルーシィの手紙を受け取り、約1年振りにマグノリアに集結した元・妖精の尻尾（フェアリーテイル）のメンバーたちは、ギルド復活を掲げ、倒壊した建物の再建を始める。一方で正式なギルドとして認めてもらうにはギルドマスターの存在が不可欠である。マカロフ不在のフェアリーテイルで誰がギルドをまとめるのか。七代目ギルドマスターとして選ばれたのは……。

１年前に「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」のギルドが解散となった真相を知ったナツたち。エルザの指揮の下、六代目マスターのマカロフを助けるために、少数精鋭で西の大陸・アラキタシアへと向かう。その道中で諜報員と落ち合うため、カラコール島に立ち寄ろうとした一行だったが、そこには不穏な空気が漂っていたのだった。

ナツたちはアルバレス帝国軍の精鋭、ブランディッシュ・μの洗礼を受ける。島ひとつ消すほど強大な力を持つ彼女を前に、一行は戦慄する。マカロフ救出への道は閉ざされたかのように思えたが、そこで彼らに手を貸してきたのは、思いもよらぬ者だった。一方その頃、アルバレスの首都では、皇帝スプリガンが久々に帝国への帰還を果たしていた。

無事にマカロフと再会を果たしたナツたちは、アルバレス帝国からの脱出を試みる。それを逃すまいと追いすがるのは、スプリガン・トゥエルブの砂漠王アジィールだった。グレイとルーシィが応戦するも、規格外の攻撃を放つ砂漠王に徐々に追い詰められていく。窮地に陥ったナツたちは無事にイシュガルへと帰れるのか。

最終戦争（ラグナロク）開戦を前に、メイビスが妖精の尻尾（フェアリーテイル）の面々に語るのは、これまでギルドの最高機密として扱われていた、ルーメンイストワールに係ること。それは今から100年以上も昔、ある呪われた少年と少女の出会いから始まる「一なる魔法」の物語であり、ギルド創設の裏側で起こった、悲しき運命の物語でもあった。

約100年前にメイビスとゼレフが起こした「奇跡」は、やがて秘匿されるべき強大な魔法「妖精の心臓」（フェアリーハート）へと進化する。過去の自身の罪により、今後ギルドを戦いに巻き込んでしまうと悔いるメイビスだったが、仲間たちは彼女を温かく包み込む。しかし同じ頃、西の大陸・アルバレス帝国では、イシュガル侵攻に向けて準備が着々と整いつつあった。

ギルドの存亡をかけた、かつてなき強大な敵との戦いを控え、それぞれの一夜を過ごす妖精の尻尾（フェアリーテイル）の仲間たち。そんな彼らをあざ笑うかのように、アルバレス帝国軍が急襲を仕掛けてきた！ 突然の攻撃に浮足立つマグノリアの街。先手をとられたフェアリーテイルは、このピンチを乗り切ることができるのか？

アルバレス帝国の大軍に四方を囲まれ、さらにマグノリアの街に12（トゥエルブ）の侵入を許してしまった妖精の尻尾（フェアリーテイル）。審判者ワールの兵隊が街を蹂躙する中、ルーシィの前に現れたブランディッシュは彼女との因縁をほのめかす。同じ頃、西の空ではアジィールを相手にエルザがピンチに陥っていた･･･。

エルザとビスカが強敵を撃破した。しかし、その喜びもつかの間、街の中は新たなトゥエルブ・審判者ワールの脅威にさらされる。応戦するグレイたちを退けてワールが向かうのはカルディア大聖堂。そこにはマグノリアの街全体を魔障壁で守っているフリードがいた。術式が解かれれば西の空の大艦隊から集中砲火を受けることになるが……！？

妖精の尻尾（フェアリーテイル）はアルバレス帝国の第一陣をしのいだ！ 四方を囲まれている危機的状況は変わらないが、故郷を守るために立ち上がったフィオーレ中の魔導士ギルドが一緒に戦ってくれることになり、メイビスは次の戦いに向けて作戦を打ち出していく。そんな中、ナツはハッピーと共に西の空を駆けていくのだった！

イグニールから託された執念の炎を右手にまとわせて黒魔導士ゼレフと対峙するナツ。そんな中、死を予感したゼレフが口にしたのは、ナツも知らない彼の出生の秘密･･･。衝撃の事実を突きつけられてなお、ナツはトドメの一撃を振りかぶる。それは家族を守るためか、それとも自身の体に刻み込まれた使命によるものなのか……。

フィオーレの各地で激闘が続く中、マグノリアの「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」ギルド内でも事件が起こっていた。ひとまずの危機が去り、ルーシィは自身の母・レイラの情報を聞き出そうと、ブランディッシュの声に耳を傾ける。しかしそれもつかの間、憎しみと怒りに染まった手が、ルーシィへと迫るのだった！

東の脅威へと向かったイシュガルの四天王は、ゴッドセレナひとりによって窮地に追い込まれていた。しかし終局に近づく中で、闘いは思わぬ方向へと一変してしまう。同じ頃、妖精の尻尾（フェアリーテイル）の援軍部隊は、連戦の疲労や傷跡が癒えないまま、各地へとそれぞれの歩みを進めていた。彼らが向かう先に待ち受けているものとは……。

フリードたちの仇を取るため、スプリガン12のワールに挑むラクサスだったが、得意とする雷属性の魔法が効かないばかりか、体を蝕む魔障粒子汚染が限界を超えて動けなくなってしまった。一方、ディマリアと対峙するウェンディ、シェリア、シャルルの三人も、絶対不可侵の力を前にその命を奪われそうになっていた。ハルジオン港の奪還は失敗に終わってしまうのか！？

秘術「第三魔法源（サードオリジン）」の解放は、一時的に大きな力を得る代わりに代償を背負うものだった。親友を守るために、禁断の力を手にした少女が今、「時の神」と一体になったディマリアに立ち向かう！ こうして南部ハルジオンで大激闘が繰り広げられる中、マグノリアの「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」にも、スプリガン12の新たな影が迫っていた！

暗殺者・ジェイコブを退けるべく、見事なコンビネーションを発揮し応戦するナツとルーシィ。しかし敵の戦力は侮れず、ジェイコブの操る暗殺魔法によってナツたちは窮地に追い込まれ、仲間たちの命をも脅かされてしまう。その頃、南方ハルジオン港では、これまで沈黙していたナインハルトが、満を持して動き出すのだった！

ナインハルトによって呼び起こされた屍の強敵が、妖精たちの前に立ちはだかり、ハルジオン港の戦況を終わりへと導いていく！ 蘇った斑鳩、アズマ、キョウカが忘れていた苦しみと痛みをエルザに思い出させる。連戦による傷が残る体で奮闘するエルザは、再び立ちはだかった過去の苦難を乗り越えることができるのか！？

オーガストとの交渉に向かうナツたち。同じ頃、フィオーレ北方に援軍として駆けつけたガジルらは、反撃の狼煙をあげた！ しかし勢いづく彼らの前に「死神」と恐れられる12（トゥエルブ）のブラッドマンが立ちはだかる。怒りに燃えるガジルの鉄槌は、死神が運ぶ死を打ち砕くことができるのか！？

ブラッドマンが操る「魔障粒子」に毒されて、レビィが倒れてしまった！ ガジルが取るべき道はただひとつ。一刻も早く敵を倒し、魔障粒子汚染からレビィを開放すること。ところがブラッドマンに思うような攻撃が通じず、焦りばかりが募っていく。無敵の死神を相手にガジルに勝機はあるのか！？

アイリーンの放った「ユニバースワン」によってフィオーレ全土は再構成され、ナツたちは各地に散り散りに飛ばされてしまう。戦況が混沌と化す中、それでも魔導士たちは互いに手を取り合い、目の前の敵に立ち向かう。しかしその頃、妖精の尻尾（フェアリーテイル）のギルドでは、アイリーンの思惑により、メイビスに新たな試練が降りかかるのだった。

ハイネとジュリエットを倒したミラジェーンの背後に、緋色の絶望が忍び寄る。魔力を消耗しきった今の状態では、12（トゥエルブ）最強の一角であるアイリーンとまともに戦えるはずもない。そして、敵アルバレス軍は今、ゼレフを頂点に残存兵力が一つにまとまり、新たな局面へと進んでいくのだった。

ギルダーツの勇姿を見て元気付けられたナツたちは、ギルドへの道を突き進んでいく。しかし勢いづく彼らが見るのは、集結していた12（トゥエルブ）の真の恐ろしさだった。しかもその中の一人、凍てつく冷気を纏った冬将軍が、戦場を一瞬で凍土へと変えてしまう!! 圧倒的な劣勢の中、戦況をくつがえしてメイビスを助けることができるのか。今こそ仲間との団結が試される！

インベルの魔法「アイスロック」によって心を支配され、互いが殺し合うよう仕向けられてしまったグレイとジュビア。グレイを傷つける行為に耐えられず、自身の命を絶つことを決意したジュビアは、インベルに強制された思考に抗って、水の刃を自身に向けて振り下ろそうとするがのだが……！？

ENDの正体をグレイが知ってしまった頃、ナツはブランディッシュの魔法で再び倒れ込んでしまい、ルーシィは必死に彼女への説得を試みていた。ブランディッシュとの間に芽生えた友情を大切にしたいルーシィだが、その心は相手に届かない。それぞれが胸に抱く守りたいもの、譲れない想いをかけた戦いはやがて、新たな危機を招いていくのだった。

ゼレフを倒すため突き進むナツの前に立ちはだかったのは、敵討ちに震えるグレイだった！ 止まれない理由を背負い、憎しみに心を支配された二人は、互いの拳をぶつけ合う。同じ頃戦場の最前線では、敵軍を突破するためにエルザたちが奮闘していたが、圧倒的な敵の戦力にはその気概も空しく、仲間たちは徐々に疲弊してゆくのだった。

エルザの涙によって正気に戻ったナツとグレイ。苦楽を共にしてきたかけがえのない仲間たち。互いを思う気持は、憎しみの仮面を剥ぎ落とすようにそれぞれの心へ沁み込んでゆく。一方、アルバレス軍は残存12（トゥエルブ）がイシュガルへの猛攻撃を始め、新たな強敵も現れるのだった。

グレイとの激闘後に意識を失ったナツは、謎の力によって体を蝕まれ、自身の心の中を彷徨（さまよっ）ていた。そこに現れた「心の案内役」が、ナツの知らない「400年前の記憶」を彼に語り始める。一方、残存12（トゥエルブ）の一人、強敵ラーケイドによる容赦ない魔法攻撃によって、ユキノとカグラ達は窮地へと追い込まれていた･･･。

白影竜の力を手にしたスティングがラーケイドを圧倒！ しかし、死へ誘うラーケイドの強力な魔法、「R・I・P（レストインピース）」が放たれ、抗えぬ欲求の波に、スティングは苦戦を強いられてしまう。時を同じくして、意識が戻らないままのナツにも変化が起き始める。ルーシィやハッピーが心配する中、重篤な状態へと変化していくのだった･･･。

12（トゥエルブ）最強の一人と言われるアイリーンがエルザとウェンディに語り始めたのは、今から約400年前の事。悪しきドラゴンの脅威にイシュガルの人々が戦慄する中、人とドラゴンの共存を望み立ち上がった、とある王国の女王のお話。それは、エルザの出生に関わる秘話であり、滅竜魔導士（ドラゴンスレイヤー）に関わる物語でもあった。

自身の出生に関する衝撃的な秘密を聞かされたエルザだが、その心に迷いはなかった。ギルドへの道をふさぐ敵を討つため、ウェンディと力を合わせ、目前の敵に立ち向かう。二人の息ピッタリのコンビネーションによって、徐々に追い詰められていくアイリーン。ところがその顔には不気味な笑みが浮かんでいた！

ドラゴンの姿に変化したアイリーンは、エルザもろとも周辺一帯を破壊すべく、人知を超えた力で隕石を落下させる！ 愛する仲間や家族（ギルド）を守るため、エルザはその想いを自身の刀に乗せて空を駆ける。ドラゴンと妖精、二人の女王がぶつかる激しい死闘。そこに待ち受けていた衝撃の結末とは･･････!?

ユニバースワンが解除され、マグノリアはあるべき姿を取り戻した。各地に散らばりながらも勝利への手ごたえを感じた妖精の面々は、軍師メイビスによる指揮の下、ギルドへの道を突き進む。しかし、そんな彼らを静かに見据えていた男がいた。その名は、12（トゥエルブ）筆頭、「厄災」の異名を持つオーガストだった。

大切な仲間を守るためにグレイが繰り出したのは、自身の命だけでなく存在そのものを消し去ってしまう、消失(ロスト)属性を付加した禁忌の魔法。温かい思い出の詰まったギルドの空間が哀しむように凍てつき、伝説の黒魔導士を追い込んでゆく。そんな中、同じマグノリアの街に、人々の未来を黒く染める新たな脅威が近づくのだった！

親子の愛情を知らないオーガスト。彼の不穏な言葉によって怒りを爆発させたギルダーツは、娘・カナとの連携を乱し不利な状況を生み出してしまう！ あらゆる魔法を無効化してしまう強敵に、防戦一方の親子は反撃の糸口を見つけられるのか!? そして、時を同じくして「妖精の尻尾(フェアリーテイル)」のギルドには、一つの影が近づきつつあるのだった･･･。

父と慕うゼレフに存在を否定されたラーケイドは、悲しみに顔を歪める。そして、親子の愛を知らずに育ったオーガストは、娘を守ろうとするギルダーツから反撃を食らい、何を思うのか!? 激闘に打たれる終止符。回る運命の歯車は、幸せであるべき家族の関係すらも壊してしまうのだろうか･･･。

天馬・クリスティーナの船内に現れた謎の女性は、エルザやウェンディがよく知る人物に似ていた。その女性が語る「知られざる真実」と、打倒黒竜への「秘策」によって、一条の光が射しこんでゆく。一方、「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」のギルドでは、最終戦争（ラグナロク）の真の目的が、黒魔導士によって明かされようとしていた！

アンナが見つけた「時の狭間」に一縷の望みを託し、天馬・クリスティーナで空を駆ける一夜とエルザたち。悪しき竜(ドラゴン)の脅威にさらされ続けた歴史は、終わりへと向かっていく！ しかし、マグノリアでは「ENDの書」を手にしたルーシィたちが覚悟を決める中、ナツと対峙するゼレフが静かに微笑を浮かべていた。

メイビスの望んだ結末は訪れず、妖精の心臓（フェアリーハート）を奪ったゼレフは、時をも超える「神の力」を身につけて、ネオ・エクリプスの完成へと動く。倒れたメイビスを両手で抱え、怒りの炎を燃やすナツは、持てる全ての力を拳に集中させて、ゼレフ目がけて解き放つのだった！

「時の狭間」をめぐって天馬と黒竜が攻防を繰り広げる中、マグノリアではルーシィが「ENDの書」から消えた文字を補い、ナツを復活させることに成功するが、悪魔の文字を操った代償としてルーシィは闇の力に浸食されていくのだった･･･。ネオ・エクリプス完成間近のゼレフと起死回生を果たしたナツ。宿命の対決の行方は！？

「矛盾の呪い」によって回り始めた、ゼレフとメイビスの運命の歯車。ナツとの激闘に敗れたゼレフと、ギルドで二人きりとなった今、メイビスの口から様々な想いが語られる。約100年前にゼレフとの出逢いがもたらした愛情と憎悪。矛盾するふたつの気持ちを抱えるメイビス･･･。最終的に二人がたどり着いた答えとは！？

ゼレフとの戦いを終えてギルドへと戻る途中、ルーシィたちの目の前から音もなく姿を消したナツ･･･。同じ頃ハルジオンの海上では、空に不気味な亀裂が走っていくのをウェンディたちが見つめていた。終わったはずの戦いは、音を立てて崩れ去る。世界を破滅へと導く存在が、亀裂から空を砕くようにして現れるのだった！

精神と肉体に分裂した黒竜・アクノロギア。「時の狭間」では、精神体の黒竜を相手に、ナツたち７人の滅竜魔導士（ドラゴンスレイヤー）による「ドラゴン狩り」が始まる。一方のマグノリアでは、肉体の黒竜が、目に映るすべてを破壊しようと攻撃を仕掛けていた。竜王祭（りゅうおうさい）の再来。果たして勝つのは人間か、ドラゴンか･･･！？

それは今から約400年前の、語られたことのないもう一つの物語。竜を尊敬する一人の若き青年が、憎しみに身をやつしてくまでの、悲しき秘話･･･。時を経て今また訪れる「竜王祭」。ハルジオンでは、絆の魔法を発動させようと、ルーシィや仲間たちが手を取り合う。時の狭間では、執念の塊となった孤独な竜王が、なおもナツたちに襲い掛かるのだった！！

「妖精の球（フェアリー・スフィア）」は、大きな絆の力となって悪しき存在を縛り付け、魔導士たちの想いの力は、時の狭間で戦うナツたちにも伝わっていく。400年前に人としての心を失い、今なお狂気に囚われ続ける黒竜・アクノロギア。悲しみの連鎖を終わらせるために、ナツは皆の想いを炎に変えて、魂の一撃を放つのだった！