2020年、夏。突如、東京のネットワークに障害が発生。システムの誤作動や情報の流出、交通管制に影響が生じ、都心は混乱に陥る。小学5年生・八神太一は、自分の母と妹ヒカリが首都環状線に閉じ込められていると知る。4年生・泉光子郎の協力で事態を把握した太一が走り出した時、彼を呼ぶ声と強烈な光が迸り、コロモンが飛び込んできた。それはネットワーク空間に棲息する生命体・デジモンの一種。コロモンは太一に抱きとめられた途端、アグモンに進化！同時に、太一の手には「デジヴァイス」と呼ばれる不思議なアイテムがあった。

太一とアグモンのピンチを救ったのは小学5年生・石田ヤマト。ガルルモンとともに太一よりも先にネットワーク空間に入っていた。ヤマトは米軍のネットワークに危険が迫っていると知ると、太一に先行して走り出す。太一は人間の少年がいたことで力を得て、光子郎にも情報を共有しつつ先を急ぐ。制御不能に陥った米軍のシステムは、ミサイルを搭載した原子力潜水艦を誤作動させ、ミサイル発射体勢に入る。ミサイル直撃が迫る中、ネットワーク空間内の軍のシステムに到達した太一とヤマトは、アルゴモンの進化した姿、完全体に驚愕する。

オメガモンの両肩には太一とヤマトが立っていた。アルゴモン究極体はオメガモンを攻撃するが、オメガモンはビクともせずに圧倒、ついに究極体を倒す。しかしなおもミサイルはとまらない。太一とヤマトはミサイルの軌道をかえるべく、オメガモンとともにデジヴァイスに力を込めた。オメガモンはその光を剣の一閃とともにネットワーク空間に放ち、ミサイルの軌道を変えることに成功する。ところがミサイルは上空で爆発、その衝撃で太一とヤマトはネットワーク空間から弾き出されてしまう。太一は駅にいた光子郎のもとに戻っていた。

デジヴァイスの光に包まれて太一がやってきたのは、現実世界によく似た大自然が広がる不思議な場所。アグモンによると、ここはデジモンたちの住む『デジタルワールド』という世界だった。太一は一緒に来たはずの光子郎を探そうとするが、目の前に現れたのは同級生の空だった。デジヴァイスが照らした石版の導きにより、『神殿』と呼ばれる場所を目指して旅を始める太一とアグモン、空。だが、彼らの前に突如、凶暴な空飛ぶ昆虫型デジモン・スナイモンが現れる！一方、光子郎はテントモンというパートナーデジモンに出会うのだった。

太一が謎の石版にふれると、石版から謎の声が聞こえてきた。その声は太一たちを「選ばれし子供たち」と呼び、かつてデジタルワールドを覆い尽くした光と闇の戦いを語るのだった。闇のデジモンたちは再び動き出し、現実世界のデジタル機器に影響を与え始めている。事態をとめるには「聖なるデジモン」の力が必要なのだ。だが太一たちと光子郎は闇のデジモンの襲撃を受け、脱出不可能な状態に追い詰められていく。窮地の光子郎を守るため、テントモンの姿が輝いた！

森の中を進む太一と空は、何者かの仕掛けた罠に捕らえられてしまった。そこへ現れたのは、小さなタネモンたちと、太刀川ミミという人間の女の子。ミミはデジタルワールドへ飛ばされたあと、この地で女王として暮らしているのだという。そして罠は、凶暴な野生のデジモンを防ぐために作ったらしい。太一と空はミミの手助けをする事になるが、選ばれし子供たちを付け狙うオーガモンも、彼らの元へ迫って来ていた！

大陸を目指し、ついに海岸にたどり着いた太一たち。そこには太一と同じ小学校の6年生・城戸丈とゴマモンがいた。しかし、一流中学を目指す受験生である丈は突然デジタルワールドに来てしまったことに戸惑い、自分の使命を受け入れられずにいた。ゴマモンをパートナーとして認めようとせず、太一たちといっしょに行くことも拒む丈。太一たちは丈の説得ができないまま大陸へ渡ろうとするが、海に棲む凶暴なデジモン・ゲソモンがあらわれその行く手を阻む。太一たちとともに戦うゴマモン。その懸命な姿を目の当たりにした丈は──。

丈とゴマモンを仲間に加え、大陸を目指して海を渡る太一たち。突如、デジヴァイスの通信が遮断されてしまう。驚いて大陸への上陸予定地点を見ると、そこには自然豊かな島には存在しなかった人工的な構造物――要塞がそびえていた。要塞にはスナイパーのゴリモン、観測手のソーラモン、砲撃担当のタンクモン部隊が待ち構えていて、太一たちを上陸させまいと砲撃を浴びせてくる。降り注ぐ弾丸に手も足も出ない太一たち。そんな彼らを謎の少年とデジモンが救う。その少年はヤマト、そしてパートナーのガブモンであった！

敵の要塞に乗り込んだ太一たちは、そこで聖なるデジモンが囚われの身であるという情報を手に入れた。だがそこに、かつてグレイモンとの戦いに敗れたオーガモンが、復讐の鬼となって襲いかかり、グレイモンに勝負を挑む。要塞の広場で、グレイモンとオーガモンの激しい戦いが始まった。双方一歩も引かず、バトルは熾烈を極める。だがそこへ、サウンドバードモンに操られるコアドラモンの部隊が上空から襲撃をかけてくる。空たちはその攻撃を何とか避けようとするが要塞内では逃げ場がなく、危機に陥る。

メタルティラノモンの執拗な攻撃が太一たちを襲う。大爆発の中、かろうじて脱出した太一たちにとって、聖なるデジモンへの手がかりはオーガモンの遺した「マッスグニ」という言葉のみ。その言葉を巡って太一とヤマトの間に小さな亀裂が。太一とアグモンはメタルティラノモンとの決着をつけようと、ヤマトたちに「マッスグ」のルートを任せて森へ飛び出した。ついにメタルティラノモンとの一騎打ち！　圧倒的なパワーに苦しめられながら、グレイモンが光に包まれた！

聖なるデジモンを目指して、太一、光子郎、ミミのグループと、ヤマト、空、丈のグループに分かれての冒険が始まった。砂漠地帯を行くヤマトたちは、凶暴な闇のデジモン・スコピオモンから逃げる小さなデジモンたちを助ける。彼らは、闇のデジモンに対抗しているレオモンのもとに逃げる途中だった。聖なるデジモンのもとに急ぎたいヤマトと、デジモンたちを見捨てておけない空が対立、とうとうヤマトはガブモンとともに別行動をとってしまう。ヤマトには急ぎたい理由があったのだ。だが…！

古代遺跡の地下へ落ちてしまったミミとパルモン。そこには、うち捨てられたデジモン達の残骸が積み重なっていた。何とか地上へ戻ろうとするミミだったが、残骸と思っていたデジモンの一体が目を覚まし、攻撃を仕掛けて来る。絶体絶命かと思われた時、別のデジモンが目を覚ましてミミを救った。善と悪。二体のデジモンの激しい戦い。一方、太一と光子郎は、ミミを助け出すため地下へと走っていた。果たして、孤立してしまったミミの運命は？

深いジャングルが広がる場所へと到達したヤマト、空、丈たち。彼らはそこで、ハチ型のデジモン、ワスプモンに襲われるファンビーモンの群れに出くわす。ワスプモンはファンビーモンの群れを片っ端から捕らえており、その行く手には巨大な蜂の巣型の要塞のようなデジモン・キャノンビーモンが待ち構えていた。捕らえられたファンビーモンたちが、闇のデジモンの手下にされていると聞いた空は、ファンビーモンを助けると決意。空たちはキャノンビーモンの中に潜入し、丈とゴマモンを解放することには成功するが…！？

岩の連なる大渓谷の底にやってきた太一と光子郎、ミミ。彼らはそこで、サウンドバードモンの操る数体のクワガーモンたちに襲われた。クワガーモンはまるで狩りをするかのように太一たちを追い、グレイモン、カブテリモン、トゲモンが反撃に出るも、次第に渓谷の迷路のような底に追い詰められていく。その先で彼らを待ち構えていたのはさらに強力な力を持つオオクワモンだった。オオクワモンの攻撃から逃れたものの、光子郎とカブテリモンは太一たちとはぐれてしまう。

バードラモンに乗って移動するヤマトチームは、高い雪山の山腹に着陸して休憩をとることにした。休憩中、今後の進み方の打ち合わせをするヤマトと空。自称「リーダー」の丈は蚊帳の外で、ゴマモンに励まされている。そこに、マンモスのような巨体のデジモン・マンモンが複数体のユキダルモンたちを従えて襲いかかってきた。戦いのさなか、空はユキダルモンの攻撃で片脚を氷漬けにされてしまう。なんとかその場を逃れたヤマトたちだが、酷寒の雪山で空の体は徐々に氷に蝕まれていく。

ヤマトたちとの合流を目前にして洞窟を抜ける太一、光子郎、ミミ。外に出たときその目の前に広がっていたのは、太一たちにとって見慣れた東京の街並みだった。自分たちの世界に戻ってきたのかと戸惑う太一たち。状況が飲み込めないままそれぞれの家に帰ろうとするが、東京と何も変わらないように見えるその街はなにかがおかしい。家に帰ることも出来ず、違和感に戸惑う太一たちの前に、たくさんの眼を持つデジモン・アイズモンが出現する。アイズモンと戦う太一たち。一見東京に見えるこの街に隠された秘密とは──？

強敵・アイズモンを倒したかと思いきや、さらに巨大で、八つの首を持つオロチモンが太一たちの前に姿を現した。そのパワーは圧倒的で、仲間の力を合わせても歯が立たず、太一たちは散り散りに逃走する事になる。一方、現実の渋谷でも、オロチモンの影響によって数多くの異変が起こりつつあった。このままでは、ヒカリが、タケルが、そして多くの人が危ない。仲間とはぐれた太一とヤマトだったが、勇気をふるい起こし、オロチモンに捨て身の作戦を仕掛ける！

オロチモンをどうにか倒したものの、突如始まった謎のカウントダウン。それは現実の東京でも同じように発生し、人々の持つ電子機器にも異常が起こりつつあった。警戒する太一たちの前に現れたのは、オロチモン本体が進化した究極体、ニーズヘッグモンだった！ニーズヘッグモンはカウントダウンと連動し、カウントがゼロになった時、現実の東京を破壊する影響を与える可能性があった。究極体の絶大な攻撃を前に太刀打ちできない太一たち……その時、現実の世界でヒカリとタケルに不思議な反応があった。

デビモンによって現実世界の東京・渋谷に飛ばされた空、光子郎、ミミ、丈。砂漠に残った太一とヤマトは巨大なバルブモンに遭遇する。バルブモンは何かを輸送中で輸送部隊の指揮を取るのはミノタルモン。彼は大量のトループモンを出撃させ、太一たちを襲わせる。そこにレオモン、ファルコモン、スパーダモンが現れて太一たちを救い、太一たちを連れて砂漠を脱出する。デビモンに立ち向かうレジスタンスのリーダー、レオモンはバルブモンが輸送している積荷を奪おうとしていたのだと言う。それは聖なるデジモンに関するあるモノらしいが…。

デジタルワールドにいたタケル。だがタケルはベルグモンによってさらわれてしまう。必死の追撃を行う太一とメタルグレイモン、ヤマトとワーガルルモン。超巨大な翼を持つベルグモンの脅威に、ヤマトとワーガルルモンは気づきながらも何度も立ち向かっていく。ようやく助け出せたと思ったのも束の間、ベルグモンの凶悪な一撃が二人に襲いかかった。絶体絶命の瞬間、一筋の閃光が飛び込んできた！

突如現れた謎の敵・スカルナイトモンによって、聖なるデジモンのデジタマが奪われた。スカルナイトモンを追って、太一、ヤマト、タケルは黒い沼に囲まれた禍々しい塔にたどり着く。そこには、聖なるデジモンがタケルのもとへ駆けつける際に空けた大穴があった。、この場所こそが聖なるデジモンの囚われていた場所、つまり彼らの目指す目的地だった。そこへ巨大な水虎の姿をしたデジモン・スプラッシュモンが沼から這い出てきて、彼らに襲いかかる。

スカルナイトモンに奪われた聖なるデジモンのデジタマを取り戻すため後を追う太一たちは、番人であるスプラッシュモンを倒し瘴気の沼に体を浸したエルドラディモンの甲羅の上に建つ城の中に侵入した。聖なるデジモンを闇に落とし自分たちの仲間に引き入れようとするスカルナイトモンは、デジタマを瘴気の井戸に沈める。その背後にはデビモンの影が。果たして太一たちは間に合うのか。 一方現実世界では、デビモンの仲間によって管制システムを奪われた大型タンカーに衝突の危機が迫っていた──。

崩れ落ちたデジモン城で、最悪の敵・デビモンと戦う太一とヤマト。しかしデビモンの攻撃は変幻自在で、なかなかダメージを与えることが出来ない。その頃、必死にタンカーの暴走を食い止めようとしていた光子郎たちは驚くべき事実に気付く。タンカー暴走によるデジタル空間の混乱が、デビモンに無限の力を与えているのだ。太一とヤマトの目の前で、より凶悪な姿へ「進化」するデビモン。その名もネオ・デビモン。この強大にして圧倒的な敵を倒す手段は何かあるのか…？

ようやく倒したかに見えたデビモンがダンデビモンとなって襲いかかってくる。その頃、光子郎たちはタブレットから世界の様々な海域で、大型船が次々に暴走し始めていることを知る。ヤマトはワーガルルモンとともにダンデビモンに猛攻を仕掛けるが倒されてしまうと、太一がダンデビモンに呑み込まれる…！怒りに我を忘れて暴走するメタルグレイモンが放つ異様かつ強力な光の攻撃は、倒れたヤマトのそばから離れられないタケルとトコモンをすら危機に陥れる。

クラウド大陸は何と浮遊大陸だった！大陸の縁から下の大空へ落下し始めたエルドラディモンの背中には、太一たちが乗っていた。なす術もなく、眼下に広がる広大な海に落ちていくエルドラディモンと太一たち。一方現実世界では、新たに世界じゅうで始まった大型船の暴走を、光子郎が何とか食い止めようとする。デジタルワールドでは、落下するエルドラディモンと太一たちをマメモンとビッグマメモンの群が奇襲した。その絶対絶命の太一たちを突如飛来したレオモンたちが助けるものの、海面は刻一刻と迫る。果たして彼らの運命は……。

クラウド大陸から落下し、新たな土地にやってきた太一たち。彼らが大海原を進んでいると、野生のシードラモンが野生のエビドラモンを食ってデータを取り込み、ワルシードラモンに進化する光景を目の当たりにする。強いデジモンが弱いデジモンを捕食する弱肉強食の世界に驚く太一たち。ワルシードラモンは、そんな彼らをも食らうべく襲いかかってきた！その頃、現実世界で船舶暴走事件に立ち向かう光子郎たちは、ズルモンたちを倒さずに暴走を止める作戦に取りかかる。その姿を、太一の妹・ヒカリがじっと見守っていた……。

突然エルドラディモンに現れたヒカリ。太一はなぜヒカリが…と驚くが、ヒカリにもその答えはわからず、呼ばれたのだという。一方、デビモンを倒しても、世界への異変は止まらず、現実の世界でも新たな脅威が始まっていた。打ち上げ直前のロケットがシステムのトラブルから誤作動が起こり、爆発してしまった。大陸の上空に黒い放電が発生。光子郎は原因がデジタルワールドにあると推測、分析を続ける。太一たちは自分たちでどうにかするしかないと決意するが…？！

ダークナイトモンの攻撃から仲間たちを守るため、パタモンはついに聖なるデジモン・エンジェモンへと進化した。エンジェモンはかろうじて仲間たちをその場から転移させたが、なんと太一たちは大陸のあちこちに散り散りになってしまった！　全員の終結を目指して動き出す仲間たち。しかし彼らはそれぞれ凶悪なデジモンたちとの戦いに巻き込まれていく。現実の世界でもロケットの爆発事件以降、情報が錯綜してネットワークに大きな力を引き起こしていた。事態を解決するため、太一たちは動き出す。

エンジェモンとダークナイトモンの激闘の影響で離ればなれになってしまった子どもたちは合流を目指して進んでいた。スカルナイトモンに連れ去られたヒカリを追ってジャングルに踏み入った太一とアグモンは、戦いを好まないウッドモンたちに遭遇する。そこに凶暴なタンクドラモンに率いられたアロモンやメガドラモンが襲撃、ジャングルは炎に包まれる。ジャングルに棲むデジモンたちを救うためにタンクドラモンの軍団に立ち向かう太一とアグモン。大軍勢を相手に苦戦する太一たちのもとへ駆け付けたのは空とピヨモンだった──。

平和に暮らしていたウッドモン達を引き連れて、焼かれたジャングルを脱出する太一たち。だが、残った敵が追撃を仕掛けて来る。一同を安全に逃がすために、太一とメタルグレイモンは、自らオトリになる決意を固める。敵を自分たちの方へと引きつける太一とメタルグレイモン。しかし、そこに新たな敵・パロットモンが出現。何とか互角の戦いを演じるが、パロットモンは上空からの黒い稲光を受けて、究極体であるクロスモンへと進化した！

ウォーグレイモンへの究極進化は、ロップモンが自ら閉ざしていた古代の記憶の封印を解くこととなった。かつて、光の軍勢を率いたロップモンによって語られたのは、古代の戦争において猛威をふるった闇の軍勢の最終兵器・邪悪で強大なデジモン「ミレニアモン」の脅威だった。聖なるデジモンと究極体6戦士によって倒したものの、今また復活しつつあるというのだ。復活を阻止すべく、太一たちの新たな戦いが始まる！

一体のファングモンに追われ広い草原の真っ只中を逃げていたタケルとパタモンは、コモンドモンに乗って合流した太一たちに助けられた。パタモンは、ダークナイトモンとの戦いで消耗し、エンジェモンに進化できないという。 だが、コモンドモンに乗り再び出発した彼らに、二体のファングモンを従えた巨大なケルベロモンが襲いかかる。ファングモンたちの素速い移動攻撃と、ケルベロモンの放つ凄まじい威力のヘルファイアーにさらされた太一たちは、コモンドモンを爆走させ何とか振り切ろうとし、メタルグレイモンとガルダモンも敵に立ち向かうが有効な手立てがない中、次第に絶対絶命のピンチに追い込まれていく。その時、タケルとパタモンは……！

もう一体の聖なるデジモンのパートナー・ヒカリをダークナイトモンから取り戻すため、太一の戦いは続く。ようやくヒカリとダークナイトモンとの再会を果たし、太一は戦いを挑む。だがヒカリは太一が助けようと伸ばした手をとることなく、まるで自らの意志のようにしてダークナイトモンの体内にとりこまれていったのである。ヒカリはなぜ、太一の手をとらなかったのか。その目的は何か。ついに打倒ミレニアモンに向けて、事態は大きく動き出した。

ついに、8人の選ばれし子供と8体のデジモンが揃った。目覚めたテイルモンはヒカリを守るナイトのようにふるまい、コモンドモンにも一刻も早くミレニアモン封印の地ファーガへ向かうように指示する。ファーガへと急ぐコモンドモンは、激しい海流にのって海中を移動する。その途中、彼らはマリンエンジェモンと水棲のデジモンが暮らす巨大な水中都市を訪れた。水中都市にもまた、危機が迫っていたのである。ミレニアモン復活の兆しが、デジモンたちを凶暴化させていたのだ。

マリンエンジェモンに教えられたルートに従い、海底をファーガに向かう太一たち。海底洞窟では機雷のように相手に取り付いて爆発するチクリモンと、凶暴なエビドラモンが襲いかかってくる。なんとか洞窟を抜けると、そこには半壊した古代の遺跡のような『見捨てられた砦』がそびえ立っていた。立ちこめる黒い霧の中から太一たちを狙う何者かの攻撃。そしてテイルモンに「闇に落ちよ」と呼びかける声──。砦の最深部で待ち受けていたのは恐ろしい敵──マリンデビモンであった。一方現実の世界では、国際宇宙ステーションの東京への落下が始まっていて──。

ISS国際宇宙ステーションの東京直撃が刻々と迫る中、光子郎はその回避策を遂に発見した。歪んだ空間に存在する特異点から落下中のISSを狙撃すればその軌道を変える事ができるかもしれないのだ。だがそのチャンスはただ一度。太一たちと合流した光子郎は、一か八か異空間通しの狙撃という難しい作戦に皆で挑んでいく。しかし特異点に至る上空では敵の攻撃が激しさを増し、タイムリミットの迫る中で彼らは進退きわまる。「光子郎、お前が狙撃するんだ！」全ては光子郎に託されたのだが、果たして……。

旅を続ける太一たち。だが食料探しに出掛けた時、太一と空の二人は川に落ち、そのまま流されてしまう。着いた所には、なんと、ゴーレモンや大勢のゴツモンを従たミミが居た。ミミの話によると、恐ろしいデジモンが、平和に暮らしていたゴツモンの仲間たちを無理やり鉱山で働かせ、掘り出した宝石を独り占めしているのだという。 そんなの絶対に許せないと怒り心頭のミミ。結局、太一と空はミミのペースに巻き込まれ、恐ろしいデジモンが支配するという要塞へ攻め込むことになるのだが……。

怪しげな呪文を操り、か弱きデジモンたちを生贄としてミレニアモンに捧げているメフィスモン。その暴挙を止めようとしたガブモンが敵に捕らわれてしまった。 未だ太一たちと合流できていないヤマトは、偶然現れた丈とゴマモンとともにガブモンの救出作戦を敢行する。断崖絶壁の頂上に捕らわれたガブモンを助ける方法はただひとつ、ヤマトが自分自身で危険な崖を登っていくことだ。 崖を監視するサラマンダモンやメフィスモンの呪文攻撃にさらされるヤマト。そんな彼の体を動かすものは、初めてガブモンと出会った時の記憶だった。

太一たちが立ち寄ったオアシスは、バーガモンが美味しいバーガーやポテトをふるまうサービスエリアのような場所。コモンドモンは洗車してもらっていい気持ち。丈はポテト好きのデジモン「ポテモン」とフライドポテトを通じて意気投合、ポテト愛を熱く語るのだった。ところが捨てられてしまうポテトに怒ったポテモンがジャガモンへと進化、サービスエリアを襲撃！　果たして丈はポテト愛でジャガモンの心を救えるか？

ある日子供たちの前に突然現われた空飛ぶジャングルと、そこから落ちてきた果物。太一・アグモンと空・ピヨモンは、みんなの分の果物を取るべく空飛ぶジャングルに向った。だがそこでは先住デジモンのポームモンたちが、侵略者トロピアモンとその部下フライモンたちによって果物の形状にされてしまい、やがて食べられてしまう運命にあった。怒った空と太一は、ポームモンたちを救出し空飛ぶジャングルをポームモンたちの手に取り戻すためにトロピアモンに立ち向かうが、何と太一とメタルグレイモンが果物にされてしまう！空は太一たちの救出に、ガルダモンはトロピアモンとのバトルに挑むが、果たして太一らやポームモンたちを助け、ジャングルを取り戻す事ができるのか……。

食料を探しに出掛けたヤマトとタケルの兄弟は、深い霧の中、デジモンだけの遊園地“もんモンパーク”へと迷い込んだ。お客さんが来なくて寂しがっている案内役のオポッサモンのために、ヤマトとタケルは少しだけ遊んで行くことにする。だが、それはオポッサモンの仕組んだ恐ろしい罠だった。ヤマトとタケルは離ればなれになり、それぞれ待ち受けていた敵と戦うことになる。果たして二人は、無事にもんモンパークから脱出することが出来るのか！？

コモンドモンを降り付近の探索に出掛けた太一、アグモン、光子郎、テントモンは、目の前に広がる広大なゴミ捨て場を見て驚く。さらに、そこで出会ったガーベモンとチューモン、レアモンの存在にも驚かされる。レアモンは何でも喰らう怪物で、黒いエネルギーの研究を続ける科学者のガーベモンは、レアモンによって多くのチューモンたち（部下）を失い、復讐に燃え、対レアモン用の特殊バズーカを開発している。 だが、いざレアモンとの戦いに突入するとバズーカは役に立たず、レアモンはその場に満ちる黒いエネルギーを吸収、完全体のレアレアモンに進化して襲いかかってくる。絶対絶命のその時、光子郎はある作戦を思いつく……。

太一たちが訪れた森に突如響き渡る大音量の歌声──。声の主はエレキギターをかき鳴らしながら歌うエテモンである。そこではともに自分こそが最強であるとして譲らないエテモンとボルケーモンが、キング・オブ・デジモンの座を巡り争い続けているのだった。なぜか太一たちを倒した者がキングオブデジモンであるということになり、襲いかかってくるエテモンとボルケーモン。音響攻撃によってアグモンたちが奇妙な行動を起こし無力化される中、ミミとパルモンがリズムに乗ってエテモンたちに立ち向かう──！

謎のDIMカードに記録されていたデータから、ファーガへの道を解析した太一たち。草木の生えない荒野を走る中、気づけば背中に巨大な森を持つデジモン・ペタルドラモンの背中に乗り上げていた。「森の守護者」と呼ばれるペタルドラモン。森を枯らす敵との戦闘に全身が傷つきながらも、自身の使命を全うすべく進んでゆく。そんなペタルドラモンに寄り添ったのはヒカリだった。無理を押して戦おうとするペタルドラモンの誇りを尊重し、手助けをしたいと願うヒカリとテイルモン。果たして森を守ることができるのか。

ファーガを目指す旅の途中、太一たちは廃棄された古いサーキットに行きついた。だが、そこにはマッハモンという往年のチャンピオン・レーサーがいて、今でも一人孤独にコースを走り続けている。 走りを愛するガルルモンは、ヤマトを乗せマッハモンに勝負を挑む。無限大陸に来て以来噂に聞いていた、レジェンドにスピード勝負を挑んだのだ。 だがマッハモンは、走行中にガルルモンに危険な攻撃を仕掛けてくる。それは、かつて人気のあった「デスレース」のルールで、走行中の攻撃は全てOKという物騒なもの。しかし、「かつてのマッハモンはクリーンなレーサーだった」という噂を聞いていたガルルモンは、純粋なスピードレースをしようと言い出し、そして……。

旅を続ける太一たちの前に、突然、セフィロトモンという不気味な姿のデジモンが現れた。セフィロトモンの放つ怪しい光により、その体内に吸い込まれてしまう太一、ヤマト、空、光子郎、そしてタケルの5人。セフィロトモンの内部は不思議な空間になっており、太一たちは分断され、これまでに倒した無数のデジモンたちが襲って来る。倒しても倒しても、次々に復元される敵デジモン。さらにタケルとパタモンは、因縁深いデビモンと相まみえることに！

荒野の水源をめぐって激しく争っている2つの荒くれデジモン集団に、丈とゴマモンが別々にさらわれてしまった。救出のためにアグモンと別行動をとった太一は、「水の番人」である老兵のノヘモンと同行することに。 かつて平和な水源を守るために戦い、敗れたノヘモン。2つの荒くれ集団がのさばり、水を独占しようと激しく争うせいで、水源の周りは荒れ果ててしまっていた。 ノヘモンの事情を聞いた太一は、2つの荒くれデジモン集団を「まとめてぶっ潰してやる！」と宣言する。果たして太一の作戦とは……？

ようやくたどりついたファーガ。しかしそこで太一たちが遭遇したのは、凶悪な究極体デジモン・ムゲンドラモンだった。そして敵はピヨモン、パルモン、ゴマモンのデータを吸収してしまい、その影響で彼らは戦えない。 一方、避難民デジモンを収容しながらエルドラディモンで移動している遠方のレオモンから、太一たちの元に連絡が入る。「何らかの異変が起きている！クラウド大陸が落ちてくるぞ！」 やがてメタルガルルモンまでもがデータを吸収され戦闘不能に陥る中、ムゲンドラモンは子供たちとデジモンたちに止めをさそうと、強力なムゲンキャノン発射の構えに入る。太一とウォーグレイモンは、皆を守るために、危険を犯してムゲンドラモンに突っ込んでいくのだが、敵の自爆による大爆発に巻き込まれてしまう……！

太一とウォーグレイモンは本当に死んでしまったのか……。 悲しみに暮れる子供たちとデジモンたち。その時、湖の底から巨大なクリスタルが浮上。刻一刻とミレニアモンの復活が進んでいく。ヤマト、空、光子郎はそれを阻止しようとクリスタルへの攻撃を試みるが、グリフォモンやベーダモンたちの抵抗によってままならない。 そんな中、ミミは兄を失い絶望にうちひしがれるヒカリの心に何とか寄り添おうとする。果たして子供たちは悲しみから這い上がれるのか、そし目前に迫るミレニアモン復活を阻止でできるのか……。

ついに復活したミレニアモン。ミレニアモンに取り込まれたヒカリたち選ばれし子供たちは、それでも太一とウォーグレイモンを信じて戦い続ける。そして、太一とウォーグレイモンも諦めてはいなかった。そんな子供たちの希望の光がパタモンとテイルモンに奇跡を起こし、誰もが予想していなかった究極の進化を呼び覚ます。 彼らとミレニアモンによる、かつてない究極の戦い……。その果てに、デジタルワールドが闇に包まれようとしたその時、全てのデジモンたちの胸にも希望の光が輝き、ウォーグレイモンの強大な技が膨れ上がる！

ミレニアモンとの決戦を乗り越えた太一たちに、かつて共に戦ったガーベモンから連絡が入った。彼らのデジヴァイスに浮かぶ紋章とそっくりなものが「情報の大樹」という場所にあるという。急ぎ向かった太一たちはガーベモンと再会し、デジタルワールドの情報を集めて研究しているワイズモンと出会う。その「情報の大樹」の一角には、8つの紋章が刻まれた石版が浮かぶ部屋があった。太一たちはそこで、「選ばれし子供たち」のさらなる使命を知る。

デジタルワールドの「巨大な破滅」を回避するべく、子供たちの新たな冒険が始まった。紋章に導かれた旅の道中、火山活動が活発な島へと立ち寄った太一と空は、そこで島の建設作業を担うデジモン・ジャンクモンと出会う。近いうちに来るであろう火山の噴火から島のデジモンたちを守るべく、壁の増設に励むジャンクモン。それを手伝う空たちだったが、途中でピヨモンがケガを負ってしまう。ピヨモンに無理をさせまいと一人奮闘する空と、空と一緒にいたいと願うピヨモン。二人の気持ちは徐々にすれ違っていく。

パタモンとテイルモンを癒すため、かつて見つけた温泉にやってきた丈とゴマモン。しかし、目当ての温泉は枯れ果て、代わりに巨大な屋敷が建てられていた。温泉好きの屋敷の主、トノサマゲコモンがお湯を独占してしまったのだ。そればかりか、トノサマゲコモンはゴマモンのことを気に入り、自分の嫁にすると一方的に宣言して捕らえてしまった。屋敷から叩き出され、トノサマゲコモンに近づくことすらできない丈、タケル、ヒカリ。その時、丈がある作戦を思いつく。

目的地への途中、戦いに明け暮れる荒くれ者デジモンたちが巣くう荒野に足を踏み入れた太一とアグモン。彼らはそこでキュートモンとリベリモンに出会う。だが、リベリモンはいきなり太一たちを攻撃してくる気の荒い奴だった。リベリモンは自分に声をかけるキュートモンを邪魔者扱いし、一人で荒くれ者デジモンたちと戦いに行く。「戦う理由などなくていい」とうそぶくリベリモンだが、太一とアグモン、キュートモンと関わるうちに、彼の中で完全に失われたはずの記憶が少しすづ蘇っていく。

デジタルワールドで最初に過ごしたタネモンたちの村に里帰りしたミミとパルモン。だが、村はいつの間にか「デジモン学校」に変わっていた。校長を名乗るババモンに言いくるめられ、デジモン学校に体験入学するミミたち。あまりに厳しいババモンの授業に嫌気がさしたミミとパルモンは学校から逃げだそうとするが、ジジモンの言葉を聞き、ババモンの厳しい指導にも理由があることを知る。そんな時、かつてデジモン学校の生徒だったバンチョーマメモンが子分たちを引き連れて「お礼参り」にやってきた！

明け方、深い森の中で休んでいたヤマトとガブモンは、巨大な剣を振り回してデジモンたちを次々と斬り倒していく亡霊のようなデジモン、ザンバモンと遭遇する。恐るべき事にザンバモンにはあらゆる攻撃がすり抜けてしまい、戦うことすらままならない。襲撃からたった一人生き残ったストラビモンを助けた二人は、ザンバモンに怯える小さな集落で、かつてザンバモンを封印した「黄金の剣士」と呼ばれるデジモンがいたことを知る。ザンバモンを倒すには、今は失われた黄金の剣士の力が必要なのだ……。

「巨大な破滅」の正体を探るべく旅を続ける太一とアグモン。すると、彼らは突如として謎の空間に吸い込まれてしまう。そこに待ち受けていたのは、彼らが初めて出会った時に戦った無数のアルゴモン幼年期Ⅱたちだった。アルゴモンたちはいきなり成熟期へ進化し、さらにそのうちの1体が完全体へと超進化、太一とアグモンに語りかけながら攻撃してくる。アルゴモンが仕掛けたのは、太一の命を賭けた「実験」だった。アルゴモン完全体は何を狙っているのか、そしてその正体は？

かつてペタルドラモンの亡骸が作り出した森に戻ってきたヒカリとテイルモンたち。ムーチョモンたちと再会したヒカリは、その森がデジタマを育む地となっていることを知る。その一方で、森は「命」を憎悪する者たちをも引き寄せてしまっていた。デジタマを狙い、その命を奪おうとするソウルモンたち。ヒカリたちは彼らからデジタマと森を守るために奔走する。しかしその直後、「死の匂い」を撒き散らしながら、呪いと怨念の化身、スカルバルキモンが襲いかかってきた。

知識の紋章に導かれ、クラウド大陸の大渓谷に再びやってきた光子郎とテントモン。そこでは知識狂いのデジモン・ナノモンが彼らを待ち受けていた。「知識の使い手」にふさわしい者を決めるべく、光子郎に謎解きゲームを仕掛けるナノモン。太一と合流した光子郎は、人質となったホエーモンを助けるべくナノモンのダンジョンに挑む。しかし、そのダンジョンは謎に不正解するたびに「ペナルティ」として仲間が一人ずつ囚われてしまう恐るべき舞台だった。

原因不明の異変により、丈とゴマモンの滞在している温泉が再び枯れてしまった。このままでは温泉に住むデジモンたち全員が凍えてしまう。丈はリーダーとして、南にあるという暖かな大地にデジモンたちを連れていくという約束を交わす。途中、偶然出くわしたミミやパルモンと合流し、旅を続ける丈たち。だが、そこへオレーグモン率いる海賊団が襲いかかってきた。オレーグモンの海賊船に捕虜として囚われてしまう丈とゴマモン。そこで、丈とゴマモンは意外な光景を目にする。

旅の途中、太一とアグモンは必死で山を登ろうとしているエルドラディモンと再会する。そこにはタケルとパタモンがいて、山伝いに故郷のクラウド大陸に帰ろうとしているエルドラディモンをレオモンとともに手伝っていた。だが、エルドラディモンの巨体を山の上まで持ち上げるなど誰の目にも不可能なことで、グラビモンをはじめ多くのデジモンたちがその光景を醒めた様子で見守っていた。それでも、タケルはエルドラディモンの望みを叶えるために力を尽くし始める。

旅を続ける太一とアグモンがやってきたのは、ネーモンやジャンクモン、ムーチョモンたちが新しく村を作ろうとしている開墾地だった。一足先に到着していた空とピヨモンとともに開墾を手伝う太一たち。彼らが巨大な切り株を撤去すると、地中からシャッコウモンが現れ、あたりのものを全て破壊するかのごとく暴れ始めた。村を守るため、シャッコウモンを止めようとするメタルグレイモンとガルダモン。そのさなか、空とガルダモンがシャッコウモンの体に触れると、彼女たちに呼びかける不思議な声が聞こえてきた。

太一とアグモンは、空たちとともにとある古城にたどり着く。そこには、黄金の鳥をしたがえた謎のデジモンが待ち受けていた。そのデジモンの力なのか、太一はアグモンや空たちから引き離され、凶暴なデジモンたちが息づく未知の場所に転移してしまう。 突然の出来事に困惑しつつも、太一はゴブリモンに襲われていた幼年期のボタモンを助け、一緒に行き先を探すことにする。ともに戦ってきたアグモンがいない中、次々と襲いかかってくるデジモンたち。ボタモンを守りながら逃げる太一の姿を、黄金の鳥がじっと見つめていた……。

それぞれの場所で力を得た選ばれし子供たちのもとに、ワイズモンからのSOSが届く。大勢のサウンドバードモンが「情報の大樹」を襲い、紋章の石碑がある部屋を破壊しようとしているというのだ。「巨大な破滅」の時が来るというデビモンの警告に胸を騒がせながら情報の大樹に急ぐタケルとパタモン、ヒカリとテイルモン。子供たちが再び集結したその時、サウンドバードモンが次々と融合していき、かつての戦いで闇のデジモンを束ねし魔の王、デスモンへと変化を遂げた。いよいよ、最後の戦いが始まる！

情報の大樹に集結した太一たちのデジヴァイスが、突如、デジタルワールド各所との通信を繋げた。彼らがそこで見たものは、これまでの旅で出会ってきた数々のデジモンたち、そして、白く欠けていくデジタルワールドの姿だった。何もかもを食らいつくし、消し去ってしまう。それこそが「巨大な破滅」の正体だったのだ。不気味な触手によって、データを完全に消滅させる「白い空間」に取り込まれてしまう太一たち。そこで待ち受けていたアルゴモンの言葉とともに、太一たちはついに「巨大な破滅」をもたらすデジモンと相まみえる。

ついに始まった「巨大な破滅」。そして、それをもたらすデジモン、ネガーモン。その力はデジタルワールドだけではなく、人間の世界をも消滅させていく。二つの世界を守るため、最後の戦いに挑む選ばれし子供たちとデジモンたち。しかし、圧倒的なネガーモンの力によって、空とピヨモン、光子郎とテントモン、ミミとパルモン、丈とゴマモンは食われ、存在を消されてしまう。ウォーグレイモンやメタルガルルモンの攻撃も全く通用せず、追い詰められていく太一たち。果たして、世界はこのまま「巨大な破滅」に飲み込まれてしまうのか……？

選ばれし子供たちを信じる世界中の子供たちの想いが奇跡を呼び、ウォーグレイモンとメタルガルルモンをオメガモンへと導いた！　だが、ネガーモンはそのオメガモンをも消し去るべく進化を続け、凄まじい力を振るい襲いかかってくる。太一とヤマトをサポートするべく、戻ってきた空たちもタケルとヒカリに合流し、決死の戦いを続ける。選ばれし子供たちとデジモンたちによる全てをかけた戦いの結末は？　そして、彼らがたどり着いた答えとは？　冒険は、まだまだ終わらない。