緋桜閑の死によって、学園は平和を取り戻していた。相変わらずガーディアンの仕事を忙しくこなす優姫。そこへ、しばらく姿を見せなかった零が戻ってくる。零が無事だったことに安堵する優姫。ところが、零は閑殺しの嫌疑をかけられ元老院から狙われてしまう。枢が零の無実を証明しなかったことで、優姫は枢に反発し…。

零にキスをされそうになったことと、閑殺しことで枢とは口をきかないと宣言してしまったことで、悩み落ち込む優姫は、沙頼と外出中に道に迷った少年に出会う。少年を母親のところまで送っていこうとするが、頬にキスをされると気を失ってしまう。その頃藍堂家ではヴァンパイアたちの夜会が開かれていて…。

長期休暇を利用して藍堂家の別邸に行くナイト・クラス。しかし藍堂は枢への疑いの気持ちから一人学園に残ることを決意する。同じく学園に残った優姫と零に接触を持つが、零の手料理を食べつつ、優姫の枢への気持ちを聞きやるせない気持ちになるばかりだった。一方藍堂に頼まれた架院は玖蘭家に仇なしそうな者がいるか、過去の記録を調べるが…。

ナイト・クラスが藍堂家の別邸に居る間、優姫は零をこれ以上傷つけたくないと思う気持ちから、失った過去の記憶を取り戻そうと決意するが、恐ろしい幻覚に悩まされるようになる。苦しむ優姫を見て、零はハンター協会の過去の報告書を見れば何か思い出すかもしれない、と優姫を協会本部に連れて行くが…。

血の幻影に悩まされ続ける優姫は、自分の過去について何かを知っている枢から話を聞き出そうとする。苦しそうな優姫を見かねて、単身月の寮を訪ねる零。枢が優姫の過去に関係しているのか否かと問う零に、枢は嫌悪感を露にする。ついにぶつかりあう二人。引き裂かれる胸、あふれ出る血の中で、枢は思いもよらないことを口にするのだった…。

ついに優姫と恋人宣言をした枢。常にナイト・クラスの護衛が従うようになり、とまどいを隠せない優姫、そこまでして枢が優姫を守ろうとしている理由は何なのか。一層激しくなる血の幻覚に優姫はついに倒れてしまう。保健室で眠る優姫の元に現れたのは壱縷だった。訝しがる藍堂をよそに、優姫に近づく壱縷。その手ににぎられていたのは…。

学園に戻ってきた支葵だが、壱縷と密談するなど、明らかに以前と様子がおかしいと感じる一同。傍若無人な支葵は枢の恋人宣言で臥せっている瑠佳の元へ。架院と一条の働きにより事なきを得るものの、何かを知っていながら沈黙を続ける一条に、ただならぬ事態を感じるナイト・クラス。そして優姫の悪夢はいよいよピークを迎え、その抑え切れないストレスが遂に零に向けられる。

ヴァンパイアとして目覚めてしまった優姫。優姫の幼い頃の記憶がよみがえる。父、母、そして兄。全てを思い出した優姫は、複雑な気持ちを抱えながらも吸血衝動を抑えきれなかった。ナイト・クラスもほどなくその事実を知ることとなり、優姫の覚醒に気が付いた支葵はついに行動を起こそうとする。しかしその前に立ちはだかったのは莉磨だったーーー。

自分の本当の姿を理解した優姫。零のことが気になって部屋を抜け出した優姫は零の元へ。事実を受け入れることができない零は、優姫に銃を向ける。一方枢は、支葵に乗り移っている本体が眠る棺に近づく。思い起こされるのは両親の最後の記憶、10年前のその壮絶な光景が浮かんでくる。枢は李土の棺を守っている壱縷を押しやり、その体に刃を突き立てるーーー。

枢の血を吸収したことで、復活を遂げた李土。その気配はヴァンパイア全員に伝わり、学園はただならぬ雰囲気に包まれていた。理事長はデイ・クラスの生徒を緊急非難させるがそこへ次々と李土の下僕のヴァンパイア達が襲ってくる。さらに協会からの零抹殺命令により、ハンター達も学園に侵入せんとしていた。夜刈とナイト・クラスはこの排除にあたるものの事態はどんどん悪くなる一方。そして、この状況を目の当たりにした優姫は襲われた沙頼を助けようとするのだが‥

李土の強襲が収まらない中、学園を守るため、理事長は遂にハンター協会の協会長と対峙する。一方、零の元に突然現れた壱縷は、ブラッディローズで零の体を撃ちぬいた。苦痛に耐える零に、壱縷は過去に味わった苦悩を吐露する。両親への思い、零への思い、そして閑への想い。そして零に近づいた壱縷は衝撃の言葉を口にする。

自分の置かれた状況を理解した優姫は、「自分のすべきことをするといい」という枢の言葉に従い、ガーディアンとして学園のみんなを守るために李土との戦いを決意する。その無謀とも思える行動に、ナイト・クラスもつき従う。しかし李土の圧倒的な力の前に為すすべのない優姫たち。李土に捕らわれた優姫の前に現れたのは、零。しかし、以前とは様子が変わっていて…。

零の力をもってしても絶命することなく逃げ延びる李土。しかし、李土の前に現れたのは枢だった。追いかけてきた零と枢。ふたりは共に李土に対峙するーー。決戦の後、崩壊した黒主学園に朝日が差し込む。その光を浴びながら、これまでのことについて語り合う優姫そして零。一方、枢は学園を去る準備を進める。零が優姫に告げた言葉、そして優姫が選ぶ道とはーーーー!?