名門、私立黒主学園。この学園には普通科（デイ・クラス）と夜、学校へ通う（ナイト・クラス）という二つのクラスが存在していた。ナイト・クラスの生徒達は全員美形の、超エリート集団だが、実は彼らは全員ヴァンパイア！１年生の黒主優姫は幼馴染の錐生零とともに、風紀委員として、ナイト・クラスの生徒達を追いかけ回す、デイ・クラスの生徒達を取り締まる一方、ヴァンパイアの秘密を守る学園守護係（ガーディアン）として奔走する毎日を送っていた・・・

明日は年に一度、女子生徒が男子生徒へチョコレートを渡すことができる黒主学園の恒例行事、「聖（サン）ショコラトル・デー」。前日に抜け駆けをしてナイト・クラスの男子にチョコを渡そうとする女子達を取り締まりながらも、優姫は日頃お世話になっている枢先輩へ渡すチョコを一生懸命作っていた。一方、その頃零は謎の発作に襲われているところを理事長に見つかってしまう。どうやら、理事長はその発作の原因を知っているようなのだが・・・

風紀委員として、陽の寮、月の寮の抜き打ち持ち物検査をすることになった優姫と零。しかし、零が月の寮の検査を前にして学校から抜け出してしまった。慌てて後を追う優姫だったが、零を見つけることはできない。街の中を1人で歩くうち10年前の恐怖が甦る優姫。そこへ謎の親子連れが現れ・・・

優姫の状態を目にした枢は、零から優姫を引き離す。連れて行かれる優姫に何もいえない零。零の隠された秘密を知った優姫は、自分が今まで零のことを何も理解していなかったと悔やみ涙を流す。そんな時、優姫は理事長室で、枢と理事長の密談を耳にする。“零を守るため・・・”悩みぬいた末、優姫は枢に“ある頼みごと”をするために、月の寮へと向かう。

いつも通りの一日が始まろうとしていた黒主学園に新しい倫理の教師、夜刈十牙が赴任してきた。とても教師には見えない夜刈の風貌にざわめく、デイ・クラスの生徒達。中でも、零は完全に冷静さを失っている様子。そして、夜刈の発したある一言を聞くと、零は突然教室を飛び出してしまう。慌てて零の後を追った優姫は、夜刈との関係を零に問いただすも、答えない零。そこへ理事長が現れ、優姫と零は二人で外出することになるのだが・・・。

優姫に牙を立てようとしたものの、寸前で自分を取り戻した零。が、彼を殺そうとしたものがいた。それは、新しく赴任してきた教師の夜刈。実は夜刈はヴァンパイアハンターであり、零の師匠であった。理事長が割って入り事なきを得たものの、優姫は傷を負った零と引き離されてしまう。翌日、零が学校に現れなかった事を不審に思った優姫は、夜刈から零が拘束されている居場所を聞き出す。タブレットを受け付けない体を案じる優姫は、ある“決意”をする…!!

最後まであがき続ける事を決意した零を見守り続けるために、零と二人だけの秘密を持つことを決めた優姫。だが、枢にその事実を隠し、裏切り続けている事に罪悪感を感じていた。そんな複雑な心境を零に言い当てられてしまった優姫は、射的場から走り去ってしまう。自分の中の枢への想いを再確認する優姫の眼前に突然10年前の自分が現れて…。

ナイト・クラスの月の寮に突然、一条の祖父が訪れるという知らせが入った。一条の祖父はヴァンパイアの世界の大物で、“一翁”と呼ばれ恐れられている人物。ナイト・クラスの中にも珍しく動揺が走る。黒主学園にやって来た一翁は、ヴァンパイアの間ではタヴーとされている、純血種である枢の血を吸おうとするなど、何かと騒動を振りまくが、それは、これから起こる波乱の幕開けであった。

舞踏祭を前にして、以前にも増してナイト・クラスを追い駆け回すデイ・クラスの生徒への対応に追われる優姫と零。そんな矢先、優姫は理事長からナイト・クラスの新しい編入生、"紅（くれない）まり亜"に学園を案内する仕事を頼まれる。体が弱いせいか、儚げなまり亜であったが、ナイト・クラスは彼女の行動に振り回され続ける。そして何故か零も彼女を見たとたん、ブラッディー・ローズの照準を彼女に向けてしまった！！

試験に備え、優姫は零に勉強を教えてもらうが、どこか零の様子がおかしい。同じ頃、月の寮では、枢が自室でまり亜と対峙していた。まり亜の素性を知っているような枢。そして、まり亜もまた枢を知っているようで...。一方、優姫は、零がまり亜を気にしているのはなぜなのかを確かめる為に仮の寮へと足を踏み入れる。すると、そこには零がいて...

まり亜に付き従う仮面の男の正体は、生き別れとなった零の双子の弟、壱縷であった。幼い頃から体が弱く零をとても慕っていた壱縷。しかし、心の奥底には嫉妬の入り混じった複雑な感情が芽生えていたのだった。まり亜の忠実な僕となっていた壱縷は、零に対する感情を露わにするといきなり零に襲い掛かる！

まり亜の正体が、かつて零を吸血した純血種のヴァンパイア、閑だと知った優姫は自らが閑に吸血されることで零を救おうと決意する。寸前のところで零が二人を止めに入るが、閑によってヴァンパイアになった身―僕の身である零は主である閑に対して攻撃をする事ができない。そんな零を必死で庇う優姫の言葉を聴いた零は、自分を取り戻すため、何と自らの足をブラッディローズで撃ちぬき、閑へと銃口を向ける。

瀕死の傷を負った閑は、壱縷の腕の中で静かに息絶える。一方、閑の行方を捜す優姫と零。ところが、零の体をレベル：Ｅの発作が襲う。なんとか閑がいた場所にたどり着いた零が見たものは、散りゆく閑の体と口を血まみれにした壱縷の姿だった。そして、突然激しい発作に襲われる零。優姫が追いついた時にはすでにその姿はなく......