ポポは母と暮らす森の民の少年。ある日、森に異変が起き、母が植物の様な姿になってしまう。「ポポ…行って…森を救って…あなたは…森の…守護者…」。母を元の姿にもどすため、旅に出たポポを赤い目の巨大甲虫が襲う。「もうだめだ！」と思ったその時、謎のカブトムシ“ムシキング”が現れた…。

旅に出たポポとチビキングは、森を旅して回っているという美少女パムと、その連れのサーカス団のビビ、バビ、デー、ブー、プゥ達と出会い、一夜を共に過ごすことになる。そこにパサーがコーカサスオオカブトを連れて現れ、ポポの持つ「守護者の証」をよこすよう迫る。ポポは「守護者の証」を守りきることが出来るのか!?

サーカス団と共に砂漠の森を行くポポは途中、ジカバチに刺されて毒により倒れてしまう。そこにコーカサスオオカブト三匹を連れたパサーが現れ、ポポに「守護者の証」を渡すよう要求してくる。ポポをかばおうとするデーとプゥだが散々に痛めつけられてしまう。果たして「守護者の証」は敵のものになってしまうのか？ 傷ついたデーとプゥはどうなってしまうのか!?

旅を続けるポポ達はアリジゴクが沢山いる砂地へと辿り着く。そこでアリジゴクがウスバカゲロウへと脱皮をして、卵を産むとすぐに死んでしまうという光景に立ち会うポポ。その命のはかなさと、次代の命を残そうとする懸命さに感動する。しかしパサーが現れてカゲロウたちを巻き添えにしながら襲い掛かってくる。命を大切にしないパサーに怒りを燃やすポポ！

トランという果実を食料に、豊かに暮らしている村に来たポポ達。しかしこの村はトランの木の葉っぱを食い荒らすという理由でアゲハチョウを駆除していた。ポポは自分達の都合で虫達の生命を奪う村人達に怒りと悲しみを覚える。だが村人たちは自分達の行動をあらためようとはしなかった。その報いか、この村に大きな悲劇が…。

たび重なるグルムの攻撃を受けて、老人だけしかいなくなってしまった村があった。老人たちは自分達の身を犠牲にしてまでも、今にも生まれてきそうな赤ちゃんをグルムの手から守るために必死になっていた。そんな彼らの姿に心打たれたポポ、村に残された最後の希望を守るために立ち上がる!!

なんども執拗（しつよう）にポポを襲うパサーという男。彼は希望や未来といったもの一切を信じていなかった。彼にあるのは「すべてのものは滅びの運命にある」という信念だけ。しかしポポと出会い、ポポの心に触れることで彼の中で何かが変わり始める…。

ポポ達はチョークに追われて、湖の中の島にそびえ建つ塔へと逃げ込む。その塔は図書館になっており、マグという人が館長をしていた。彼はとても物知りで頭もいいのだけれど、なにかというと自分の息子のグリのことばかり自慢する変な人。しかし、そのグリの姿はこの塔のどこを捜しても見当たらないのだった…。明らかになる、この塔に残された悲しい過去と決して無くなることのない親子の絆！

カビだらけでキノコが沢山生えている森へと迷い込んだポポ達。この森がカビだらけなのは森の手入れを全然しないなまけ者の森の民のせいだった。ポポが注意しても彼等はいっこうにお構いなし。そんな彼らに怒りを覚えるポポ。そこにタランドゥスツヤクワガタを連れたグルム、チョークが現れて…。ポポの想いは、なまけ者たちに届くのか!?

吹雪吹きすさぶ、その山には古くからつたわる恐ろしい魔女の伝説があった…。ポポ達は「いるわけない」と信じていなかったが数々の災難がポポ達に襲いかかる！ その背後でうごめく黒い影…。魔女伝説の真実があきらかに!!

湯気がもくもくと立ち上る不思議な場所に到着したポポ達。そこはなんと温泉パラダイス！ ポポ達は旅の疲れを癒し、気分も心もリフレッシュ!! しかもそこで思いもよらない人たちとの再会が！ 村では「力比べコンテスト」も行われてチビキングも大ハッスル！

輝きの森を目指して火山地帯を進むポポ。足を踏み外してあやうく溶岩の流れる谷底へ落ちそうになったとき謎の金髪の少年に助けられる。絶体絶命の大ピンチ!! しかし彼は誰の力も借りずたった一人で森を旅して回っているという。ポポはソーマと打ち解けようとするのだが、彼はなかなか心を許そうとはしなかった。そこにグルム、チョークが甲虫を連れて現れて…。ソーマとの出会いが一体ポポに何をもたらすのか！？

野生に暮らすメンガタクワガタを狩ろうとしている謎の一団に出くわすポポ。必死にメンガタクワガタを守ろうとする中で、彼らが自分の意志ではなく、アダーなる人物の命令によって動かされていることを知る。ポポは一団の後をつけ、アダーの居場所をつきとめようと試みるが、パサー、チョーク、グルムの三人が勢ぞろいし行く手を阻む。かつてない規模の戦いが始まる…!!

パサー達によって気絶させられ、捕らえられてしまったポポ。連れてこられた先は甲虫達を凶暴化させ、言いなりにさせるための改造を施す工場だった。そこでポポ達の前に黒衣をまとった威厳（いげん）のある男・アダーが現れる。アダーはポポに対し自分達の仲間に加わるように告げる。果たしてアダーの真意とは？ ポポの運命がさらに激しく動き始める！

ソーマという少年の眼差しには、冷静さと意志の強さ、そしてなにより深い哀しみの影があった…。ポポはソーマが生まれ育った村に偶然立ち寄ることになり、そこでその「哀しみ」の理由を知る。彼には家族にまつわる複雑な過去があったのだ。ポポはソーマとの心の距離を縮められることができるのか？

旅を続けるポポ達の前に、巨大な断崖絶壁が立ちはだかる。この断崖を乗り越える方法を考えていると、変わった科学者モニカが現れる。飛行船しか絶壁を越える手段がないと考えたポポ達は、モニカが製作中の飛行船を完成させるための手伝いをすることに。しかし完成間近というところでグルムが現れて…。飛び立てるか！？ 飛行船!!

飛行船が故障してしまい、ある村へと不時着したポポ達。するとバビのことを「自分の娘」といって離さない老女や、「姉」と慕ってくる女の子が現れる。バビを始めサーカス団の連中はパムと出会う前の記憶をなくしており、自分達の過去、生い立ちについて何も解らない。困惑するバビだが飛行船が直るまでの間だけ家族として振舞うことにする。なくしたはずの過去に出会い、揺れ動くバビの心!!

アダー達の仕業によって大人達が全滅してしまい、子供達だけになってしまった村があった。その村ではヴィゴという少年が王様として君臨しており、大人を見ると敵とみなし、攻撃していた。しかしヴィゴのやり方に反対する子供達もいて、ポポは彼らからヴィゴを倒すために協力して欲しいと頼まれてしまう。子供同士の勢力争いに巻き込まれてしまうポポ達。しかもそこにチョークが現れて事体はさらにこじれてしまう事に…!!

ポポ達の乗る飛行船は故障により、水面に浮かぶ船へと墜落してしまう。しかしその船の持ち主のフラウさんは、怒るどころか色々と世話を焼いてくれる。その優しさ、暖かさに思わず母親の姿を重ねてしまうポポ。なんとかフラウさんに恩返しをしたいと思ったポポ達は村で行われる水泳大会に出場し、優勝賞品である船を獲得してプレゼントしようと考えるが…。果たしてその計画は成功するのか！？

柵で囲まれたていたり、木々が整然と整理されて生えていたりと、作り物めいた森へとやってきたポポ達。そこにはホビーと呼ばれる甲虫マニアが住んでいた。彼は甲虫を愛する気持ちがあまりに強すぎて、甲虫達を捕らえては自分が作った森で育てていたのだった。チビキングとセランにもホビーは興味津々。ポポ達はそんなホビーの行動、考えを疑問に思い、正そうとするが…。

木々は枯れはて、生命の気配のない静かな森…。そこはパサーの故郷だった。愛する両親がいて、親しい友がいて…彼にとって命より大切な場所だった。しかし、ある者の仕業により、森は突然「滅び」を迎え全て消え去ってしまったのだ。パサーは自分から大切なものを奪った者に復讐を果たすため、最後の戦いに挑もうとする。相手は…ポポ！ パサーがなぜポポをしつこく狙い続けたのか…驚愕の新事実が明らかになる!!

ポポは眠れなくて焚き火を見つめていた。揺らぐ炎を見ていると今までの旅の思い出が頭の中に浮かんでくる。苦しかったこと、楽しかったこと、いろいろなこと…。ただ、いくら旅を続けても「守護者の証」についての疑問は深まるばかり。その得体の知れない力に恐怖を感じるが、これからも「輝きの森」を目指し、旅を続けようと決意を新たにする。そしていよいよ強敵・デュークが動き出し戦いはますます激しくなっていく…。

デューク達の攻撃に追われるうち、たどり着いた地下の遺跡。その遺跡は不思議な力を有しており、ポポ達の意識に様々な不思議なイメージを送り込んでくる。宇宙空間や惑星、木々が育ち、森が生まれそこで生命が育つ様など…。しかしポポ達はその沢山のイメージが何を意味しているか判らずに戸惑ってしまう。実はこれは「森の民」の持つ重大な秘密を伝えるものだったのだ……!!

地下の遺跡の不思議な力は、パムとサーカス団の皆に様々な影響をもたらしていた。パムは感情を手に入れ、ビビ、バビ、ブーの三人にはパムと出会う前の記憶を取り戻した。……そしてそれはサーカス団に与えられていた使命が終わったことを意味する現象であった。そんな中、グルムが甲虫を引き連れ襲い掛かってきた！ バラバラになってしまったこの状態でポポ達はピンチを乗り越えることが出来るのか！？

ソーマ、意志が強く誇り高いこの少年は、始めは幼く甘いポポのことを嫌っていた。だが、ともに旅をし数々の困難を潜り抜けていく中で固い友情で結ばれていった。しかしある日、ソーマはチョークからある重大な秘密を告げられる。するとソーマの心の中に、ポポに対する暗い気持ちが染みのように広がっていってしまう。一体、チョークはソーマに何を打ち明けたのか？ 重大な事実が明らかになる…。

ポポ、パム、ソーマ、そしてサーカス団の皆は、まるで運命に引き合わされたかのように出会い、そしてともに旅をしてきた。旅は辛い事ばかりだったが、逆にそれが彼らを一つにまとめた。そんなポポ達の旅の合間のつかの間の休息。夕日が優しく彼らを包む。皆がこんな日がいつまでも続けばいいのにと思っていた。…だが嵐は間近に忍び寄っていた…。

ソーマが何の前触れもなくポポ達の目の前から姿を消した---。ソーマを必死に探すポポ達。ポポの胸に言い様のない、不安がこみ上げてくる…。一体ソーマの身に何があったのか？ ソーマが再びポポ達の前に姿を現したとき、変わり果てたソーマの姿があった…。

アダー側へと寝返ってしまったソーマ。ポポ達に何の躊躇もなく、激しい攻撃を仕掛けてくる。ソーマのあの優しさ、冷静さ、胸に秘めた情熱…全てが、ポポに対する憎しみによって塗り潰されてしまっていた。状況の飲み込めないまま、元のソーマに戻ってくれることを信じて説得を試みるポポ。ポポのソーマに対する想い、当のソーマの心には届くのか！？

ソーマはいらだっていた。ギラファノコギリクワガタを手にいれたのにも関わらず、ポポから守護者の証を奪えずにいることに。そんなあせるソーマを見て、グルムが優しくなだめる。しかしソーマはそのグルムの優しさを利用してポポを陥れる卑怯な作戦を思いついたのだった。しかしこの作戦は深い悲しみを生むだけだった…。ノバラの広がる草原に無数の涙が零れ落ちる…!!

空の上には、飢えも苦しみもない理想郷があって、いつかはそこにいけると信じ込んでいて、日常の生活をおろそかにしている森の民の集団があった。そんな森の民たちの考えを許せない人物がいた。その人物の名前はモニカ。ポポ達が以前、飛行船を貰った人だ。モニカは森の民の考え方を変えるべく奮戦する！ ポポ達もモニカの勢いに巻き込まれ色々と手伝う羽目に。村人達にモニカの思いは通じるのか！？

セミの鳴き声のせいでお互いがしゃべる声も聞こえないほど騒がしい森へとやってきたポポ達。ポポはそこでジジという耳こそ聞こえないが様々な不思議な力をもつ人物に出会う。しかしそこにソーマが現れて、セランをさらっていってしまう。ポポ達はジジの案内の元、セランを取り戻しに行くが、ソーマによる巧妙な罠が待ち受けていた!! しかしジジの不思議な力により、行く度も救われることになるのだった…!! 果たしてジジの持つ力とは！？

ソーマと争ううちに池にはまってしまい、池の底を流れる水流に足を取られ流されてしまったポポ。流れ着いた先は沢山の青い蝶が舞う美しく不思議な場所。そこにはラダとシュリという親子が住んでいて、平和な生活を送っていた。しかしソーマもこの場所へと流れ着いていて、しつこくポポの守護者の証を狙ってくる。穏やかなこの場所が二人の争いの舞台になろうとしていた…。

ポポを倒す！と高らかに宣言したものの、失敗続きのソーマ。デュークから散々に嫌味をいわれ、馬鹿にされてしまう。焦りを感じたソーマは、今までにないほどの猛攻をポポ達に仕掛ける。あまりの激しさに絶体絶命のピンチに陥ってしまうポポ達。しかしそこにあの男が現れて…!!

ソーマの猛攻によって、傷ついてしまうムシキング。しかしそんな状態でもポポを必死に守ろうとする。ポポはその姿を見て心の底からムシキングの力となり、共に戦いたいたいと願う。その時、ポポの中に眠る不思議な力が目覚め始める…！

守護者としての力が目覚めたポポ。しかしその力を使いこなせるまでには至っていなかった。どうすればいいか思い悩んでいると、ムシキングが現れて、ポポに守護者の力を身につけさせるべく修行を積ませようとする。その修行は命を失いかねないほどの危険なもの。果たして修行の成果は！？

旅する内、グルムの生まれた村にたどり着いたポポ達。その村でアダーの元から去ったグルムと再会する。グルムは二度と戦うことはしないとポポ達に誓う。しかしそこにソーマが現れて、戦いを捨てたグルムに再びポポ達を襲うように命令する。断るグルムにソーマは卑劣な手段を使って戦いの中に引きずり込もうとするのだった…。

いろんな事がありすぎて、お疲れ気味のポポ。そんなポポを楽しませようと、サーカス団の皆が色々と芸を披露してくれる。そんな和やかな時間の中に突然、アダーの元からはぐれたゴホンヅノカブトが現れて…!!

突然、ポポ達の前からパムが姿を消す。皆、懸命に捜すうちに古代遺跡の町へとたどり着く。なんとその町には大勢のパムがいた……!!

旅に出てからずっとポポは守護者の証について疑問に思っていた。なぜムシキングを呼び、ムシキングに力を与え、アダーたちがしつこく狙うのか・・・。ポポはその答えを敵であるデュークから告げられる。その衝撃の事実にショックをうけるポポ・・・!!

ポポ達が偶然訪れた村では新年のお祝いにと村をあげて甲虫達を闘わせていた。この闘いを勝ち抜いた甲虫は「甲虫王者」として尊敬され、沢山のクヌギの蜜が手に入れることができると聞いたチビキングは自分も参加すると言い出して……!!

デュークが自分の父親かもしれないと知って以来、ポポは悩み続けていた。考え疲れて眠りに付いたポポ、起きてビックリ、目の前にあった泉が消えてなくなっていた……!! この泉に隠された謎とは……!?

油のようなもので覆われた森へとやってきたポポ達。突然、セランの体が光輝き始め糸に包まれ動かなくなってしまう。ポポ達がセランの異変に慌てていると、ソーマが現れ、ポポ達を攻撃してきた。果たしてセランはどうなってしまうのか！？

ブルマイスターツヤクワガタに襲われるポポたち。絶体絶命の大ピンチに、ある男が現れて素手で甲虫をやっつけてしまう。この男の名前はビックといい、ビビたちサーカス団に芸と戦う技を叩き込んだ師匠であった。ビックはアダーに改造され、苦しんでいる甲虫達の面倒を見ていたが、そんな彼に暗い影が忍び寄る！

襲いかかってくるデュークを投げ飛ばしたポポ。その衝撃でデュークのつけていた仮面が割れる。ポポはその素顔を見て父親（ペレ）であるか確かめようとする。しかしデュークは全速力でその場から逃げ去ってしまう。必死に追うポポ。一方、ポポとデュークの争いを離れた場所から眺めていたソーマはデュークの素顔をはっきりと見てしまう。素顔を見て大きなショックを受けるソーマ！ 一体、デュークの仮面の下にどんな秘密が隠されているのか！？

デュークの元から離れる決意をしたソーマ。それはチョークとの別れも意味していた…。自分の信じる道を進むと決めたソーマに過酷な運命が待ち受ける…！

雪山を進むポポ達。途中、デューク達の罠にはまってしまい雪の中に閉じ込められてしまう。あまりの寒さに凍死してしまいそうになるポポ達。輝きの森を目前にしてポポ達はどうなるのか！？

ポポとチビキング、旅を始めてから沢山のピンチを協力して乗り越えてきた名コンビ。しかしそのチビキングが姿を消してしまう。チビキングを必死に探すポポ達。しかしそこにチョークが現れて「ムシキングを捕らえている」と告げる。二匹の大切な仲間のピンチ！ ポポは一体どうするのか！？

輝きの森へととうとうたどり着いたポポ達。ポポは以前にアダーから聞かされた「お前の父親は森の民の姿をしていない」という言葉が頭をよぎり不安になる。しかし仲間達に背中を押されて前へと進む……！

宇宙船の眠る湖を前にしてデュークと壮絶な闘いを繰り広げるポポ達。また一方では、宇宙船は飛び立つための準備をさせようとパムを操ろうとする。パムは必死に抵抗するが……。森の、この星の未来を決める戦いはさらに激しさを増していく！

ポポ達の前に最後に立ちはだかったのはやはりアダーだった。アダーはヘルクレスオオカブトとという史上最強の甲虫を使いポポ達を、ムシキングを攻撃してくる。ポポたちも抵抗するがあまりに強く全く歯が立たない。ポポ達に希望はのこされているのか！？

ピアから最後の力を受け取ったポポとムシキングはアダーとヘルクレスオオカブトに最後の戦いを挑む。仲間の、森の、甲虫たちの思いを背負い必死に戦うポポ達。今度こそアダーを倒すことが出来るのか！？

ポポ達の頑張りもむなしく、宇宙船の飛び立つ準備は完了し、アダーはヘルクレスオオカブトより強いヘルクレスリッキーブルーを呼び出す。しかしムシキングとポポは諦めることなく、この星の未来のために戦うことをやめない。果たして結末は一体どうなるのか！？ 「森の民の伝説」……今、ここに完結する！