学園都市すべての学校が参加して7日間にわたって開催され、全世界にその様子が配信される『大覇星祭』。一大イベントを前に街中がお祭りムードの中、美琴と初春、佐天は『残骸（レムナント）』事件で重傷を負った黒子を見舞う。黒子は入院中にもかかわらず自分のせいで美琴が『大覇星祭』を楽しめないのではと気に病んでおり、3人は心配せずにはいられない。しかも黒子は早々に退院して『風紀委員（ジャッジメント）』の巡回に参加すると息巻いていると聞き、初春は黒子の分まで頑張らねばと張り切ることに。そんな日常の裏側では、『大覇星祭』の開会式で『超能力者（レベル５）』に選手宣誓をさせようという企てが持ち上がり、さっそく7人への打診が試みられて……。

無事（？）開会式を終え、ついに始まった『大覇星祭』。またしても佐天はとある都市伝説――『不在金属（シャドウメタル）』の話を聞きつけてきて、黒子に大目玉を食らっていた。一方、美琴は本来なら黒子と一緒に出場するはずだったペア競技に、黒子本人の計らいによって婚后との風神・雷神コンビで出場することに。最初の競技となる二人三脚では、対戦校から激しくマークされながらも、能力の使い方に一日の長を見せつけて、さっそく大活躍する。そんな能力者同士が繰り広げる競技を学園都市内外の観客が楽しんでいる中、裏側でなにかを企むものの姿があった――。

偶然から美琴と間違われて、御坂妹は常盤台中学の選手としてバルーンハンターに参戦することになってしまう。能力者の質で勝る常盤台中学の面々は気合十分、競技開始直後から消極策をとる相手校を前に楽勝かと思われたが、なぜか次々に脱落者が出てしまう。 それは相手校のブレーンである馬場の奇策だった。実は暗部組織『メンバー』の一員である彼は、ある任務のために常盤台中学の選手たちの詳細なデータを集め、綿密な対策を練っていたのだ。 そんな中、「とある」実験での経験を活かした御坂妹が快進撃。それに対して馬場は、「御坂美琴」を封じるための策をみなに伝え、自分の本来の目的を達しようと画策する――。

黒子に怒られたのもなんのその、都市伝説 『不在金属（シャドウメタル）』を求めて調査を続ける佐天。初春はウェブ上に不確かな情報ばかりが異常に多いうえ、佐天が見たというサイトの存在すら見当たらないことに違和感を覚える 。そんな初春の懸念をよそに、「陰謀」のニオイを感じた佐天は霧ヶ丘グラウンドの探索に向かってしまった。そんな彼女の背後に、防護服を着た複数の人影が現れ――。そんなトラブルもありつつ、一日の競技がすべて終わり、『大覇星祭』夜の華であるナイトパレードをみんなが存分に楽しんだ翌朝。美琴は湾内から体操服について尋ねられる。御坂妹の身になにか起こったのではないかという胸騒ぎを抑えられず、美琴は彼女の行方を追うことに――。

御坂妹を探す際の失策から、美琴は食蜂派閥と共に行動することを余儀なくされ、身動きが取れなくなってしまう。 しかも、頼みの綱になるはずだった黒子たちは、食蜂によって美琴との記憶を消されてしまっていた。焦る美琴だったが、続いて出場したペア競技・風船サンドで婚后に状況を説明し、協力を取り付ける。婚后はバルーンファイトに参加したのが、美琴自身ではないと気づいていたのだ。競技を終え、約束通りに御坂妹を探し始めた婚后は、彼女の倒れていた場所でその手がかり――黒猫を見つける。だが、引き続き御坂妹の手がかりを追う婚后へ『メンバー』の馬場が接触をはかり……。

『妹達（シスターズ）』確保に動いていた『メンバー』馬場の手により、傷つけられ、倒れ伏した婚后。その姿を見て、静かな怒りを湛えた湾内と泡浮が馬場の前に立ちふさがる。ふたりを侮って交換条件を持ち出した馬場だったが、交渉はすぐに決裂。馬場はT:GDを操り、湾内と泡浮の連携を分断しながら冷静に能力を分析し、有利に戦いを進めようと画策する――。一方、美琴は、負傷した婚后を運んで救急車で病院に辿り着いた佐天と遭遇。自身の見込みの甘さが招いた事態に激しい後悔と怒りを覚える。覚悟を決めた美琴は、食蜂派閥を振り切って敵のもとへと向かう――！

御坂妹の黒猫を『読心能力（サイコメトリー）』にかけ、手掛かりを探りあてた湾内たち。その情報を美琴に伝えるべく携帯電話を開いた佐天は、既に美琴の連絡先が登録されていたことに違和感を覚え、その事実を黒子に相談する。佐天から連絡を受けた美琴は、彼女たちとの合流地点へと急ぐが、その前に初春を人質にとった警策看取が現れる。『妹達（シスターズ）』、そして『絶対能力進化（レベル６シフト）』計画について口にする警策に警戒を強め、その背後に自分の追っていた存在――食蜂とは違うなにものかを見る美琴。動揺を抑えて初春を助けようとする美琴だったが、警策は美琴の母・美鈴も人質に取っていて――！

佐天の情報と、初春のパソコンに残された手がかりから、美琴は第二学区にある食蜂のアジトを突き止め、ついに彼女と対峙する。しかし食蜂の口から聞かされたのは意外な事実だった。御坂妹は彼女が保護していること、美琴の排除と『妹達（シスターズ）』の捜索をしている勢力があること、そして 『絶対能力進化（レベル６シフト）』計画の提唱者である木原幻生こそが今回の事件の黒幕であること――。ふたりの『超能力者（レベル５）』は、つかの間の協力関係を築き、幻生のもとへと向かう――！

謎の少女を探っていた黒子が、ついにその正体を突き止める。警策看取――霧ヶ丘付属中学に在籍していた彼女の情報は、秘匿扱いとなっていた。『書庫（バンク）』の管理センターで詳しく調べたところ、警策は死亡扱いになっていたものの、その記録にはあやしいところが散見される。所員から聞かされた噂にさらに疑惑を深める黒子たちだったが――。一方、事件の首謀者である木原幻生を追っていた美琴と食蜂は、彼が訪れている会議場に向かい、その身柄を確保しようとしていた。それぞれの能力を活かして会議場内の探索を進めた美琴と食蜂。ついに隠れていた幻生を捕えることに成功するが――！

捕らえたはずの木原幻生は、彼の送り込んだ影武者だった。その事実に、食蜂は別の危険な可能性に気付き、即座に行動を開始する。襲撃を受ける食蜂のセーフハウス、想定外の事態によって塞がれる道――。食蜂が急ぎ、幻生が向かっているであろうその場所は、食蜂が幼いころに関わった、とある計画と関わりのある施設だった。当時、『才人工房（クローンドリー）』と呼ばれるその研究機関で能力開発を受けていた食蜂は、ドリーという少女と出会う。病気で機械の助けがなければ生きられず、仲の良い友だちと離れたばかりだというドリー。彼女のお守りを任された食蜂だったが、触れ合ううちに仲良くなり――。

『外装代脳（エクステリア）』の脳波を調律し、御坂妹のプロテクトを解いた幻生は、ミサカネットワークを掌握。天上の意志――「『絶対能力（レベル６）』にたどり着けるかどうか」という不気味な言葉とともに、対峙した美琴の能力を暴走させる。異形へと姿を変えた美琴は、何者かの声に導かれるまま、『窓のないビル』に最大出力の攻撃を加え――。極大規模の落雷に大混乱となる学園都市。それを見た食蜂が、上条が、第七位の『超能力者（レベル５）』削板が走る！　そして美琴が狙われていることを知った黒子は、初春と佐天のサポートを受け、現場へと急行する。そこにははたして、警策の操る人形の姿があり――。

異形へと姿を変えた美琴には、上条の右手も一時的にしか効果を表さない。それどころか、さらに姿を変え、力を増大させていくばかり。美琴に流れ込み続けるなにかを止めない限り、上条たちには足止めが精いっぱいで――。一方、能力の特性をついて警策の操る人形に対抗する黒子。その間に初春と佐天が警策自身のいるビルの特定に成功する。追い込まれた警策は、黒子を罠に誘い込む――。『外装代脳（エクステリア）』のリミッター解除コードを狙い、食蜂のセーフハウスを探し回る幻生。食蜂はあらかじめ仕掛けた数々のトラップでその動きを止めようとするが、『多才能力（マルチスキル）』で多数の能力を駆使する幻生にすべて切り抜けられてしまう。ギリギリの攻防の中、食蜂はとある仕掛けを使い、最後の賭けに出る――！

「目」と「耳」を封じられたにもかかわらず、人形を的確に操り、黒子を攻撃してくる警策。その秘密を解くカギを見つけたのは、意外なことに佐天だった。大覇星祭の大会中継用に飛ばされていた小型カメラ。それが利用されている可能性を初春から告げられた黒子は、これまでの情報をもとに警策の居場所を予測。ある作戦を実行し、警策との勝負に出る――。一方、異形と化した美琴は、上条たちの決死の行動もむなしく、暴走を続けていた。食蜂を追い詰め、目的のコードを手にした幻生は、美琴を『絶対能力（レベル６）』へと至らしめる最後のトリガー――『外装代脳（エクステリア）』のリミッターを解除する！

黒子は警策の居場所を探り当てて拘束、動きを封じる。食蜂は幾重にも張り巡らせた計画によって、『外装代脳（エクステリア）』を崩壊へと導き、幻生によるミサカネットワークへの介入を断ち切った。しかし美琴は、意識を取り戻したものの、依然として暴走を止められず、黒く渦巻く力の塊は消えないままだった。能力とはまったく異なる、別世界の、理解の及ばない力。そこから美琴を開放すべく、削板が根性で道を切り開き、上条を美琴のもとへと送り出す。ついに上条の右手が届くも、黒い塊にふれた右手は肩から吹き飛ばされてしまう。そして次の瞬間、上条の右肩から８体もの巨大なドラゴンが姿を現して――！

『才人工房（クローンドリー）』で能力開発を受けていた幼き日の警策は、同じ施設で治療を受けていたドリーの世話を任されていた。ある日、ドリーの生命維持装置に疑念を抱いた警策は、彼女の「治療」の真実を知ってしまう。クローンとして生み出されたドリーは、実験のために命を削られていたのだ。実験を中止してほしいという訴えもむなしく、捕らえられドリーと引き離されてしまう警策。学園都市に抱いた深い怒りと憎しみを糧に、復讐を誓って戦い、敗北し続けた彼女がたどり着いた計画は、またも失敗に終わる。その先に待っていたのは、ドリーを巡るもう一人の少女「みさきちゃん」との出会いだった――。

ゲコラー仲間の帆風からとあるカードを手渡された美琴。『インディアンポーカー』と呼ばれるそのカードは、他人が見た夢を体験できるという触れ込みで、今、学園都市でひそかなブームを起こしているのだという。さっそく話題に食いついた佐天にその効用を聞かされ、試してみた美琴だったが、他人の夢だけになんとも微妙な使い心地を味わうことに……。そんな翌日 、帆風に誘われ食蜂と同席することになったお茶会の席で、Ｓランクの夢を提供するという『天賦夢路（ドリームランカー）』の取引現場に遭遇する――。一方、黒子と初春は未来に起きる事故が表示されるという怪しいアプリの検証のため、『風紀委員』として調査に乗り出していた。

黒子たちが調査していたアプリの開発者は予知／念写能力者の美山写影という小学生だった。彼は自分の予知した運命を変えることのできる能力者を探していたのだという。美山の協力を得て、いくつかの事件を未然に防ぐことに成功する黒子たち。ある日、同じ公園内でふたつの事故が予知されるという、初めてのケースが起きる。火災を伴い、多くの被害者が予想される事態に、他の『風紀委員（ジャッジメント）』の応援を得て対処する黒子たち。そんな中、能力の過剰使用が原因で美山が倒れてしまう。無理をしてまで能力を使っていた彼の行動の裏には、苦い過去との経験と、とある理由があった――。

他人の夢を追体験できる『インディアンポーカー』。その夢を通して、睡眠学習のように役に立つスキルを身に着ける副次効果が確認されたことで、今度はさまざまなカードを取り扱うトレーダーが出現していた。とあるトレーダーの前を通りがかった美琴は、とびきりの変人天才科学者の夢が詰まったカードを勧められる。その名は『巨乳御手（バストアッパー）』――興味なさげな態度から一転、電光石火の早業でカードをつかむ美琴。しかしカードのもう片端を手にした少女がいた。『アイテム』の絹旗最愛。それぞれの事情で切実にそのカードを必要とするふたりの少女は、手を取り合い、秘められた情報に迫っていく―！

美容によいという情報に乗っかって、さっそくサバ缶を買いに行った佐天。しかし、最後の２缶を手に入れてしまったばかりに、売り切れのワゴンの前で崩れ落ちていた少女――フレンダに付きまとわれる羽目に。その深いサバ缶愛に１缶分けてあげたものの、フレンダはうっかり無駄にしてしまって涙目になる。そんな様子を見てあきれ半分ながらも、なんとなく見捨てられなくなってしまった佐天は、自宅に招いて食事をふるまう。フレンダのマイペースな言動に振り回されながらも楽しい時間を過ごした佐天。その後もメッセージアプリでやり取りをする仲になったふたりは、とある事件で再び顔を合わせることに――。

一食（サバ缶）の恩を返すべく、拉致されそうになった佐天を救ったフレンダ。さっそくお礼のサバ缶パーティで祝杯を挙げようと盛り上がるが、突如、何者からの狙撃を受ける。人混みの中でも躊躇なく、しかも正確に狙ってくる相手に、自分と同じ獲物をもてあそぶ『狩人』の匂いを感じるフレンダ。思いつく限りの策を講じて対抗しようとするが、敵はトラップにも フェイントにもまったくかかることなく、こちらの行動はことごとく読まれてしまう。痛みと得体のしれない相手への恐怖から冷たい考えが頭をよぎったそのとき。佐天から、足手まといになってしまっている自分が囮になると提案を受け――。

常盤台中学をはじめとした『学舎の園』、そして大手企業の秘匿情報の漏洩が多発。その原因は『インディアンポーカー』で見た夢と考えられ、対策がとられるものの、大きな効果は上がらずにいた。一方、『インディアンポーカー』の技術に『才人工房（クローンドリー）』の気配を感じとった食蜂は独自に調査を開始。その裏に操歯涼子という研究者と、彼女が関わっている研究機関の存在を突き止める。しかし、そこで行われていた実験は『インディアンポーカー』とは関係のない、奇妙なものだった。そんな事情を知らされた美琴は、食蜂からその研究機関の調査を、とある交換条件とともに持ち掛けられる――。

ひとつの体からふたりのサイボーグを生み出す研究――『魂の生成』実験の実態を探る美琴。しかし研究機関への潜入を試みる彼女の目前で、操歯涼子そっくりのサイボーグ――『ドッペルゲンガー』が施設から逃走してしまう。操歯に直接コンタクトをとった美琴は、彼女から『ドッペルゲンガー』に秘められた危険性と、その解決のために『インディアンポーカー』が作られたことを聞かされるが、なにか釈然としないまま美琴は立ち去っていく操歯を見送るのだった。だが、美琴と別れた操歯の前には逃走していた『ドッペルゲンガー』が姿を現していた。そして時を同じくして、暗部組織『屍喰部隊（スカベンジャー）』が『ドッペルゲンガー』を狙って襲撃をかける――！

実験に参加した切実な目的と、『ドッペルゲンガー』を生み出してしまった責任。たったひとりでそれらを抱えこみ解決しようとしていた操歯に、美琴は過去の事件での自分の姿を重ねてしまう。意を決して操歯の元に戻った美琴は、『ドッペルゲンガー』捕獲任務に就いていた『屍喰部隊（スカベンジャー）』と鉢合わせる。彼女らによると『ドッペルゲンガー』は体の損傷を補うため、周囲の物質を取り込む性質をもつという。操歯の恐れていた『魂の拡散と憑依』が実際に起こっていた可能性を知り、美琴は彼女らと共同戦線を張ることに。一方で、『屍喰部隊』のリーダーは美琴と手を組むことで任務達成を狙っていた。

『魂の憑依』によって瓦礫を取り込み、巨大な姿になった『ドッペルゲンガー』。圧倒的な質量で立ちはだかる巨獣に、美琴は砂鉄の巨像を作り上げて対抗する。砂鉄の特性を生かして徐々に『ドッペルゲンガー』の巨獣を解体していく美琴に対して、燃料タンクを市街地に落とし破壊しようとする『ドッペルゲンガー』。間一髪、空中で燃料タンクを爆破し被害を防いだ美琴だったが、『ドッペルゲンガー』のその行動には、美琴の攻撃を逆手に取った別の目的――研究データをバックアップしている秘匿された飛行船の存在を探し当てる目的があった。一方、操歯も事件に決着をつけるべく『ドッペルゲンガー』のもとに向かっており――。

『魂の憑依』のカラクリを暴き、飛行船の上で『ドッペルゲンガー』と対峙する美琴。魂を持たない存在として生まれたことへの絶望と、人間への復讐を口にする『ドッペルゲンガー』は自らの似姿を造り出して美琴を襲う。しかし美琴はその攻撃がブラフであること、そして『ドッペルゲンガー』の真の目的に気付いていた。美琴の言葉を拒絶し、飛行船とともに落ちていく『ドッペルゲンガー』。その先には、操歯と、研究所所長の姿があった。美琴の口から告げられる『ドッペルゲンガー』の真実を前に崩れ落ちる所長に、操歯はこの実験を続けることはできないと告げる――。