シャロ、ネロ、エリー、コーデリアの4人は、トイズと抜群のチームワークで数多くの事件を解決してきた「ホームズ探偵学院」の人気者。学生だけでなく偵都ヨコハマの市民たちからも「ミルキィホームズ」と呼ばれ、憧れの的だった。だが、ある嵐の夜、宿敵「怪盗帝国」とのバトルの最中に「ミルキィホームズ」の4人はトイズを失ってしまい、事態は激変する。優秀な探偵だった「ミルキィホームズ」は何をやってもダメなダメダメ探偵になってしまったのだ！ どうしてもトイズが蘇らない「ミルキィホームズ」4人に対し、その事態を憂慮した学院の生徒会長アンリエットは、最後通牒を突きつけた！ それは何と…?!

トイズを失ったミルキィホームズたちを待っていたのは、屋根裏部屋での同居生活。食事も貧しくなり、4人の気持ちは徐々にささくれだってゆく。その様子を見て喜ぶ、怪盗帝国のトゥエンティ、ストーンリバー、ラット。彼らはミルキィホームズを監視するためにそれぞれ二十里、石流、根津に姿と名前を変え、ホームズ探偵学院に潜入しているのだ。だが、ミルキィホームズ分裂の危機を一匹の子猫「かまぼこ」が救う。少しづつまとまりを取り戻してゆく4人。ところが、ある日朝食用のパンが盗まれるという事件が発生！ 石流はミルキィホームズたちが犯人だと決めつけ糾弾する！ ピンチに陥ったミルキィホームズたちだが…。

怪盗アルセーヌから犯行予告が届いた。超ヨコハマ美術館にある「ハマのビーナス」を盗むというのだ。呼応して現地へ出動する明智・銭形・長谷川・遠山の4人。ヨコハマ警察の対怪盗用特別チーム「G4」のメンバーだ。一方、ミルキィホームズ4人も超ヨコハマ美術館へ駆けつけ、G4の4人と対面することに。ミルキィホームズに強いライバル心を持つ明智は、一計を案じ、自分の言う通りにすれば失ったトイズが復活するとミルキィホームズたちに告げる。明智の言葉を信じた4人は美術館の中であるゲームをすることに。だが、その途中恥ずかしいポーズに耐えられなくなったエリーは逃げ出してしまう！ そんな中、遂に怪盗帝国が登場し…。

ホームズ探偵学院の裏側に広がるヨコハマ大樹海で、アイリーンという小学生が行方不明者になった。ミルキィホームズとG4がその捜索に乗り出すが、シャロと明智が二次遭難してしまう。一端捜索は中止になるが、何とかシャロを助けようと、その夜学院に無断で夜のヨコハマに出ようとするコーデリアたち3人。だが、怪盗帝国の罠にはまって身動きがとれなくなってしまう。一方、シャロと明智はとある洞窟の中でアイリーンと出会う。アイリーンがヨコハマ大樹海に足を踏み入れた理由を聞き、何とかアイリーンを助けようと誓うシャロ。翌日3人でヨコハマ大樹海からの脱出を試みるが…。

スズメを追って道路に飛び出したかまぼこ。自動車に轢かれそうな危機をメアリー＆ケイトと名乗る2人組みの女怪盗がトイズを使って間一髪で助け出す。そのかっこよさに、ミルキィホームズの4人はこの2人を怪盗ではなく探偵だと勘違いしてしまう。一方、メアリー＆ケイトは何故か急にかまぼこの誘拐を計画し、そのためミルキィホームズたちの屋根裏部屋へ向かう。すっかり探偵だと信じ込んだミルキィたちの天然ぶりに翻弄される2人だが、何とかかまぼこの誘拐に成功。だが、かまぼこが誘拐されたと気づかないシャロたちは、行方不明のかまぼこを探すが…。

ヨゴバマファミリア教会で、マーロ国の王女クラリスとリパ国のペロ・グーリ王子の結婚式が催されることになった。警護についたG4の面々だが、クラリスの容姿がシャロそっくりなことにびっくりする。一方シャロたちは、雨が続いていたため屋根裏部屋が湿度100％状態で、除湿機が欲しくてしかたない。そんな時シャロはクラリスから、せめて結婚前に憧れだった「普通の生活」をおくりたいとシャロに身代わりを頼み込まれる。除湿機に心惹かれたシャロはこの依頼を引き受けるが、ペロ・グーリ王子には変わった性癖があった。それは…。

怪盗殺しの岬…。そこに眠るという、大富豪パスカヴィルが収集した膨大な美術品を盗むことを計画するアルセーヌたち。一方同じ情報を元にG4及びミルキィホームズのメンバーたちもその地に集っていた。ビーチに降り注ぐ太陽に、任務を忘れ呉越同舟で楽しむ一同だったが、激しく降り始めた雨を合図に、お宝が眠るという洞窟の探検に旅立つ。だが、次々と襲い来るトラップにかかってしまい、一同はどんどん分断されていく。そんな中、ある部屋にたどりついたシャロだったが…。

小衣の策略にはまって、風邪をひいてしまったミルキィホームズの4人。アンリエットの懸命な看病により回復するが、逆にアンリエットが風邪をひいてしまう。感謝の気持ちでいっぱいのシャロたちは、アンリエットの部屋で一生懸命看病をする。一方、お見舞いと称して探偵学院を訪れる小衣たちG4の面々。ミルキィホームズたちがまだ風邪をひいていると思っていたのだ。だが、学院にやってきた小衣たちはシャロの「アルセーヌゥゥ」という声を聞きつけ、アンリエットの部屋へ向かう。そこで、G4が見たものは…。

いつもの屋根裏部屋でミルキィホームズの4人は豪華な食事を楽しんでいた。シャロを先輩と慕うソニアが差し入れてくれたのだ。食事のあとはウィジャボードで楽しんでいたが、夜も遅くなり、何故か紛れ込んでいた根津が、ソニアを部屋まで送り届ける。だがその帰り道、根津は何者かの襲撃を受け倒されてしまう！ 床に残されていたダイイングメッセージにより犯人に疑われてしまうミルキィホームズ。窮地に陥ったシャロたち4人は、ウィジャボードでそれぞれのご先祖様を呼び出し、助けてもらおうと画策するが……。

『トイズは大いなる試練によって蘇る』というメッセージを得たミルキィホームズ。4人は試練＝試験だと思い、次の試験でトイズが戻ってくるものと思い込んでしまう。不合格なら退学なのに、試験勉強もせずに遊び歩くミルキィホームズを不思議に思うスリーカードたち。だが、アンリエットもミルキィホームズにトイズが戻るものと確信していた。しかし、試験の結果はいつも通りのダメダメぶりで不合格。ミルキィに迫る退学の危機。まさにその時、ヨコハマ美術館に怪盗アルセーヌが現れた！ 試験結果を挽回するチャンスだと意気込むシャロたちが出動するが…。

ミルキィホームズは、遂にホームズ探偵学院を退学になってしまった。一方、シャロたちが学院を去ったのに合わせ、活動を活発化させる怪盗帝国。中華料理店で働き始めたシャロは、G4のメンバーに他の3人の近況を教えてもらい、4人は久しぶりに一緒になる。だが喜びもつかの間、傍らの街頭ビジョンには見覚えのある姿が…。何とアンリエットがグランドヨコハマ峡谷の吊り橋から吊るされているではないか！ 正義があるなら、彼女を救いに来いと挑発するアルセーヌ。だが、トイズが戻っていないミルキィホームズの4人は…。

怪盗帝国VSミルキィホームズのファイナルバトルが始まった。遂にその力を解き放ったアルセーヌは、圧倒的なパワーでミルキィホームズたちを攻め立てるが…。