偵都ヨコハマに世の中を揺るがす『怪盗帝国』とそれを正す少女探偵団『ミルキィホームズ』が現れてから２年。ヨコハマの街にはつかの間の平穏が訪れていた。その街に住むカズミとアリスは幼馴染同士の１３歳。違う探偵学院に通いつつも帰り道で落ち合うなど、毎日仲良く探偵になるための勉学に励んでいた。そんなある日、街で逃げ去る怪盗を見かけた２人。追いかけた先で彼女たちが見たものは……？

怪盗を追った先に現れたのは怪盗７人組の集団『カラー・ザ・ファントム』、そしてそれを捕まえるために現れたヨコハマのヒロイン『ミルキィホームズ』だった。カズミとアリスも彼女たちを見て自分達も力になれないかとミルキィホームズの元を訪れる。ホームズ探偵学院での優雅なティーパーティーを目の前にして感動する彼女たちが与えられたアドバイスとは……

捕らえられた赤怪盗。ヨコハマ警察の対怪盗特別チームGenius4が駆けつけた時その元にはカズミとアリスが決めたチーム名『フェザーズ』と書かれたカードが置かれていた。学校でも話題になるフェザーズの名前だったが、教師には「国際探偵機構のライセンスを持たないニセモノに憧れてはならない」と釘を差されてしまう。カズミは残りもカラー・ザ・ファントムも捕まえるため、強化合宿をしようと提案する。

青怪盗に完全にやり込められ、女探偵リュウコ・コマツの探偵ライセンス証も奪われ、自信を失ってしまうフェザーズの２人。そんな中カズミはホームズ探偵学院を訪れ、図書館でミルキィホームズの過去に触れる。アリスもまた自らで新しい証拠を見つけようと現場に向かっていた。それぞれの解を見つけた２人は、再び怪盗に対峙する事になる。

カズミとアリスの２人は、老婦人を今日も尾行していた。彼女は毎日のようにカフェのカウンターに座り、赤いカクテルを一口だけ飲み、何かを監視するような挙動を見せてはしばらくするとバスに乗ってどこかに去っていく……。いったい何者なのか？　疑問に思った２人は老婦人が乗るバスに一緒に乗りこむことにした。

米菓街を襲うはずだった黄怪盗・イエローブラックホールが動揺し紫怪盗に報告する。１０年ぶりに伝説の怪盗ビスコンテが現れたという。そんなことも知らず、カズミとアリスは、今日は「フェザーズ」のカードデザインを考案中。そんな中、アリスの兄であるシオンと父親が帰宅。夕食を共に取るカズミはその帰り道、家族についてアリスにこぼすのだった。

アリスの知らない所で、アリスの兄であるシオンと両親は反目していた。怪盗一家であることを世間に、そしてアリスに隠し続けてきた彼らも一枚岩ではなかった。「怪盗はどうあるべきか」。それぞれの思いがあり、それはシオンが所属する７人の怪盗チーム「カラー・ザ・ファントム」も同様であった……。

カズミとアリスの活躍が続く中、彼女たちは改めてミルキィホームズに呼び出された。彼女たちの部屋を訪れるとそこには、指揮官を目指すカズミの目標であり、過去にヨコハマの街を救った名指揮官「エラリー姫百合」がいた。シャロと小衣の間でどちらの部屋に姫百合を泊めるかで揉める中、シャロ以外の３人は姫百合をフェザーズの２人と泊まらせようと画策する。

十津川の過去が語られ、その彼女はシオンに会い、「忘却のトイズ」を放つ。カラー・ザ・ファントム内の動きも活発化する中、カズミはアリスとの能力差に苦しんでいた。そんな２人の前に紫怪盗が現れ「裏切り者のビスコンテの宝を奪う」と宣言するのだった。

怪盗チーム『カラー・ザ・ファントム』と行動を共にすることにしたカズミ。そして自らの家族が怪盗一家であることを知ってしまったアリス。それぞれの思いを胸に、彼女たちは探偵秘宝館に展示されている「小林オペラの探偵帽」の争奪・防衛に動く。

カズミとアリスはお互いの気持を通い合わせ、もう一度探偵の夢に向かうこと、そして紫怪盗であるシオンの活動を止めることを決心する。そんな中、怪盗チーム『カラー・ザ・ファントム』は解散・内部分裂に直面していた。シオンはカラー・ザ・ファントムの役目は終わったと語るも、他のメンバーによって眠らされてしまい……

ランドマークタワー展望台で対峙するカズミ・アリスと黒怪盗・白怪盗。黒怪盗のトイズ「ギガンティック・ファントム」に翻弄されるが、ミルキィホームズの協力によって最後の戦いに赴くこととなる。囚われのシオンを巡って、最後の戦いの火蓋が今、切って落とされる。