せっかくトイズが戻ってきたのもつかの間、またまたトイズを失ってしまったミルキィホームズの4人。好敵手の復活を強く望むアルセーヌ（＝アンリエット）は、ミルキィホームズがトイズを取り戻すようにと、陰になり日向になり４人をサポートするが、トイズが復活する気配は全くない。それどころか、４人は貧乏生活にすっかり慣れ、ダメダメ街道まっしぐら。遂にはトイズだけでなく、学院生活に一番大事なものもすっかり忘れてしまい…。

農地を荒らされたため収穫を得られず、空腹に耐えかねたミルキィホームズの4人はバイトをすることに。エリーのバイトは有名なチェリー画伯のモデル。ところが、出来上がった絵を見てどうしても欲しいという老人が現れる。大昔に生き別れた初恋の人にそっくりだというのだ。あっさり渡そうとするエリーを抑えて、何とか大金を得ようとするネロは…。

泥舟に乗り遭難してしまったミルキィホームズたち。4人は漂着するが、すぐに捕まり投獄されてしまう。なんと、彼女たちがたどり着いたのはハッケイ島という監獄島だったのだ！だが“絶望の島”と呼ばれるハッケイ島には最高の宝が眠るという伝説があり、そのお宝を狙って既に怪盗帝国の面々が潜入を果たしていた。一方、他の囚人たちとともに重労働に苦しむミルキィホームズたちは、何とか島を脱出しようとするが…。

相変わらず遅刻を繰り返すダメダメなミルキィホームズ。彼女たちのダメな様子に不機嫌が募るアンリエットは、ある日4人を強く叱責してしまう。何とか遅刻をなくそうと考えた4人は、寝相の悪さが遅刻の原因だと考え、寝相を良くしようとあれこれ試すことに。だが、やはりうまくいかず、やがてネロとコーデリアの口喧嘩になってしまう。結局、コーデリアの提案で寝る場所を変えた4人だが…。

ヨコハマの街に、女性の前でロングコートをはだける変態が出没するという事件が多発する。事態を憂慮したアンリエットは、学院の生徒たちに注意を促すチラシを配ることに。そのチラシを手にしたミルキィホームズの前にコート姿の怪しい人物が現れる。その人物が変質者だと考えたミルキィホームズはその人物を逮捕しようとするが…。

カマクラ駅に入線する一台のエノ電。その後車両の車内には、簀巻きにされたネロやボロボロの小衣など変わり果てたミルキィホームズとＧ４の姿があった。時は遡りその40分前。大探偵博の目玉として建てられたカマクラの大探偵像を爆破するという予告状がＧ４の元に届く。さらにそこには、止めたければエノ電特別急行に乗る自分を見つけてみろという犯人からの挑発が。激怒したＧ４の乗るエノ電の発車直前、ミルキィホームズの４人が駆け込み乗車をしてきて…。

ヨコハマ警察の留置所で食事と空調に恵まれた生活を謳歌しているミルキィホームズ。だが、あきれ返った小衣に追い出されてしまう。快適な生活を求めて彼女たちは生徒会長アンリエットの部屋へ向かうが、部屋に入った4人が目にしたのは普段とは違いふてくされた様子のアンリエット。何とか元気づけようとする4人だが、それが逆効果となりアンリエットは激怒してしまう。だが、次の瞬間顔を上げたアンリエットには満面の笑みがたたえられていた…。

ミルキィホームズ遂に廃校が決定したホームズ探偵学院。突然の事態に落ち込むラット、トゥエンティ、ストーンリバーの3人。一方、ミルキィホームズの4人は、他の生徒の転校先が次々と決まっていく中、どこにも行き先が決まらずにいた。精神的に追い詰められたコーデリアは現実逃避の妄想に溺れていく。強大化していくその妄想は、シャロ、ネロ、エリーを取り込むだけでなく、ミルキィホームズに怒りをぶつけようとやってきたラット、トゥエンティ、ストーンリバーをも取り込んでしまい…。

久しぶりに有給休暇を取ってくつろぐG4の次子、平乃、咲。そのことをすっかり忘れていて、G4のリーダー小衣は他の3人を逆恨みする。一方、ホームズ探偵学院を再興しようと頑張るミルキィホームズの4人だが、相変わらずのダメダメぶり。その様子を見ていた小衣は、ミルキィホームズの4人を利用して、次子、平乃、咲の休暇を邪魔しようと画策する。だが、その策は簡単にバれてしまい、3人には軽くあしらわれてしまう。ならば怪盗帝国を利用しようと考えた小衣は…。

『探偵博までに立派な探偵になる』と誓ったミルキィホームズ。だが時は過ぎ、「探偵の塔」の除幕式の日を迎えてしまう。時間がないと焦る4人に配られたチラシには「探偵博マスコットガールコンテスト」募集の文字が。絶好のチャンスと意気込む4人だが、“参加資格・トイズ”とある。落ち込む4人に、ヨコハマのどこかにトイズを蘇らせる「ぱんどらのつぼ」というつぼがあるという情報が入る。さっそくヨコハマ中を探し回るミルキィホームズが最後にたどりついたのは、学院の跡地だった…。

「ラードの神」を名乗るものに蹂躙されていく偵都ヨコハマ。その圧倒的なパワーの前に、全ての生き物ひれ伏そうとしていた。そんな絶体絶命の危機の中、ヨコハマの街を救おうとして立ち上がったミルキィホームズは、「ラードの神」との壮絶なファイナルバトルを繰り広げる！一方、ヨコハマを去り今はロンドンに滞在するアルセーヌは、ソニアとの対決の中で、ミルキィホームズともう一度向き合うように説得されるが…。

ヨコハマへの帰還を果たしたアルセーヌは、３カードとともに怪盗帝国の活動を再開し、一回り成長したに違いないミルキィホームズたちとの邂逅を心待ちにする。一方、何とか探偵博のマスコットガールになろうと奮闘するミルキィホームズ。そんな中、マスコットガールの審査を持ち前の強運で勝ちあがっていくシャロ。いよいよ最終審査を迎えるシャロの前にもう一人の最終候補者が現れるが…。