円堂守は、雷門中学サッカー部のキャプテンにしてゴールキーパー。7人しかいない部員たちはやる気もなくサボり放題だったが、彼は｢フットボールフロンティア｣への出場を諦めず、毎日、河川敷で練習に励んでいた。ある日、円堂は、河川敷ですごいシュートを放つ少年と出会う。彼の名は豪炎寺修也。円堂のいる雷門中への転校生だった。サッカー部に勧誘する円堂に、豪炎寺はもうサッカーをやめたと冷たく言い放つ。そんな折、円堂は校長の火来から次の練習試合を告げられる。その相手は、40年もの間、フットボールフロンティアで優勝し続けている最強チーム、帝国学園サッカー部。しかも、試合に勝てなかった場合、サッカー部は廃部にすると・・・・・・。

円堂の勧誘に、なんとか10人集まった雷門中サッカー部の仲間たちだったが、その中に豪炎寺の姿はなかった。帝国のデモンストレーションに実力を見せ付けられながらも、最後のひとり、目金を加えた11人で試合を開始する。一方、超名門校である帝国学園が、弱小チームの雷門に試合を申し込んできたのはなぜか。夏未と火来は試合でその目的がわかるのではないかと、動向を見守っていた。しかし、前半を終了してスコアは10対0。帝国イレブンとの圧倒的な実力差の前に、雷門はなす術もなかった。それでも戦うという円堂だったが、他の部員は弱気なまま。さらに後半開始直後、ついに帝国イレブンの本気の攻撃、｢デスゾーン｣が繰り出される。

豪炎寺の参戦と円堂の活躍により、帝国学園の試合放棄という形ながら、辛くも勝利をもぎ取った雷門イレブン。しかし、豪炎寺は｢今回限り｣とチームを去る。廃部を免れた雷門イレブンに、夏未が次の対戦校を発表する。相手は尾刈斗中。この試合に負ければ直ちに廃部となるが、勝てばフットボールフロンティアへの参加を認めると言う。はしゃぐ部員たちだったが、尾刈斗中は怖い噂が絶えないチームだった。弱気になり、やはり豪炎寺が必要だという一年生たちと、彼らにいらだつ染岡ら二年生。雷門イレブンの心は、少しずつかみ合わなくなっていく。そんな中、円堂は病院で豪炎寺の姿を見かける。彼は妹の夕香の見舞いに訪れていた。

ついに雷門サッカー部に入部した豪炎寺。心強い仲間の登場に喜ぶ部員たちだったが、ただひとり染岡だけは納得がいかない様子。そこに春奈が尾刈斗中の試合を録画したDVDを持ってくる。画面に映っていたのは動けない相手チームをやすやすと攻略する尾刈斗中イレブンの不気味な姿だった。試合当日。豪炎寺のみと戦うために練習試合を申し込んだという尾刈斗中に、怒りをあらわにする染岡。身に付けた必殺シュート・ドラゴンクラッシュで2点をもぎ取るが、尾刈斗中の妖しい攻撃の前に逆転されてしまう。後半、尾刈斗中の秘密を探るため、なかなかシュートを打たない豪炎寺にいらだつ染岡たち。雷門イレブンは、いつのまにか仲間割れを始めてしまう。

11人全員の力で尾刈斗中との戦いを勝ち抜いた雷門イレブン。ついに中学サッカーチーム日本一を決める｢フットボールフロンティア｣への出場が決定した。一回戦の相手は強豪・野生中。すごいジャンプ力を持つこのチームには、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードも歯が立たないかもしれない。そんな折、円堂は用務員の古株からイナズマイレブンの話を聞く。イナズマイレブンとは40年前、雷門中学にあった伝説のチームで、円堂の祖父・大介が監督を務めていたのだという。盛り上がる円堂だったが、部員たちの特訓の成果はなかなか上がらない。円堂の持つ凄技特訓ノート以外にも、イナズマイレブンの秘伝書があるという話を聞き・・・・・・。

予選第1試合の相手となった野生(のせ)中対策の特訓を繰り返す円堂たち。夏未に手渡された秘伝書を手掛かりに、新たな必殺技｢イナズマおとし｣――ジャンプした壁山を踏み台にして、さらに豪炎寺がジャンプ、オーバーヘッドキックを決める技を練習するが、なかなかうまくいかない。高いところが苦手な壁山が、ジャンプ中に姿勢を崩してしまうためだった。 弟のサクに期待されながらも、高いところを克服できない壁山。 イナズマおとしが完成しないまま、雷門中は野生中との試合を迎える。豪炎寺のファイアトルネードは野生中の高いジャンプの前に防がれ、染岡のドラゴンクラッシュは力で止められてしまう。さらに染岡が怪我したことで、ドラゴントルネードは使えなくなり・・・・・・。

予選1回戦を突破した雷門中イレブン。日頃の練習の成果と、勝利した自信が、彼らの力をどんどんレベルアップさせていた。自然と周りからの注目も集まり、練習中には周りには見物の人だかりができるほど。しかし、その中には雷門中の実力を探るため、偵察にきた者たちもいた。 その中には次の対戦相手である御影専農(みかげせんのう)の杉森威(すぎもりたけし)と下鶴改(しもづるあらた)の姿が。雷門中全員の能力は既に解析済みで、自分たちには勝てないと言う彼らに、シュート勝負を申し込む円堂たち。円堂は下鶴の放ったファイアトルネードにゴールラインを割られ、豪炎寺のファイアトルネードは杉森に止められてしまう。愕然とする雷門中イレブンを、夏未はイナズマイレブンの秘密特訓場｢イナビカリ修練場｣へ誘う・・・・・・。

イナビカリ修練場での激しい特訓を終えた雷門中イレブンだったが、新しい必殺技を身につけられないまま、御影専農との試合が始まった。雷門中のデータをすべてインプットし、キャプテンの杉森威を中心に展開するデータサッカー。豪炎寺はその動きを予測されていたかのように徹底的にマークされ、ボールをつないだ染岡のドラゴンクラッシュもディフェンス陣と杉森に楽々止められてしまう。 雷門中の動きを分析して指示を出す杉森と、その指示を完全に実行する選手たちのサイボーグのようなプレイの前に、雷門中イレブンは手も足も出ないまま1点を取られ、前半が終了してしまう。しかし、イナビカリ修練場での特訓により、雷門中は着実に実力をつけていた・・・・・・。

御影専農との試合中、ファイアトルネードの打ち合いで足を負傷してしまった豪炎寺は、地区予選準決勝に出られなくなってしまう。 次の相手は尾刈斗中を破った秋葉名戸(しゅうようめいと)中。彼らが試合前にメイド喫茶に入り浸っていたという情報から、目金が情報収集のため、メイド喫茶への潜入捜査を提案する。そこで出会った漫画萌(まんがもえ)、野部流来人(のべるらいと)のふたりと意気投合した目金は、マンガやフィギュア、おもちゃにゲームとマニアックなものが並ぶ地下室へと連れて行かれる。そこで遊んでいたのは、秋葉名戸中イレブンだったのだ。 相手の様子にすっかり覇気のなくなってしまった雷門中イレブン。そして、試合では豪炎寺の代わりとして、目金がフォワードとして出場することに・・・・・・。

帝国学園の影山は、送り込んだスパイに、どんな手を使ってでも、雷門中を決勝戦の試合に出られないようにしろと指令を送っていた。そんな影山のやり方に、そんなことをしなくても試合に勝てると意見する鬼道。一方、ついに決勝戦に進出し、帝国学園との戦いを目前に控えた雷門中イレブン。勝てば全国大会出場。それぞれに力をつけ、練習に打ち込む彼らの中で、近頃、土門(どもん)の様子がおかしかった。思い悩む様子の彼を気にする秋。 そんな中、理事長室に謎の手紙が届く。監督の冬海(ふゆかい)が、バスに細工をして、雷門中を決勝戦に出られないようにしているというのだ。帝国学園に指示を受けてスパイをしていたと認めた冬海は、スパイは自分だけではないと言う・・・・・・。

監督の冬海を解任したことで、フットボールフロンティアへの出場資格を失ってしまう雷門中イレブン。代わりとなる監督探しを始めるが、なかなか思うように成果は出ない。伝説のイナズマイレブンや秘伝書について知っていた雷雷軒の親父さんに頼み込むも追い出され、監督探しは暗礁に乗り上げてしまう。夏未が伝説のイナズマイレブンについて調べてみるが、彼らのデータだけがきれいに消されていたのだった。監督がいなければ決勝には出られない。すっかりやる気をなくしてしまう雷門中イレブン。一方、影山のやり方に疑問を抱き、自分たちの勝利が偽りではないかと思い始めた鬼道。円堂は、そんな彼の実力を認め、今度一緒に練習しないかと誘う。

ついに雷雷軒の親父さん――伝説のイナズマイレブンとしてキーパーを務めた響木が、雷門中の監督に就任した。あの帝国ともう一度戦える。決勝戦に向けて、気合いを入れなおす雷門中イレブン。自分のすべてを出し切れとアドバイスする響木は、彼らを自分たちのような悲劇にあわせまいと固く決意する。一方、円堂や豪炎寺との戦いを心待ちにしていた鬼道は、戦わずして勝つべしと言う影山を信じることができなくなっていた。正々堂々と戦いたい鬼道は、影山の仕掛けた卑劣な罠を探し、スタジアム中を調べ始める。しかし、ロッカールームに現れた彼に、雷門中イレブンは疑いを隠せない。一方、影山の口から衝撃の事実を聞かされた円堂は動揺する。それでも、試合は予定通り開始され・・・・・・。

影山の卑劣な罠は暴かれ、鬼瓦によって逮捕された。正々堂々戦いたいという鬼道の言葉を受け止めた円堂たち雷門中イレブンは、このまま帝国学園との決勝戦を戦おうと決意する。ついにキックオフ。強気に攻撃を繰り出す雷門中だが、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードは、帝国GK・源田のパワーシールドに防がれてしまう。強敵である帝国学園のゴールを破れない雷門中。一方、影山から鬼道と春奈の関係を聞いてしまった円堂は、正々堂々勝負すると誓いながらも、守りに精彩を欠いていた。そして前半終了間際、ついに、帝国の新必殺技の前に、円堂のゴッドハンドが破られ、ゴールを許してしまう・・・・・・。

死力を尽くした戦いの末、ついに優勝した雷門中は、全国大会への切符を手に入れる。そして帝国学園も、昨年の優勝校として全国大会への出場が決まっていた。再戦を誓う円堂と鬼道。雷雷軒では、優勝を喜びあう雷門中サッカー部の祝勝会が開かれていた。帝国学園と雷門中はトーナメントの別ブロックに配置されるため、再戦するには決勝まで進むしかない。そんな夏未の言葉にも、イレブンたちは目指せ全国制覇と拳を振り上げるのだった。祝勝会が終わり、響木と円堂が残った雷雷軒に、ある男が姿を現した。彼の名前は浮島。伝説のイナズマイレブンのひとりだった。イナズマイレブンはサッカーをあきらめた負け犬だという彼に、円堂はサッカーをやろうと自分の想いをぶつける。

イナズマイレブンとの練習試合と影野の分析を通じて、豪炎寺と風丸の新たな合体必殺技・炎の風見鶏を手に入れた雷門中イレブン。そこへ、夏未の父で雷門中の理事長・総一郎が訪れる。全国サッカー協会の理事を務めている総一郎は、円堂たちの厚いプレーに感動し、優勝祝いにサッカー部の部室を広くしようと申し出る。しかし、伝説のイナズマイレブンたちが使い、円堂たちが使ってきた部室は、雷門中サッカー部の歴史の全てを知る存在。自分たちの想いが詰まった部室――大事な仲間を、このまま使いたい。そんな想いを胸に、円堂たちは優勝トロフィーを部室に飾る。そんな折、助っ人としてサッカー部に入っていた風丸は、後輩たちに陸上部に戻ってきて欲しいと言われる。

一回戦の対戦相手は秘伝の忍術を使って選手を鍛えていると噂の戦国伊賀島中学。どんな相手でもいつもどおりに戦うだけだという円堂。風丸も陸上部の後輩にはサッカーで答えを見せると思いを新たにする。そんな試合前の練習中、豪炎寺に戦国伊賀島の霧隠が挑戦してくる。スタンドに陸上部の後輩・宮坂の姿を見つけた風丸は、チーム一足が速いのは自分だと霧隠の挑戦を受けるが、途中で戦国伊賀島の初鳥と風魔に勝負を止められる。そして始まった試合では、忍術を駆使した変幻自在の素早い攻撃に苦しめられる雷門中。霧隠の放った必殺技｢つちだるま｣の前に、円堂はゴールを許したうえ、右手を負傷してしまう。戦国伊賀島1点リードのまま、前半が終わって・・・・・・。

イナビカリ修練場で練習中の雷門中イレブンの元に、衝撃の報告が届けられる。帝国学園一回戦敗退。相手は開会式で突如出場の決まった世宇子中だった。スコアは10対0。予選決勝戦での怪我で控えに回っていた鬼道が交代しようとしたころには、選手全員が倒されており、試合が続行不可能となっていたのだという。信じられない円堂は帝国学園を訪れ、鬼道に何が起きたのかと詰め寄る。鬼道の家に招かれた円堂は、そこで彼がサッカーを始めたきっかけを聞かされる。一方、怪我をした父・総一郎からの手紙で、夏未は衝撃の事実を知らされていた。さらに二回戦の相手、千羽山中との対戦を前に、雷門中イレブンの連携がなぜかかみ合わなくなって・・・・・・。

ボールに触れる間もなく完敗を喫したくやしさを胸に、雷門中イレブンのひとりとして、再びフィールドへと戻ってきた鬼道。彼を加えた雷門中は、｢鉄壁のディフェンス｣で予選からここまで無失点を誇る千羽山中を迎え撃つ。練習で心配された通り、パスのタイミングはまったく合わず、千羽山中に次々とカットされ、ついに円堂は田主丸のシャインドライブにゴールを許してしまう。その時、フィールドでプレイを見つめていた鬼道が、雷門中イレブンに指示を飛ばす。天才ゲームメーカーとしての彼の眼が、個人個人の成長に見合った戦い方を見出したのだ。再び息を吹き返した雷門中イレブン。しかし、千羽山中の必殺技｢無限の壁｣を破ることはできず、1対0のまま前半を折り返す。

千羽山中との試合を終えた雷門中イレブンの前に、ひとりの少年が現れる。華麗なプレイと円堂からゴールを奪いかけるほどの素晴らしいシュートを見せた彼は、アメリカジュニアチームの代表候補として活躍している一之瀬、土門とアキの古い友人だった。交通事故で一度はサッカーを断念した彼だったが、必死のリハビリの末、アメリカ代表になるほどの復活を見せたのだという。一緒に練習するうちに雷門中イレブンを気に入ってしまった一之瀬は、土門、円堂とともに3人で放つ必殺技｢トライペガサス｣の練習を始める。3人の息がぴったり合わないと放てないこの必殺技は、なかなか成功しない。3人を見つめるアキは、自分にも何かできないかと考え・・・・・・。

フットボールフロンティア準決勝。Aブロックは相手チームを次々と試合続行不可能に追い込んで勝ち上がってきた世宇子中。Bブロックは、雷門中と、豪炎寺が所属していた木戸川清修の戦いとなった。しかしサッカーはサッカー、どこが相手になっても関係ないと言い放つ豪炎寺。実力を上げてきたイレブンに加えて、帝国から転校してきた鬼道、すっかりチームに溶け込んだ一之瀬と新戦力を手にした雷門中だったが、油断は禁物。作戦会議をしながら近所の駄菓子屋を訪れた円堂たちは、そこで意外な人物と出会う。木戸川清修のスリートップ、武方三兄弟。彼らは裏切り者として豪炎寺を倒そうと息巻いており、豪炎寺を卑怯者と罵る。許せない円堂は、彼らと勝負することに。

試合開始早々、武方三兄弟の攻撃に先制点を許してしまった雷門中。激しい攻撃を受け、なかなか本来の調子を出すことができない。しかし、必死のディフェンスに追加点の上げられない武方三兄弟は焦りを隠せず、他のイレブンたちとの連携が狂い始めていた。あとは攻撃だけ。一計を案じた鬼道は、豪炎寺が徹底的にマークされていることを利用して、彼をおとりに利用する。ノーマークになった土門、一之瀬と、ゴールから上がった円堂の3人が｢トライペガサス｣を決め、同点に追いついた雷門中。かつて自分が編み出した必殺技に失点を許した木戸川のGK・西垣は、次こそは止めると決意する。一進一退のまま、試合は後半へ。開始直後、武方三兄弟の必殺技｢トライアングルZ｣が雷門中ゴールに突き刺さる。

ゴッドハンドでは武方三兄弟の｢トライアングルZ｣を止められなかった。今の自分の力で世宇子中のシュートが止められるのだろうか。夜も眠れないほどの不安に、すっかりやつれてしまった円堂の姿に、豪炎寺や鬼道、春奈や秋も心配を隠せない。しかし夏未は、これまでも自分の力で乗り越えてきた円堂を見守ろうと言う。円堂は必ず優勝しようと盛り上がるイレブンたちの姿に、秘伝書に記された最強のキーパー技｢マジン・ザ・ハンド｣を習得すべく、特訓に打ち込む。自分のぶち当たった壁を壊そうと必死に特訓を続ける円堂に、豪炎寺、鬼道も協力する。一方、夏未は父親の総一郎から、決勝戦では影山に気をつけろと聞かされる。鬼瓦によると、影山は他の事件にもかかわっているらしく・・・・・・。

大空に浮かぶ巨大な要塞。その中にあるグラウンドには、練習する世宇子中イレブンの姿があった。そこに現れた影山は、自分が完全な勝利以外、何も望まないと宣言する。一方、円堂は｢ここがポイント｣と胸に印のつけられた秘伝書の言葉をもとに、｢マジン・ザ・ハンド｣を習得すべく、さまざまな特訓に、そして他のイレブンとの練習に打ち込んでいた。その姿を横目で見ながらも、自分たちは参加できず、もどかしい思いの夏未たちマネージャーは、彼らのためにおにぎりを握ることに。初めて握るおにぎりに悪戦苦闘する夏未と、それをフォローする春奈と秋フットボールフロンティア決勝戦に向けて、雷門中サッカー部は一丸となっていた。そして豪炎寺は、入院中の妹の元に向かい・・・・・・。

世宇子中・アフロディのシュートに弾き飛ばされた円堂。響木は今の雷門中では世宇子中に勝てないと言い放つ。決勝戦までに｢マジン・ザ・ハンド｣を完成させなくてはと言う円堂に、一度、必殺技のことを忘れるため、合宿をしようという響木。学校に集合した雷門中イレブンは、合宿という雰囲気に浮かれて、いつもの調子を取り戻していた。しかし、ひとり円堂だけは｢マジン・ザ・ハンド｣のことが頭を離れない様子だった。そんな折、トイレに行った壁山が、お化けが出たと騒ぎだす。一緒に行った影野も確かに誰かいたと言う。雷門中を邪魔すべく、影山が送り込んだ手下ではないかと疑い・・・・・・。

試合会場が急遽、空から舞い降りた世宇子中サッカースタジアムに変更されたフットボールフロンティア決勝戦。響木は円堂に、祖父の死に影山が絡んでいるかもしれないが、彼への憎しみでサッカーをするのなら試合を棄権すると告げる。サッカーが好きだからこそ、自分たちのサッカーで優勝を目指すと決意する円堂。しかし試合開始直後、アフロディの｢ヘブンズタイム｣によって、豪炎寺と染岡が、そして鬼道と一之瀬が、次々と吹き飛ばされてしまう。自分たちは人間を超越した存在だと言うアフロディの目にも止まらぬその動きに、なす術のない雷門中イレブン。そして彼の必殺技｢ゴッドノウズ｣は、円堂のゴッドハンドを粉々に砕いてゴールに突き刺さる・・・・・・。

必殺技はすべて防がれ、世宇子中の圧倒的な攻撃の前に仲間は次々と倒れていく。そして、ゴールを守れない円堂は、まだ試合を続けるのかと聞くアフロディを前に、諦めそうになる。しかし豪炎寺、風丸、鬼道、一之瀬、そして他のイレブンたちは、必死に立ち上がっていた。最後まで、どんな状況になっても戦い続ける。彼らの姿に励まされた円堂も、絶対に諦めないと決意する。彼らをあざ笑うかのように激しさを増す世宇子中の攻撃。そんなとき、タイムアウトを取り、一斉に水分補給する世宇子イレブンの姿を見て、夏未が何かに気づく。スコアは3対0のまま、前半が終了。最後の力を振り絞り、影山にこれ以上サッカーをけがさせまいと、雷門中イレブンが再び立ち上がる・・・・・・。