フットボールフロンティア・インターナショナルV2の開催とともに、100名以上の候補者たちから選出されることのなった新生イナズマジャパン。興奮に沸き立つ天馬たちをよそに、監督・黒岩流星の口から発表されたのは、驚くべき11人のメンバーだった……。

帝国学園とのエキシビションマッチに惨敗した新生イナズマジャパン。チームの先行きに不安を抱える中、アジア地区予選に向けての強化合宿が開始される。そこで判明した新メンバー8名の驚愕の事実とは--。

ついに韓国代表・ファイアードラゴンとの試合当日を迎えたイナズマジャパン。しかし、試合直前にも関わらず、新メンバーたちの間ではあるトラブルが起きていた。チーム内に不穏な空気が漂う中、大波乱のアジア地区予選第1回戦の火蓋が切って落とされた--。

韓国代表・ファイアードラゴンとの激戦を終えたイナズマジャパン。しかしアジア地区予選第1回戦を終えた途端、ほとんどの選手が練習に顔を出さなくなってしまう。何か理由がありそうだが、それを気にする様子もない黒岩。メンバー選出の真意とは……

チーム全員を集め、黒岩が発表した驚きの提案--イナズマジャパン脱退試験。その驚くべき内容に動揺を隠せないメンバーたち。必死に引き止める天馬の声も虚しく、次々に試験を受けるというメンバーたちの行く先に待ち受けるものとは……。

アジア地区予選第2回戦の相手、オーストラリア代表ビッグウェイブスとの試合を迎えたイナズマジャパンは、敵の必殺タクティクスにより神童の『神のタクト』が封じられてしまう！そんな中、さくらはひとり、自分の過去のトラウマと戦っていた--。

ビッグウェイブスの鉄壁の守りを前に、どうにかして攻撃の起点を探ろうとするも、さくらの独断プレイが空回りし、繋がりかけたプレイを断ち切ってしまう……。果たしてイナズマジャパンは怒涛の攻防戦の内に突破口を見いだすことができるのか？！

アジア地区予選第三回戦、サウジアラビア代表シャムシールとの対戦を前に、イナズマジャパンのメンバーは思い思いの休暇を満喫していた。そんな彼らのもとに、九坂が暴力事件をおこし、警察に捕まったという連絡が入り--。

迎えたシャムシール戦。敵は圧倒的なスピードを武器に速攻攻撃を展開、早くも先制点を奪われてしまうイナズマジャパン。さらに、九坂をチームの弱点と見たシャムシールは九坂を退場へと追い込むため幾度となく挑発、いよいよ九坂も我慢の限界で--。

九坂の活躍により、アジア地区予選準決勝へと駒を進めたイナズマジャパン。そんな中、チームのレベルアップをはかるため黒岩がメンバーを連れて行ったのは、通称「ブラックルーム」と呼ばれる謎の部屋で……。

準決勝を控えたある日、イナズマジャパンに留まる自信がないと書き置きを残し、好葉が宿舎を出て行ってしまった！内気な好葉に代表の責任は重すぎたのか……やっとのことで見つけ出すも、天馬たちは好葉のつらい過去を知ることになり--。

思わず口にした一言で好葉を傷つけてしまった九坂。を謝るきっかけをつかめないままに、迎えたアジア地区予選準決勝。タイ代表マッハタイガーのカウンター攻撃がイナズマジャパンに襲い掛かる！とそのとき、意を決した九坂の口から衝撃の一言が飛び出して……？！

突如黒岩から『勝利への解法』を見つけ出せと告げられる真名部と皆帆。この難題に対し果敢に挑戦する二人であったが、なかなか攻略の糸口を見つけ出すことができない。果たして二人はこの難題に答えを見いだすことができるのか！？

ついに決勝進出を決めたイナズマジャパン。今のチームなら必ず勝てると確信する天馬たちの前に立ちふさがる者達がいた。その名は『レジスタンスジャパン』--驚くべきそのメンバー構成と歴然たる力の差に天馬たちは……。

レジスタンスジャパンとの試合を終え、それぞれがこれまでにない悔しさを感じていた。自らブラックルームでの猛特訓に励むメンバー。一方井吹は今の自分は完璧にキーパーをやれていると豪語するが、それを聞いた神童は……。

とうとうアジア地区予選決勝の舞台に立ったイナズマジャパン。しかし試合開始直後、敵の怒涛の攻撃により早くもゴールを割られてしまった！巻き返そうとすればするほどチームの連携は崩れていく。そうこうしているうちに敵の3点目のシュートが井吹に迫り来て--。

井吹の目覚めがきっかけとなり、ついに1点を取り返したイナズマジャパン。しかし敵の猛攻は留まるところを知らず、なおも厳しい戦況が続く。ここで諦めればイナズマジャパン最後の試合。その時天馬は--。

激闘の末、試合終了のホイッスルが鳴る--歓声に沸くスタジアム。その瞬間、突如として異常事態が発生！巨大な飛行物体、眩い光、次々と気を失う観客--不敵な笑みを浮かべ、戸惑う天馬たちの前に姿を現したのは……！

惑星間サッカー大会『グランドセレスタ・ギャラクシー』。負ければ地球滅亡、という前代未聞のこの大会に出場することになった天馬たちの前に、円堂守自らが口説き落としたという歌舞伎役者・市川座名九郎が新メンバーとして加わることになる。

列車型スターシップ・ギャラクシーノーツ号に乗り、とうとう宇宙へと旅立った天馬たち『アースイレブン』。宇宙間のワープに沸き立つメンバーをよそに、船内には怪しい人影が身を潜めていた--。

サンドリアスに到着した天馬たちは、観光の途中でサッカーバトルに巻き込まれる。サンドリアス人のハイレベルな運動能力を目の当たりにした信助は、鉄角とともにブラックルームでの特訓をスタートするが……。

不思議な夢から目覚めた天馬の傍らには、夢に出てきた生き物がいた！ピクシーと名付けられたその生き物は天馬に懐いているようで……？そして迎えたグランドセレスタ・ギャラクシー第一試合。宇宙を舞台に、地球の命運を背負う天馬たちの戦いが幕を開ける！

バルガたちの容赦ないラフプレーが天馬たちを襲い、メンバーには苛立ちが募り始めていた。そんな状況を悲しむ好葉に、座名九郎が提案したのは本気の“オニゴッコ”。そしてついに覚醒を迎えた好葉から、ケモノが、とうとうその姿を現した！

再び夢の中でカトラに出会った天馬。しかし水川はその話を真っ向から否定する。その理由とは……。新たに明かされる衝撃の事実！そして到着したサザナーラでのサッカーバトルに、思わぬ形で敗北した天馬たちは……。

人の心＝アズルを「見る」ことができるサザナーラ人の能力を前に、アースイレブンはどう戦えばいいのか……。一方瞬木は、誰も信じていない自分の孤独をサザナーラ人に言い当てられ、過去の苦い記憶を呼び起こされていた。ついに明かされる瞬木の闇とは--。

サザナーラのキャプテン・ポワイの作戦により、自分の思い通りに試合が運ばず苛立ちが募る瞬木のアズルはその醜悪さを増していく。そしてついに瞬木の本性が露わになった時、天馬たちは--。

後半戦、サザナーラには紫天王・ヒラリ・フレイルが参戦し、再び劣勢を強いられるアースイレブン。そんな中、何かを閃いた皆帆が突如として自陣のゴールに向かってシュートを放ち--。

火の惑星・ガードンへと降り立った天馬たち。またもや天馬の前に現れたカトラのメッセージを受け、希望のカケラの手がかりを探す神童たちに、紫天王・ロダン・ガスグスの魔の手が忍び寄る。

命の危機に立たされていた神童と井吹は、『機械否定派』である東の種族の長老・ログロス・ゴードンによって助けられていた。しばらく二人の話を聞いていたログロスは、神童と井吹に、ある試練を与えることを決意する。

神童と井吹を欠いたまま始まったガードン戦、アルベガの完璧なゲームコントロールと、急速に体力を奪う猛烈な暑さに苦戦を強いられていた。必死にゴールを守り続ける信助にも、容赦ない敵の攻撃が襲い掛かり……。

とうとう神童と井吹が試合に復帰、勢いを取り戻した天馬たち。両者一歩も譲らない激戦を繰り広げる中、またしてもロダンの非道な罠が襲い掛かり……。灼熱のガードン戦、天馬たちは勝利を掴むことができるのか！？

次なる戦いの地、植物の惑星ラトニークへ到着したアースイレブン。虫から進化したというラトニーク人は、これまでの星と違い天馬たちに友好的だった。ラトニークの選手・バンダと仲良くなったメンバーはいっしょにサッカーの練習を始めるが……。

いまだソウルを我がものにできないことに悩む九坂をよそに、ラトニークイレブンとの合同練習がスタートした。しかしそこで天馬たちは、ラトニーク人の寿命にまつわる衝撃の事実を知る。無論、バンダにもその時が迫っていて--。

驚異的な身体能力を誇るラトニークの猛攻と、紫天王リュゲルとガンダレスの最強コンビに翻弄されるアースイレブン。緊迫した試合の中、未だソウルを我が物にできていない九坂の焦りを察した好葉は--。

惑星ラトニークで4つ目の石を手に入れた天馬たちは、これまで集めてきた4つの石がブラックホールを消し去る超兵器“コズミックプラズマ光子砲”の完成に不可欠であることを知る。しかしその直後、最悪の事態が発生して--。

決勝戦の地ファラム・オービアスに到着し、その背後に迫りくるブラックホールを前に、宇宙を救う決意を固める天馬。一方、囚われていたポトムリはとうとうカトラと対面、そしてこの大会に隠された恐ろしい陰謀を知ることとなる。

ファラム・オービアスで起こったクーデターの混乱のさなか、決勝戦のフィールドに立つアースイレブン。しかし、目の前に現れた敵は、あまりにも信じ難い人物だった。言葉を失う天馬で--。

天馬と剣城の戦いは熾烈を極め、激しくぶつかり合うその熱気にスタジアムが大きく燃え上がる。一進一退の攻防の中、ロダンの策略にはまり負傷してしまった井吹。ゴールを託された信助は--。

ファラム・オービアスの選手交代によりベンチから出てきたのは思いもよらぬ人物だった！両チームの熱き戦いはますます加速し、そして激突する天馬と剣城がついに、そのソウルを覚醒させる！

ファラム・オービアスとの激闘を終え、ついにコズミックプラズマ光子砲が出現した。その姿はまさに希望の竪琴……しかし、天馬たちの戦いは終わってはいなかった。宇宙の運命を賭けたラストゲームが今、幕を開ける！

殺気立つイクサルフリートのプレイはアースイレブンを圧倒、これまでの戦い方では勝てないと悟った瞬木は剣城とタッグを組み、連携技を生み出す！勢いづく天馬たちであったが、直後、フィールドの現れた魔法陣により、アースイレブンのソウルが暴走を始め……。

絶体絶命のアースイレブンの前に現れたのは、これまで死力を尽くして戦ってきた各惑星からの助っ人だった。満身創痍になりながらも点数差を縮めてくれた彼らに報いるため、再び天馬たちはフィールドに立つ。

「天馬自身のサッカーが見たい」--瞬木の一言が天馬のソウルを進化させ、同点へと追いついた天馬たち。メンバーの、全宇宙の想いを乗せ、天馬たちは最後のシュートを放つ！！