ヒマラヤ連峰の深奥から、魔王ゼノンの配下である三体の悪魔が現れた。その中の一人・デビルマンは、皆殺しにした登山客の中から不動明を選んで肉体を乗っ取ると、彼になりすまして日本に帰国する。人間界を滅ぼし、自分たちデーモン族の世を築くためだ。ところがデビルマンは、なかなか行動を開始する気配がない。

魔王ゼノンのもとに信じがたい報せが届いた。不動明ことデビルマンが居候先の娘・牧村ミキに心を奪われ、デーモン族を裏切ることを決めたというのだ。ゼノンは確認のため、マダム・シレーヌを人間界に送り込む。報せが真実だと知ったシレーヌは激怒し、デビルマンを勇者に戻すために牧村ミキを殺すと宣言する。

ゼノンはデビルマン抹殺のため、妖獣ゲルゲを刺客として送り込んだ。溶解液を吐き、自由自在に姿を変えるうえ、再生能力も備えた強敵だ。ゲルゲは不敵にも、夜明けまでに牧村ミキを殺すと言い放つ。明は徹夜でミキに張り付いて警戒するが、過剰な監視にたまりかねたミキに引っかかれて頬に傷を負ってしまう。

人間界を滅ぼすというデビルマンの任務は、魔将軍ザンニンに引き継がれた。ザンニンの配下である妖獣ベトラは、自らの分身であるクモを人間に取り憑かせ、凶行に走らせる能力を持っている。しかしデビルマンに陰謀を見抜かれ、敗走を余儀なくされる。ベトラは再びデビルマンに挑戦すべく、ミキに魔の手を伸ばす。

明は転校生の氷村とバイクで勝負をしている途中、洞窟の中で眠る氷漬けの美女を発見した。彼女の名前はリタ。かつて明と同じように、デーモン族を裏切った女だ。牧村研究所へ運ばれたリタの身柄を、氷室が運び去ってしまう。追う明の前に妖女ゾルドバが姿を現し、リタを返して欲しくば魔の森へ来いと要求する。

デビルマン討伐の命を受けた妖人ロクフェルは、ザンニンの指揮下に入ることを嫌い、独断で人間界に潜入した。彼は耕三を捕らえてデビルマンを誘き出し、一戦交えるものの敗走。ザンニンの制裁と罵倒を浴びる。今度こそデビルマンを倒さんと人間界に戻ったロクフェルは、ミキとタレちゃんが観戦する野球場に姿を現す。

ズールは粘土をこねて精巧な人形をこしらえ、その人形を破壊することを至上の愉しみとするデーモンである。しかも人形を壊すと、モデルとなった人間も同じ運命を辿るのだ。ズールは氷村を通してミキの肖像画を入手、彼女の人形を作り始める。デビルマンは企みを阻止するために、ヒマラヤにある工房へと急ぐ。

妖獣イヤモンがミキを狙った。岩見モコという少女に姿を変えて学園に潜入し、授業中に生気を吸い取ってしまったのだ。明はモコの正体がゼノンが送り込んできた妖獣と見破り、ミキに活力を戻す方法を聞き出そうと、デビルマンに姿を変えて拷問を加える。しかしイヤモンは口を割らず、巨体の兄・バウウに救援を求める。

妖獣ゴンドローマは自らの指をもぎ取って無数の分身を作り出し、催眠術にかけた生物に取り憑いて自由に操る能力を持っている。ハツカネズミや黒猫の姿で潜伏し、牧村家の人々を襲うゴンドローマ。彼の狙いはデビルマンを誘い出して脳波を乗っ取り、デーモン族の戦士としての使命に引き戻すことにあった。

ゼノンの刺客・ガン三兄弟がデビルマンを狙った。牧村邸の食堂にガンダガンが、名門学園の教室にガンダーが出現。デビルマンは勝利をおさめるが、妖獣の死体からは眼が消えていた。実はガン三兄弟は眼さえ残っていれば何度でも再生可能な妖獣で、ガンダガンとガンダーの攻撃は単なる小手調べに過ぎなかったのだ。

妖花ラフレールは美貌で人を惑わせる悪魔だ。牧村一家の前に現れたラフレールを追って、明は下水道坑に飛び込んでデビルマンに変身。しかし発生した稲妻のせいで、耕三が重傷を負う。明はそのせいでミキと仲違いし、家を飛びだしてしまう。行き先も帰る場所も失ったデビルマン。全てはザンニンの仕組んだ計略だった。

ゼノンが火焔妖獣ファイアムに与えた任務は、双頭獣アギュラーをザンニンのもとへ届けることだった。ファイラムは行きがけの駄賃にコンビナートを炎上させつつ任務を果たすも、軽口が災いしてザンニンに折檻を食らってしまう。腹を立てた彼はザンニンに一泡吹かせるため、ファイラムを連れ出して人間界へ向かう。

マーメイムは水中戦に絶対の自信を持つ、誇り高き妖獣だ。共闘を拒むマーメイムはザンニンを幽閉し、単身人間界に現れて牧村家と明を襲う。大波でさらい、巨大真珠貝に閉じ込めてしまったのだ。このままでは全員が人間真珠にされてしまう。明はミキが失神した隙にデビルマンに変身し、真珠貝からの脱出を図る。

重傷を負ったミキの手術が始まった。明はデーモン族への憤激に震えるが、考えてみれば、彼女が頻繁に危険にさらされるのは自分が側にいるために他ならない。ミキが生命を取り留めたことを確認すると、明は人間界を後にする。ザンニンを殺し、ゼノンを殺し、力の続く限りデーモン族を殺し尽くそうと決意したのだ。

両腕が持ち主の意志とは無関係に動き出し、人を殺傷するという怪事件が頻発していた。加害者の誰もが、鏡の中に腕のない女の姿を見たという。妖獣エバインの仕業と気づいた明は、名門学園に現れた彼女を鏡から追い出すことに成功。逃走したエバインは、妖将軍ムザンから恐ろしい魔力を秘めた鏡を授かる。

流星雨の降る夜空に、子供たちだけが赤く輝く妖星を見つけた。妖星を見た子供たちの夢に美女の生首が現れ、真夜中の12時に赤い星のもとに集結せよと命令する。子供たちは夢遊病者のごとく寝床を抜け出し、深い川のほとりへと歩き始める。妖獣サイコジェニーが、子供たちを入水自殺に追い込もうとしているのだ！

明たちの住む町に、切手を配って紙芝居を見せる老人が現れた。紙芝居の内容は異様なもの。妖将軍ムザンが配下の精鋭妖獣ダゴンに対し、老い先短い大人は棄ておいて子供を第一に狙うように指令するのだ。居合わせた明は霧の中に消えた紙芝居屋を追うが、立ちふさがったダゴンに阻まれて取り逃がしてしまう。

喫茶店「チャコ」の新人ウェイトレス・魔矢子。男たちは彼女を一目見た途端に美貌の虜となり、自分のものにしようと殺し合いを始めてしまう。魔矢子の現れた場所には、必ず銀色に光る粘液の長い跡が残されていた。ナメクジ妖獣メグが、人間の女性に姿を変えていたのだ。正体を見抜いたデビルマンはメグに戦いを挑む。

タレちゃんはマネキンが動き出すのを目撃して以来、人形も生命を持っているのだという妄想に取り憑かれていた。ある夜、彼はマネキンと間違えてミキを殺してしまったと誤解。家出して姿を消そうと思い詰め、別れを告げにミヨちゃん宅を訪れる。ミヨちゃんは二人で死んで詫びるしかないと、タレちゃんに心中を持ちかける。

人間離れした運動能力を持つ友田光一という少年が、名門学園に転入してきた。しばらくすると、千夜子が明たちの目の前で氷漬けになる怪事件が発生。タレちゃんとミヨちゃんも同様に凍らされ、デーモンの痕跡を探す明まで被害に遭ってしまう。動けなくなった明の前に現れたのは、かつての友・妖獣ドランゴだった。

妖将軍ムザンが、人喰い妖獣ドローを人間界に解き放った。ドローは名門学園に潜入すると、塗装工を惨殺し、餌食を求めて校内を徘徊する。明はデビルマンに変身してドローと対決。悪魔戦士と妖獣の対決に、校内は大パニックに陥る。デビルビームでドローは消し炭と化したが、その身体の一部が密かに逃げおおせていた。

ミキが失踪した。アルフォンヌとポチはその前夜、月の光の下で明がミキを川に突き落とす現場を目撃したと主張する。だが、そもそも昨夜は月など出ていなかったはず。二人はデーモンに幻を見せられたに違いない。警察の手を逃れて牧村邸を飛び出した明は、夢うつつの状態でさまよい歩くミキを発見する。

タレちゃんが学術調査に向かう父・耕三の乗った旅客機に忍び込み、チベットに密航してしまった。ミキと明も現地に飛んで耕三と合流し、チベット特有の鳥葬の葬列に遭遇する。その夜、弔われたはずの死者が村に戻ってきて、次々と村人を殺害。村人たちは明たちに濡れ衣を着せ、生きたまま鳥葬にかけることを決定する。

妖獣ジャコンの眼に魅入られた人間の魂は肉体を抜け出し、心の奥底に潜む欲望のままに行動し、満足するやジャコンに貪り食われてしまう。そして、抜け殻のごとき生ける屍だけが後に残るというわけだ。東大寺やアルフォンヌが魂を食われ、足跡に紫の体毛が残されていたことから、明はジャコンの暗躍を察知する。

子飼いの妖獣ジャコンを倒され、妖将軍ムザンはついに自ら出陣することを決意した。空間を縫合する魔力を得た彼は、名門学園を出入り不可能な次元断層に密閉。明の前に姿を現し、仲間たちを助けたければ跪いてゼノンの裁きを受けよと迫る。進退窮まった明は、幽閉を免れたタレちゃんを利用して打開策を探るが…。

明たちを乗せて雪山へ向かう列車に、奇妙な騒ぎが持ち上がった。窓の外から女の幽霊が覗き込んでいたというのだ。幽霊の正体は、自分の美貌を見せびらかしに来たデーモン族の娘・妖獣ララだった。ララの任務は妖獣ドドへの伝令。ドドがせっかく練り上げた巧妙な作戦も、ララのドジのせいで台無しになってしまう。

妖元帥レイコックが人間界に現れ、無数の宝石を地上に降らせた。欲望を剥き出しにして宝石を奪い合う人々。拾われた宝石は人語を発し、言葉巧みに持ち主の更なる欲望を煽る。乗せられた人々は集団強盗と化して銀行を襲う。レイコックから人間学を教わり、大衆の浅ましさを知り尽くした妖獣ジュエルの仕業だった。

レイコックの指令を受けた妖獣ミニヨンが、魔力で次々と人間を縮小し始めた。運転手が小さくなった電車は暴走。空港では管制官が餌食となり、旅客機同士の衝突事故が起こる。進歩の象徴である文明の利器が、操る人間を失うことで凶器と化すのだ。その頃、明は一方的に好意を示してくるララにつきまとわれていて…。

真夜中、眠る人々の枕元にネックレスが現れる。朝になって着けてみた者の身に異変が起きる。首から上が忽然と消え失せてしまったのだ。ネックレスは妖獣ケネトスが仕掛けた罠だった。首なしアルフォンヌを追って学校に来た明は、ネックレスをつなぎ合わせて作った大きな輪をくぐり、ケネトスのいる異空間に身を投じる。

妖獣ファイゼルが出現。ファイゼルの影の中に入った途端、人々は知性や教養をかなぐり捨て、獣の本性をさらけ出して暴れ始めた。ファイゼルはデビルアイすら届かぬ超高空で太陽を覆い隠しているので、デビルマンにすら手が出せない。得意満面のファイゼルだが、たった一人だけ影の魔力が効果を現さない人物がいた。

デーモン族を裏切ったララを罰するため、レイコックはキルスキイを差し向けた。しらふの時は冴えないが、好物のカクテル・スターダストを飲むと性格が豹変する、酒癖の悪い妖獣だ。デビルマンはキルスキイの放った赤い毒液によってデビルウイングを溶かされて飛行不能に。そのうえ、ララが捕らえられてしまう。

新たな刺客である妖獣オーロラは、ララの魔界での友達だった。オーロラはララを訪ね、デビルマンに会わせて欲しいと頼む。明に紹介されたオーロラは、全身から強い光を放って視界を奪い、火球を放って攻撃をしかけてくる。明は深手を負って意識を失い、空へと連れ去られたララは牢獄に閉じ込められてしまう。

レイコックは妖獣ウエザースに、人間界を恐怖のどん底に落とすよう命じた。ウエザースの魔力によって、人間界は冬にも関わらず赤道直下のような熱気に覆われる。かと思うと一転して空がかき曇り、ブリザードに襲われる。ウエザースの仕業と知ったデビルマンは吹雪の空へと飛ぶが、氷のかんぬきで両腕の自由を奪われる。

レイコックのマキシドレスが、妖獣アルロンに変わった。アルロンは明に果たし状を叩きつけ、決闘の場として指定した港の第一埠頭で待ち受ける。そこへ向かったのは明ではなく、偶然果たし状を見てしまったララだった。バカは死ななきゃ治らないと聞かされた彼女は、アルロンに殺してもらおうとしていたのだ。

名門学園に異変が起きた。明を除く全ての人々が、彫像のように動かなくなってしまったのだ。街に出た明の前に現れたのは、自らデビルマン抹殺に乗り出してきた妖元帥レイコックだった。デビルカッターを頭部の角に炸裂させると、レイコックは恐ろしい鬼女の正体をあらわす。しかも彼女の白髪には厄介な性質があった。

富士山が噴火し、灼熱の溶岩が降り注ぐ街は大パニックに陥った。ララも上空から飛来した溶岩獣マグドラーに溶岩を吹き付けられ、明に愛してると投げキッスをしながら絶命してゆく。デビルマンに変身し、敵討ちに臨む明。しかしマクドラーは、地球の内部でマグマが燃えている限り永遠に力を失わない強敵だった。

ドライブ中のアルフォンヌが、一輪の不思議な花を見つけた。その花は瞬く間に咲き乱れ、根を張った一帯のあらゆるものを食い尽くしてしまった。ゼノン秘蔵の妖獣ウッドドウだ。ウッドドウは根を足代わりに、自ら歩いて街に移動。襲われた明はデビルマンになって立ち向かうが、変身の瞬間をタレちゃんに見られてしまう。

月が地球に接近。引力が増大した結果、猛烈な高潮が地球の西から東へと移動し、日本の周囲からは海が消え失せてしまった。次の満月の夜が来れば、人類は残らず宇宙へと吸い上げられてしまうだろう。明は引力を操る妖獣ドリムーンの仕業だと気付くが、どこを探してもドリムーンを見つけることが出来ない。

羽田空港にバベルの塔が、銀座にはスフィンクスが出現した。いぶかる明の前に現れた妖獣ゴッドは、ミキに正体をばらされたくなければ、自分の邪魔をしないよう明に求める。苦悩する明をよそに、ゴッドはイメージを形に変える魔力を使って人間界を大混乱に陥れる。明はたまらず、ゴッドとの約束を破って変身するが…。