ストームライダーのスカルセイダーズとケンカして、敗北してしまったイッキ。ある夜、イッキは同居する四姉妹の⼊浴中に、A･Tシューズのほか様々なパーツが整然と並んでいる彼⼥たちの秘密の⼩部屋を覗き⾒る。恐る恐るA･Tを装着して街に出たイッキは、不思議な⽼⼈からストームライダーの集会のことを聞くが…。

A･Tに魅せられたイッキはクラスメイトのカズとオニギリにチームづくりを持ちかける傍ら、リンゴにA･Tシューズの操作⽅法を基礎から教えてもらっていた。シラウメからサイノーの無さを指摘され、夜の街に⾶び出していくイッキ。商店街でイッキは、⼆⼈のストームライダーに追われるシムカと偶然出会い助けるが…。

レザ・ボア・ドッグス『犬山』との戦いは、かろうじてイッキの勝利に終わった。潔く負けを認めた犬山は、イッキにエンブレムを渡すと、チームの即時解散を宣言する。エンブレムを賭けて、戦いに敗れたストームライダーは解散しなくてはならない。エンブレムの重みをあらためてイッキは知った。『パーツ・ウォウ・バトル』の存在を知ったカズとオニギリはイッキとともにある人物を探し出す。その人物とはイッキがバイトの出前先で出会った巨大で色黒の大食漢の少年：御仏一茶（ブッチャ）だった。

東雲東中学校の真の支配者は、四駆のＡ・Ｔをかるストームライダー「夜王」のブッチャだった。そうとは知らず、カズとオニギリは、夜の校舎に足を踏み入れ、完膚なきまでに叩きつぶされてしまう。病院に駆けつけたイッキは二人の無残な姿を見て、ブッチャとのパーツ・ウォウバトルを決意する。そして、校舎の壁を身軽に駆け抜けるブッチャとエア・トレック初心者のイッキのバトルが始まる。ゴールは北校舎裏の二宮金次郎像。機転をきかして前に出たイッキだったが、重戦車（ブッチャ）の影が背後から襲いかかる…。

ブッチャとの戦いは、東中陸上部女子たちの力を借りてイッキの勝利に終わった。バトルの成り行きを見ていた「八人の王」の一人、「炎の道」の称号を持つスピット・ファイアはイッキの前に始めて姿を見せ、『八本の道と八人の王とエンブレム』のことを告げ去って行った。ブッチャ戦の全てはネットに中継され、多数のストームライダースにも目撃されていた。しかし、なぜかイッキは勝利を素直に喜べずにいた。バトルで勝つ事より、トリックが出来た事の方が快感だった…。イッキにとってＡ・Ｔは空を飛ぶためのものであり、バトルに使われることに抵抗を感じていたのだ。

イッキはＡ・Ｔショップ『グラン・スラム』で拘束服に身を包んだ不思議な少年アギトに出会った。アギトはイッキにＡ・Ｔの未熟さを指摘し、上を目指すのを諦めるよう言い残すと、上空高く飛びあがり夜空に消えていった。唖然と見上げるイッキに、ジャ婆は彼がＡクラスのストームライダーであることを告げた。そしてある日、スカルセイダースのステッカーの上には宣戦布告の合図、ステッカーの上貼りがされていた。そのステッカーは伝説のチーム「眠りの森」だった…。

イッキとのバトルを通じて自由に飛ぶという純粋な気持ちにあらためて気付いたブッチャは、今までのバトルで得たすべてのエンブレムを捨てることにする。そして過酷なバトルでパーツが消耗してしまったイッキにパーツを分け与えた。Ａ・Ｔの修理が済み街に繰り出したイッキとリンゴはいつしかシムカが練習をしている高台の場所に来ていた。イッキはある決断をリンゴに告げようとしていたのだが、勘違いをしたリンゴは思わずシムカのチームに入ることを勧める…。

追試を受けて年間平均が30点以上にならなければ進級できないと、学年主任のオリハラ先生に宣告されたイッキたちは、夜の学校に忍び込んで問題と解答を盗み出すことに。そこでイッキたちを待ち構えていたのは担任のトンちゃん先生だった。トンちゃん先生は試験解答と交換でＡ・Ｔを使ってある時計を動かして欲しいと頼む。

イッキ、カズ、オニギリは本格的に自分達のチーム作りを始めた。正式なバトルを行うには、最低５人のチーム編成でなければならない。そこで、エミリや弥生達の力を借りて仲間を募るが、引っかかってくるのはカスばかり。あきれ果てたリンゴは、Ａクラス同士のパーツ・ウォウの情報を持ってくる。戦うのは、Ａ・Ｔプロライダーを目指す「金鉄ブルズ」とチーム「アギト」。彼らがそこで見たものは、凄惨にして残酷な戦いをする少年アギトの圧倒的な強さだった。

一方的に攻撃をうけたＴ・ゴンゾーはクレーンに宙づりとなり、Ａクラス同士のパーツ・ウォウは『牙の王』アギトの勝利に終わった。そのバトルを見守っていた（風）Ｇメンたちが包囲網を狭めて行く。イッキはその追撃を振ろうとするが、Ｇメンの頭上を越えてきたアギトの急襲を受ける。そして、廃プラント工場最上部から空へと脱出するイッキ達を追い、アギトも空中へ飛び出した…。

東中２年１組に編入してきたアキトは、クラスの女子の人気を独り占め。そんなアキトを見て、より一層自分の影の薄さを感じるカズはある日、引退した３年の先代東中ガンズ・マキに呼び出される。マキは、26代受け継がれた東中ガンズがイッキによって途絶えてしまうことを案じ、イッキにけじめを入れるようカズに命令する。しかし、カズは自ら傷つきながらも先代ガンズ達を殲滅した。イッキ達はチーム服選びやエンブレムの作成など着々と進め、ついにチーム名が決まった。その名は暴風族『小烏丸』！そして新たなバトルが始まろうとしていた。

「小烏丸」と「サーベルタイガー」のパーツ・ウォウ『Ｆクラス』が始まった。勝利確実だと思っていたブッチャが自らの体重で自滅。そしてオニギリも敗北してしまう。アギトの必勝を期待するイッキだったが、格下との戦いに怒るアギトは出場を辞退し、最大の危機を迎える。その時、突如、救世主が現れた。その少女はスクール水着に身を包み、自らをクロワッサン仮面と名乗った…。

「サーベルタイガー」とのバトルに勝利したイッキはナツミからトロパイオンの塔のことを聞く。それは、八本の道と、八人の王。そして王の証の八個のレガリアを巡る伝説の『空の王』の言い伝えだった。数日後、プロレス観戦に向ったミカン、リンゴ、ウメ。そこで戦う花形マスクレスラー、デスラーバートレットこそ野山野家の家計維持のため戦っているリカ姉だった。一方、一人残されたイッキは、立ち寄ったコンビニで三匹の犬と不思議な車椅子の男と出会う。

リカはイッキがコンビニで出会った不思議な車椅子の男を訪ねた。それは、かつての『眠りの森』初代総長・武内空だった。リカは後を付けて来ていたイッキに「眠りの森」の悲しい過去を語る。Ａ・Ｔ禁止命令に納得いかないイッキに、Ａ・Ｔライダー同士が軽々しく命を代償に戦うべきではないと諭すが、まったく聞き入れない。そして、誇りをかけ、新旧「空の王」候補+犬三匹ＶＳ新旧「眠りの森」のバトルが始まった！

新旧「空の王」+犬3匹 vs 新旧「眠りの森＜スリーピング・フォレスト＞」バトルは、佳境へと入っていく。昔の誓いを守って、Ａ・Ｔもレガリアも身に付けないまま戦うリカと、歴然の力の差を前にしながらもあきらめないイッキ。極限勝負となった、イッキvsリカの死闘の末、次第にリカは押されていく。そのときイッキは、Ａ・Ｔを続ける事の悲劇や哀しみなど、微塵も感じないで、ただ一点、空を追い求めていた･･･

本格的に始動を始めたイッキたちチーム「小烏丸」。しかし、イッキたちの知らない裏では、アギトが近隣のチームを潰してはエリアを拡大するという謎の行動を起こしていた。その行動に呼び起こされるように、４聖獣と構成員千人以上を従えるチーム「ベヒーモス」が現れる。想定どおりに進行していたはずのアギトの計画をぶち壊したのは、闘争本能に火が付いたイッキだった。

宇童アキラ率いる、パーツ・ウォウ史上最強のDクラスチーム『ベヒーモス』に、格下Fクラスのイッキたちが挑む!!　閉ざされた一室で、一対一の潰しあいをするという、まさにコンクリートデスマッチ『キューブ』。パーツ・ウォウの中でも、もっともポピュラーでもっとも過激、危険とされるものでルールは無用!!　ブッチャ×『ヘカトンケイル・ボム(=五所瓦風明)』、カズ×『時の支配者＜アイオーン・クロック＞（=左安良)』は、観衆の予想を大きく裏切りが「小烏丸」大善戦。そしてアギトは、奪われた『牙の王＜ブラッディ・ロード＞』のレガリアを取り戻すため、アキラとの因縁の戦いへ！

カズ、ブッチャともに、善戦空しく敗北。もはや敗北が許されないイッキたち。しかし、『石化の盾＜ゴーゴン・シェル＞』の美作涼に圧倒されていたはずのオニギリが、いつの間にか彼女を精神的に追い詰め、念願の一勝をもぎ取った!!　一方、ピンチを向えていたアギトだがイッキが事態を急転させる・・・。

ヒートアップするイッキ&アギトvsアキラ&坂東ミツルのタッグマッチ。檻の中で生きること決意したアキラは空を羽ばたく鳥を嫌い、それを狩ることは地を這う獣の仕事であると考えていた。そこへ現れる蓮花。かつて、アキラとアギトの友情に断絶ももたらした、深いいきさつが明らかとなっていく・・・

イッキ率いる『小烏丸』と、宇童アキラ率いる『ベヒーモス』のバトルは、いよいよ佳境を迎えていた!!　イッキ&アギトは破壊力バツグンの坂東ミツル、そして『超獣』宇童アキラの最強コンビ相手に、クラス格差を感じさせない技の応酬を演じていた。そして、ついに宇童アキラに渾身の一撃を叩き込むイッキ!!　勝利は目前だったが・・・

ベヒーモスとのバトルが世界中に配信され、レガリア所持者として世界中から注目されるチームとなったイッキたち「小烏丸」は、コロ爺（校長）から校舎の中の秘密基地を譲り受け、子供のようにはしゃいでいた。その頃シムカは、ベヒーモス戦で見たイッキの姿を思い浮かべながら決意する。トロパイオンの頂上に居座る『やつら』を倒すためだけにシムカが育て上げた史上最強のメガストームチーム「ジェネシス」を、小烏丸の傘下におくと!!その申し出に、イッキは…!?

ついにシムカが「ジェネシス」を発動した!!　ジェネシスが小烏丸の傘下に入るという情報は瞬く間に全国のライダーたちに広まった。突然の出来事に気持ちの整理がつかないイッキは、グランスラムでジャ婆から「ジェネシス」と「眠りの森」の因縁を聞く。そしてイッキは決断する。ジェネシスを傘下におくと。一ヵ月後、ジェネシスにバトルを挑み、本当の意味でジェネシスを傘下に組み込むことを。修学旅行先の京都でイッキたちを待ち受けていたのは、京都の王が率い、200を超えるチームを従える関西最大のチーム『トライデント』だった!!

小烏丸、ついに京都上陸!!　修学旅行中に、どうにかイッキとの距離を縮めようとするリンゴは、見知らぬ美人とキスをするイッキに、心をかき乱される…。旅行を満喫していた小烏丸は、トライデントの轟の王「ヨシツネ」の策で強襲を受ける。「正直、関西ではアンタらのジェネシス・トップ襲名は誰一人納得しとりまへん。」揺れる関西を鎮めるには、イッキたちの力を見せつけて、実力で黙らさなければならない。そんな中、エミリと弥生が犠牲となって連れ去られてしまう。イッキとリンゴは、逃走する乗用車をＡ・Ｔで追いかける…

逃走車輌を追撃するイッキとリンゴをヨシツネが妨害するがが、イッキの力を引き出すための策であった。トライデントの総本部「鬼三叉三十三間堂」で、イッキたちは3人の幹部の最後のひとり、「ハタケヤマ」の正体がネットへの書き込みによる実在しない人物ということを知る。そして、京都Ａ・Ｔ名物「鬼三十三間堂」で最終決着をつけることに。一歩間違えば仲間を殺しかねないバトルに、轟のレガリアで挑む余裕のヨシツネ。果たしてイッキは…!?

A・Tバトル「鬼三十三間堂」に、リンゴ、ミカン、ウメや、これまで戦ったライダーたちも駆けつけた。いよいよイッキが跳ぶ。だが、ベヒーモス戦で見せたアギトとの合体技が、轟の王ヨシツネの逆鱗に触れた。命を懸けて跳ぼうとする人間、それを信頼した仲間の想い…　このバトルの本当の意味を知り、イッキは驚くほど素直に頭を下げ、再びチャレンジする。傷だらけになり、フラフラになりながらもひたすらチャレンジし続けるイッキの中に、ギャラリーは王の可能性を感じ始める。そして彼は…ついに本物の『翼』を見出し、最長記録を塗り替える。新総長として誰もがイッキを認めた瞬間であった。そして彼は跳び続ける。いつまでも、どこまでも…遠くへ。