1999年、4月―。東方と言う姓の人物を探して日本のS市杜王町にやってきた空条承太郎は、駅前で不良に囲まれた一人の少年に遭遇する。亀を傷つける不良に対して、怒りもせず、頭を下げて謝るその少年の姿に不快感を抱く承太郎だったが、次の瞬間、衝撃の言葉を耳にする。その少年の名前は、東方仗助。彼こそ承太郎が探していた人物だった―。

杜王町に潜む凶悪殺人犯、アンジェロのスタンドを目撃した仗助は、その件を承太郎に報告する。何らかの方法で人間の体内に入ってくるタイプのスタンドだと考えた承太郎は、自分が行くまで物を一切口にするな、水場に近づくなと仗助に注意するが、まさにその時、コーヒーを介して仗助の母・朋子の体内にスタンドが侵入してしまう！仗助は慌てることなく、ある行動に出るのだが―。

アンジェロのスタンド能力は、謎の弓と矢によって引き出されたものだった。しかも、その弓と矢にはどうやらDIOも関わりがあるらしい―！アンジェロを倒したところでこの町の危機が去ったとは考えられない仗助と承太郎は、弓と矢の行方を追うことを決意する。それから数日後、仗助とともに帰宅をしていた康一は、仗助の家の前の空き家に人影を見かける―。

弓と矢で射られ瀕死の重傷を負った康一を助けるため、虹村邸の中へと歩を進める仗助。その彼を天井の闇の中から無数の光が攻撃してきた。仗助は間一髪でかわすも、攻撃を受けた億泰の顔面には無数の穴が！仗助は形兆のスタンドの正体を話せば傷を治してやると億泰に持ちかける。しかし、それでもしゃべろうとしない億泰に対して、仗助は驚きの行動に出る！

形兆を打ち破った仗助と康一。これ以上被害者が出ないよう、弓と矢を探して破壊することにした2人は、屋根裏部屋の奥でそれを発見する。だが、薄暗い部屋の奥からは何かをひっかくような音と奇妙な叫び声が！意を決した仗助が部屋の中へ飛び込もうとしたその瞬間、怪物のような手が康一の足をつかみ―。

自転車で学校へ向かう途中、康一は袋に入った猫をひいてしまった。あまりの事に慌てふためく康一。そこへ小林玉美という男が現れる。事故にも関わらず、猫を埋葬してやるから金を出せと言い始める玉美。訳が分からずあっけにとられる康一を、猫をひき殺してタダで立ち去るのかと責め立てる。罪悪感にかられた康一の胸に錠前が現れて―！

玉美からぶどうヶ丘高校の間田敏和が、スタンド使いかもしれないと聞いた仗助と康一は、それが本当か学校内を調べ始める。間田のロッカーの中を調べる仗助だったが、その中には不思議な木製の人形が入っている以外、特に変わったところは見当たらない。しかしその時、人形は見る間に仗助そっくりの姿に変身し、二人に攻撃を仕掛けてきて―！

同級生の山岸由花子から好きだと告白された康一。はじめは告白に嬉しさを隠せなかったが、突然キレたり、しおらしくなったりする由花子の姿に引いてしまう…。さらに翌日には、1日で編んだという手編みのセーターや手作り弁当などを用意してきて、康一はそんな彼女の好意に異常さを感じ始める。思い込みの激しい由花子の行動はますますエスカレート。ついにとんでもない行動に出る。

どんどんエスカレートしていく監禁生活に耐えきれなくなった康一は脱出を試みる。由花子との会話からどこかに電話があると考えエコーズを使って周囲を捜索、公衆電話を発見した康一は仗助たちに連絡をとろうとするが、その考えは由花子に読まれていた。作戦を見透かされ絶望する康一。余裕の由花子は食材を仕入れるため公衆電話へ向かうが、そこで予期せぬ出来事が起こる！

杜王町に新しくできたイタリア料理店にやってきた仗助と億泰。この店はお客からのオーダーに応えるのではなく、シェフのトニオが客を見て料理を決めるという変わった料理店だった。トニオは億泰を快適な気持ちにするための料理として、まず水を提供すると、一口飲んだ億泰はあまりのうまさに大感動！感動で次々と涙があふれてくるのだが、次第に体が異常な反応を見せ始めて―。

レッド・ホット・チリ・ペッパーがついに仗助の前に姿を現す。承太郎以上とも思えるパワーを発揮し、電気の通るところであればどこでも移動ができ、そしてそのパワーを持ちながら遠隔操作もできるということに仗助も改めて脅威を感じるのだった。翌日、承太郎に呼び出された仗助たちは、ある人物が杜王町に向かっていると知らされる―。

ジョセフ・ジョースターの命を狙うレッド・ホット・チリ・ペッパーを倒すべく、仗助たちは港に集まっていた。バッテリーのついたものでジョセフの船へと乗り込むであろうと考えた承太郎は、仗助と康一を港に残し、何かが飛び立ったら本体を探して撃退するよう命じる。ジョセフに対する複雑な気持ちを抱く仗助の前に、勝利を確信したレッド・ホット・チリ・ペッパーの本体が姿を現す！

音石明を捕まえ、弓と矢を無事に回収することができた仗助たち。事件は無事解決し杜王町には平和が戻るが、仗助には大きな問題が―。未だに打ち解けられない父、ジョセフとの関係だ。遠くから母を見るだけという条件で自宅まで連れて行こうとするのだが、耳は遠いわ、勝手に違う方向へ向かうバスに乗ろうとするわと振りまわされてばかり。しかもジョセフは、近くにスタンド使いがいると言いだして―。

大人気漫画「ピンクダークの少年」の作者、岸辺露伴が杜王町に住んでいると知って自宅にサインをもらいに行く康一と間田。中から出てきた露伴はサインすることを快諾してくれただけでなく、仕事場を見学するよう家の中へと招き入れてくれて康一たちは大興奮！しかしリアリティを追及する露伴の度を超えた行動に、康一は次第に恐怖を覚えはじめ―。

いつの間にか露伴の自宅前にやってきていた康一がおそるおそる家の中に入ると、そこにはものすごいスピードで漫画を描く露伴の姿があった。昨日、康一の体験を読んだことで創作意欲が掻き立てられ、漫画を描きたくて描きたくてしょうがないというのだ。ヘブンズ・ドアーの能力でまたも康一を本に変えた露伴が、ページを破り取ろうとしたその時、玄関に予期せぬ人物が現れる！

突然、承太郎からハンティングに誘われた仗助。その目的は、音石明によってスタンド能力を身に付けた「ネズミ」を狩りに行くというものだった。仗助たちが、ネズミが射られた用水路にやってくると、そこには煮こごりのような状態で固められた何十匹ものネズミの異様な死体が！自分たちが追っているネズミの仕業と考え排水溝の先へと進むと、それは農家の 下水へとつながっていて…。

康一と露伴は奇妙な光景を目にしていた。目の前に、地図にはない謎の小道があるのだ。この道がいったいどこへ続くのか…ふたりが進んでみるとそこは空き家や電気の切れた自動販売機、地図に載っていない曲がり角や道が広がっていた。不思議に思う康一たちだが、そこで更なる異変に気づく。何度やっても右左右と曲がっている最初の場所に戻ってきてしまうのだ。露伴は何者かにスタンド攻撃を受けているのではと考えるのだが―。

貯金がなくなり頭を抱える仗助の前に1円玉を持った小型のスタンドが現れた。驚いた仗助がその後を追いかけていくと、そこには新たなスタンド使い、矢安宮重清（重ちー）の姿が！自身のスタンド、ハーヴェストを使って町中に落ちている小銭を集めているという重ちーの行動に感心した仗助は、ハーヴェストを使ったあることを思いつく。

５００万円の当選宝くじを手に入れ銀行へ換金にやってきた仗助たちだったが、その当選くじが本当に仗助たちのものか行員に怪しまれてしまう。自分たちで買ったとしらを切る仗助だが、宝くじの裏には仗助たちとは別の人物の名前と電話番号が書いてあると指摘され、さらに行員はその番号に電話をかけ始めた！言い逃れできない状況に追い込まれた仗助は、ある行動に出るのだが―。

康一にまったく振り向いてもらえないことに落ち込んでいた由花子は、とある店の前で足を止める。エステ「シンデレラ」、その店は普通のエステとは違い「幸福の顔」を作るという変わった店だった。エステティシャンの辻彩に「愛と出会う顔」にしてもらった由花子が町に出ると、さっそく康一に遭遇。しかも、いつもと様子が違ってとてもいい委囲気に…。これまでの人生で最高の幸せを感じる由花子だったが、その効果は30分しか持たず…。

行きかう人々で賑わう昼時の町中、吉良吉影は女子社員の誘いを断ってパン屋でサンドイッチを買うと公園で1人、ランチを楽しんでいた。そこへ通りかかった重ちーは誤って自分のサンドイッチと吉良のサンドイッチの袋を取り違えてしまう。それに気づき、血相を変え重ちーを追いかける吉良。実は、吉良の袋の中にはサンドイッチではない別のものが入っていて―。

吉良吉影は杜王町に潜んでいた殺人鬼であり、そしてスタンド使いでもあった。自身の秘密を知った重ちーを消そうとする吉良にハーヴェストで応戦する重ちーだったが、吉良のスタンド、キラークイーンの特殊能力により瀕死の重傷を負ってしまう。一瞬の隙をつき、吉良の前から逃げることに成功した重ちーはクレイジー・ダイヤモンドに傷を治してもらうため、そして吉良の脅威を知らせるため仗助の元へ向かう。

ボタンの持ち主を探していた承太郎と康一は靴のムカデ屋で殺人鬼・吉良吉影のスタンドが放つ第２の爆弾「シアーハートアタック」に遭遇する。康一は逃げる吉良を追おうとするが、承太郎はそれよりも再び攻撃する隙を狙っているであろうシアーハートアタックを警戒するよう促す。まずは犯人を確保すべきと考えた康一は慎重な行動をとる承太郎に納得がいかない。しかし、次の瞬間、シアーハートアタックが康一に取り付き―！

進化したエコーズＡＣＴ３の能力でシアーハートアタックを重くし、なんとか難を逃れた康一だったが、そこへ殺人鬼・吉良吉影が姿を現す！ついに目の前に現れた殺人鬼に強い怒りを感じた康一はＡＣＴ３で吉良に対抗するが、まったく歯が立たない。公衆の面前で恥をかかされたことに気がおさまらない吉良は、康一に容赦ない攻撃を浴びせるのだが…。

吉良吉影の手がかりを得るため、かつて吉良が住んでいた家を調査する仗助たち。それといった特徴のない吉良だが、承太郎は家の中の物から高い知能と能力を隠すため、わざと自分の長所や短所を人前に出さない男だと分析する。それと同時に、長年切った爪とそのデータを机の引き出しに保管しているのを発見。仗助たちは平凡な男の異常な趣味を目の当たりにし、不気味さを感じていた。すると、ふいに机上にあるポラロイドがひとりでにシャッターを切って…。

弓と矢を奪い仗助たちの元から逃走した吉良吉廣は、息子の吉影を守るため味方となるスタンド使いを探していた。矢に射抜きたいものを選べと告げると、矢はある人物を差す―。その頃、吉良吉影を追う露伴は杜王駅前で通勤中の会社員の写真を撮影していた。吉良が誰かとすり替わったのであればそいつとして通勤していると考えたのだ。吉良がその家族を消し去る前に見つけたいと願う露伴。そこに突然、少年がジャンケンをしてほしいと声をかけてきた。

顔を奪い、川尻浩作として生活を始めた吉良だが、自分の本性を隠したまま生活をすることにいらだちを覚え始めていた。道行く女性を見ては自分の本性を打ち明けたい、その細い首を絞め殺してみたい…という衝動を懸命に抑える吉良。しかし、川尻の妻・しのぶの首筋を見た瞬間、殺人衝動に駆られて―！一方、仗助たちは杜王町の外れの麦畑でミステリー・サークルに倒れた不思議な男を発見する。

チンチロリン勝負でイカサマがおこなわれていると感じた露伴は自身の小指にペンを突き立てる！次の勝負で仗助のイカサマを見破れなければ、２００万円でクレイジー・ダイヤモンドに治療を頼んでやるが、イカサマの正体を見つけたときは、仗助の小指を貰うという露伴。さらに、取り立て人として玉美を呼び出し、心の錠前で、仗助がイカサマをしないという逃げ道も封じる！！

露伴に窮地を救われた仗助は、謎の足跡型スタンドの本体を探す。どこまでも追ってくるスタンドをバイクで振り切り、康一に電話をしてエコーズで敵本体を探してもらおうと考えるが、仗助の匂いを覚えたスタンドは大まかな位置をつかんで仗助の傍へ現れるため、時速６０キロ以下に減速する事すらできない。何とか携帯電話を入手し康一へ連絡を取ることに成功するが、気が付くと目の前には海が迫っていて―！

ある朝、しのぶから地下室で喉に大きな穴が開いたブリティッシュ・ブルー種の猫を見つけたという話を聞いた川尻。あの『矢』で射抜かれた猫なのではないかと考えた川尻が地下室へ様子を見に行くと、そこには死んだ猫の姿があった。猫に恐怖したしのぶがホウキを振り回した際に倒したビンの破片で喉を切って死んでしまったようだ。川尻は家の庭に猫を埋葬してやるのだが、翌日、猫を埋めた場所からは怪しげな植物が生えて…。

行方不明となった吉良吉影の姿を探していた吉廣は川尻浩作を発見する。間違いなく息子の吉影だと確信した吉廣は川尻に近づこうとするが、その後ろには川尻をビデオで隠し撮りする早人の姿が！露伴や承太郎たちも吉影を捜索している中、このままでは見つかってしまうと考えた吉廣はある行動に出る。一方、登校中の仗助と億泰は道端で双眼鏡に変身した未起隆に遭遇。使われていない鉄塔を見てくれと言われ、双眼鏡を覗くと、そこには鉄塔の上で生活する男がいた！

火事の修理と見積もりのため、露伴の家に一級建築士の乙雅三がやってきた。露伴は家の中に乙を招き入れるが、乙のとる奇怪な行動に興味を惹かれる。その頃、仗助は鉄塔に捕らわれてしまった未起隆を助けるため、再び鉄塔内で鋼田一と対峙していた。しかし、鉄塔の構造を熟知した鋼田一は仗助の攻撃を余裕でかわすと、今度は思いもよらぬ攻撃を仕掛けてきて…。

乙雅三の背中を見たことで露伴はスタンドのチープ・トリックに取り憑かれてしまった。チープ・トリックへの攻撃はそのまま本体である露伴自身に返ってきてしまうため、むやみに攻撃することもできず、露伴は窮地に立たされる。そして、康一を探していた仗助と噴上の前にあらゆるものを紙にして閉じ込めるスタンド・エニグマを持つ少年が現れる。エニグマの少年がポケットから取り出した紙にはあるものが隠されていて…。

チープ・トリックの攻撃に困り果て、自宅に康一を呼び出し助けを求める露伴だったが、スタンドが取り憑いた背中をどうしても見せようとしない露伴の姿に、康一はからかわれているのではないかと不信感を抱き、怒って帰ってしまう。チープ・トリックに屈辱を味わわされ怒りに震える露伴は、意を決して自宅を出て杜王グランドホテルに向かうことにする。しかし、それは背中を見られる危険性のある過酷なものだった！

追い詰められた川尻浩作は、早人を手にかけてしまった。事故に見えるよう早人を殺害したが、露伴たちが早人の存在に気づき、明日にも川尻家を調べに来ようとしているという最悪のタイミングだった。このままでは、正体がバレる、捕まってしまう―！絶望の淵に追い詰められた川尻だったが、突如、吉廣の持っていた矢が川尻を突き刺して―！

キラークイーン第３の能力「バイツァ・ダスト」によって岸辺露伴を爆破し、同じ朝に戻ってきたということを聞かされた早人は、キラ・ヨシカゲを倒せるのは露伴のような「能力を持つ者」だけだと思い、露伴を死なせずにキラのことを伝えようとする。しかし、一度起こった運命の結果は変わらない。早人が露伴に会わなくても露伴は爆発してしまう。キラ・ヨシカゲを倒せないのかと苦しむ早人の目の前に、さらなる人物が現れ…。

ストレイ・キャットの空気弾で吉良を殺そうとした早人の作戦は失敗に終わった。早人が何度も同じ朝を往復していると察した吉良は、露伴の他にも何人かを吹き飛ばしている、そしてこれ以上同じ朝に早人を戻らせることは危険だと思い、今回でバイツァ・ダストを解除しようと考える。「運命は」自分に味方してくれていると確信した吉良だったが、そこにある人物が現れた。

キラークイーンとストレイ・キャットの攻撃によって追い詰められた仗助と早人は接近戦に持ち込むため近くの民家に逃げ込むが、そこへ空気弾が壁をすり抜け入り込んできた。灰皿の灰をまき、空気弾を視認できる状況にすることでかわそうとする仗助だったが、なぜか空気弾は仗助を追いかけてくる！外から見えるはずがないのに確実に仗助を狙っている空気弾に仗助と早人は動揺する―。

ついに仗助たちは吉良を追い詰めた！承太郎たちも集まり、絶望の淵に立たされた吉良だったが、それでもなお、助けにやってきた救急隊員の女性にバイツァ・ダストを仕掛け、時間を吹き飛ばそうする。自ら女性に自分の正体を明かすことでバイツァ・ダストの発動条件を満たした吉良は、キラークイーンのスイッチを押す！杜王町の未来をかけた最終決戦、いよいよ決着―！