ハンターに憧れる少女、ルビー・ローズは学長のオズピンにその力を見出され、姉のヤン・シャオロンとともに、ハンター養成学校のビーコン・アカデミーに入学することになる。そして世界最大手のダスト製造企業シュニ-・ダスト・カンパニー（S・D・C）の令嬢でありながら父と対立し、課せられたアーマー・ガイガスを倒す試練に打ち勝つことで家を飛び出すことができたワイス・シュニー。S・D・Cの怨敵であるテロ組織ホワイト・ファングから離脱したファウナスの少女、ブレイク・ベラドンナ。彼女たちもまたビーコンの新入生となる。希望と秘めた想いを胸に、ハンターを目指す4人の少女たちの物語が始まる--。

ビーコンの入学式にハンター候補の少年少女たちが集う。個性的な面々が賑わう中、人見知りのルビーはヤンに友達を作るよう促されるが、ブレイクにはすげなくされ、ワイスを怒らせてしまい落ち込む。間もなく実施される実力テストが今後の学園生活をともにするチーム編成を兼ねていることを知り、動揺するルビー。新入生たちとともに危険なグリムが潜む森に飛び込み、最初に出会った相手とペアを組むというルールに焦るルビーだが…。

テストの結果によりルビー、ワイス、ブレイク、ヤンのチームRWBYでの学園生活が始まったが、打ち解けられずにいる4人。ルビーがリーダーに選ばれたことに納得ができないワイスは、優秀な自分こそがリーダーに相応しいと教授にアピールするが、「最高のチームメイトを目指せ」と諭される。一方、ノーラ、ピュラ、レンたちと共に編成されたチームJNPRのリーダーに選ばれたジョーンは、小心者で実力不足な自身に落胆しているところをグリム・ナイトメアに捕らわれてしまう。

雪原をスノーボードで滑走するルビー。そこはグリム・ナイトメアに取り憑かれたワイスの精神を表した夢の中の世界。ナイトメア専門のハンター、シオンの協力により、ワイスの夢の中へ潜入したルビーはナイトメアが根づいている場所を目指す。ナイトメアに取り憑かれた者は悪夢に囚われ眠り続け、オーラと生命力を奪われてしまう。既にワイスは危険な状態。早く解放してあげなければ、と意気込むルビーだが、ワイスの心が投影された世界そのものに行き先を阻まれる。

夢の中でワイスに襲われて窮地に陥ったところをシオンに救われたルビー。夢から目覚めてからも、ワイスの攻撃的な言葉に不安になるルビーだが、ヤンとブレイクとともに再びワイスの夢の中へ挑む。シュニ-家が支配し、ネガワイスが守る夢の中の帝国はルビーを逃がしたことでさらに警戒態勢が強化されていた。ワイスにとってシュニ-家がどれだけ重要であるか、自分たちはどんな存在なのか、そしてホワイト・ファングに対する恐怖と嫌悪を見た3人は、戸惑いつつも夢の中を進む。

夢の深層に辿り着いたルビーたちだが、ネガワイスがブレイクを排除しようと攻撃する。自分やファウナスを敵視する言葉に傷つき、容赦のない攻撃に苦戦するブレイク。ナイトメアを発見したものの、ルビーとヤンの裏切りとブレイクへの憎しみで怒りを爆発させるネガワイスには敵わず、現実世界への撤退を余儀なくされる。この失敗で帝国への潜入、つまりはナイトメアの討伐がさらに困難になることに意気消沈し、ワイスの心を探ることに暗雲が垂れ込めたルビーたちは…。

チームJNPRやペニー、サンからのアドバイスを得て、新たな作戦を開始するルビーたち。ナイトメアに免疫があるジョーンが加わり、4人でワイスの夢の中へ潜り込む。そして、ホワイト・ファングから保護した列車で一挙に帝国の中核付近に到達することができた。ナイトメアの影響を受けずに自由に動くことができるジョーンは、帝国に閉じ込められていた夢の中の住人・シリーズを解放し、新たなレリックを手に入れることに成功。すると突然、大勢の幼いワイスたちが飛び出してくる。

異形化したシリーズたちとバグで異常化したロボット兵が暴れ回り、街は崩壊。状況が混乱する中、巨大なニコラス像を引き連れたネガワイスが現れ、シリーズたちを次々捕獲してゆく。甲冑を身に纏い、アーマー・ガイガスを彷彿とさせる姿となったジャック像に追い詰められたジョーンは果敢に立ち向かうも、夢の住人であるピュラとともに捕らえられてしまう。ルビーたちはなんとかナイトメアが巣くう夢の中核に辿り着くも、ネガワイスが立ち塞がり、ヤンとブレイクは魔法陣に飲み込まれて消えてしまう。

寮の部屋にて。ワイスがルビーにコーヒーを差し出して微笑み、語り合う2人。「何事も理由はあるもの」という言葉を残し去ってゆくワイス。それは、弱った心をナイトメアに捕らわれてしまったルビーの夢だった。ジョーンの助けで危ういところから目覚めたルビー。一方、ヤンとブレイクはホワイト・ファングとS・D・Cとの争いの歴史を象徴したような館に飛ばされていた。ワイスの夢に戻ったルビー、そしてブレイクは、それぞれ新たな作戦を提案する。

自身にナイトメアを取り憑かせてネガワイスに対抗するという、危険すぎるブレイクの提案。ヤンが反対するもブレイクの決心は固く、ワイスの切迫した状況にシオンとオズピンも了承する。悪夢に包まれたブレイクは、現れた禍々しい影の群れに向かって「シュニー・ダスト・カンパニーを葬れ」と号令をかける。その姿は、かつて彼女が決別したアダムそのものだった。グリムともホワイト・ファングとも判判別しがたい群れを引き連れ、ネガワイスに襲いかかる。怒りとともに、それに受けて立つネガワイス。ルビーはこの隙に、ナイトメアが根付く夢の中核へ向かう。

ヤンはニコラス像と、ジョーンとシリーズたちはジャック像と、そしてワイスの悪夢から生まれたロボット軍とブレイクの悪夢から生まれた異形のホワイト・ファングが、それぞれぶつかり合う。各所で戦いが繰り広げられる中、激突するネガワイスとネガブレイク。虐げられてきたファウナスの怒りをぶつけるネガブレイクに気圧されながらも対抗せんとするワイス。夢の中核に辿り着いたルビーはナイトメアを包むイバラを攻撃するも、すぐに再生して倒すことができない。焦るルビーは、自身が見た夢でのワイスの言葉を思い出す。

ナイトメアを倒し、悪夢から解放され学園生活に戻ったチームRWBYとJNPR。以前より距離の近づいたチームメイトたち。オズピンと、再び旅立つシオンは生徒たちの成長を見守る。仲間との信頼関係が力になることを実感し、ルビーはリーダーとして前向きに頑張ると奮起し、ヤンはそんな妹を応援する。そして、ワイスとブレイクはお互いを仲間として受け入れると約束する。絆を深めた仲間たちとともに、少女たちはハンターへの道を前へと進んでゆく。