何者かにより、52枚のカードに封印されていたアンデッドが現代に甦った。人類基盤史研究所・BOARDが開発したベルトを使い、仮面ライダーギャレンと仮面ライダーブレイドに変身した橘と剣崎は、アンデッドを再び封印するために戦っていた。そんな彼らの前に現れた白井は、仮面ライダーについて取材させろと言う。

「橘さんが裏切ったなんて」という剣崎の叫びもむなしく、戦いを静観し、背を向けて去る橘。BOARDはアンデッドによって壊滅させられた。本当のことも知らず、何のために戦ってきたのか？　剣崎は深い絶望から立ち直れないでいた。その頃、新たなアンデッドが出現。少女、天音が危険にさらされていると聞いた始は……。

剣崎たちの前に現れた、バーチャル映像の烏丸。栞がコンタクトを取ろうとアクセスを試みるが、うまくいかない。一方、橘は自分の身体を襲う痛みに悩まされていた。同時に起こる破滅のイメージ……、まるで自分の体が砕け散るような……。それは、ライダーに変身することと関係があるのか？

始の部屋に降る銀の粉、それはアンデッドからカリスへの挑戦状なのか？　橘の不調はライダーシステムの不備によるものだと聞いた剣崎。このまま戦い続ければ、俺の身体もボロボロになるのではないかと、不安がよぎる。一方、栞は橘の「烏丸たちが封印を解いた」という言葉が気にかかっていた。

謎のライダー、カリスは敵なのか？　その正体である始は、遥香と天音と一緒に住んでいるのだが、真意はわからない。死んだ人の声が聞こえるという洞窟へ出かけたいと、虎太郎にせがむ天音。剣崎も一緒に出かけると、そこにはアンデッドが。一方、橘は日々限界に近づいていく己の身体に怯え、誰に対しても心を閉ざしていた。

始がカリスではないかとの疑惑を持ったまま、ブレイドはギャレンを止めるため立ち向かう。戦い続けることだけが破滅から逃れる唯一の方法と信じているギャレンはそんなブレイドに対し、攻撃の手をゆるめない。そんなころ、カリスに呼びかけた謎の男が新たな動きを始める。剣崎、橘に迫る第三の脅威の正体とは？

謎の男たちに攫われた剣崎。伊坂の攻撃を何とか逃れた橘は、栞たちと連絡を取り、一緒に行方を探し始める。伊坂たちは、ブレイドを使って、ある実験を始めようとしていた。その実験の場に始を連れて行く伊坂。始の目の前で繰り広げられる光景とは……。一方、体の不調の原因は「恐怖心」と言われた橘は……。

ダメージを受けている橘を連れ、剣崎と烏丸はかろうじて脱出する。白井家に集合する剣崎、橘、栞、烏丸……。第2の謎の組織に囚われていたという烏丸。伊坂の正体に話が及んだとき、剣崎は……。かつてBOARDで働いていたメンバーが集まった。そして、始の心情にも大きな変化が現れる。

始の正体はアンデッドなのかと、怒りのまま戦いを挑む剣崎。そこに栞から「アンデッドが現れた」との連絡が入る。その場所は橘が小夜子といる場所だった。一度は戦いを捨てた橘だが、襲われる人々を前に決意する……。一方、ハカランダを出た始は、追われていた一人の若者を助ける。その出会いが彼に……。

伊坂の手に落ちた橘。その処置で橘は恐怖心を克服したように見えるのだが、伊坂は何を企んでいるのか？　一方、始は出会った少年・仁に人間の感情について尋ねる。もちろんまだ自分の正体について、仁は何も知らない。追いつめられる橘と、それを必死に追う剣崎。運命に翻弄されるライダーたちだったが……。

ブレイドを倒せという伊坂の言葉に操られるかのように、ギャレンはブレイドに攻撃をしかける。信じられない思いの剣崎、栞。橘の身を案じる小夜子も剣崎たちと合流。橘を救うことができるのか？　一方、始は仁と居続けていた。だが、そこへアンデッドが現れ、始はカリスとなった。その頃、新たなアンデッドが現れる。

始と仁に近づく、新たなアンデッドの影。ひと時の安らぎを見つけた始だったが……。最後のカテゴリーAが現れた。伊坂の命じるまま、それを追う橘。同じくカテゴリーAを追うことでしか、橘を止めるすべのない剣崎。その身を案じながら、変化の原因である植物の分析を進める小夜子。交錯するそれぞれの思いは橘に届くのか？

カテゴリーAの蜘蛛アンデッドをめぐり、対立するブレイドとギャレン。蜘蛛アンデッドは新たな行動を起こす。その秘密を知る始に剣崎は近づこうとする。一方、その新たな動きに巻き込まれようとする少年・睦月がいた。伊坂と橘、剣崎、そして睦月。最後のカテゴリーAをめぐる関係に、始も巻き込まれていく……。

ギャレンの攻撃に崖下に落ちたカリス。始は死んでしまったのか？　アンデッドを追って駆けつけた剣崎は、崖下に瀕死の始を見つける。一方、カテゴリーAを追う橘。その耳にかつての仲間たちの声は届かない。橘を追う小夜子は思い切った行動に出るが……。剣崎と始、橘と小夜子。それぞれの関係に転機が訪れる。

小夜子の身体を抱きかかえた橘の手の中で彼女は息絶えた。一体、誰が……。橘の疑念は伊坂に向いていた。一方、最後のカテゴリーAのカードを手にした伊坂は、ライダーの適合者探しを強引に進めていく。そして、遥香、天音を囮としたアンデッドの呼びかけに駆けつける始。そして、剣崎もその後を追っていた。

小夜子の仇、伊坂を倒した橘。伊坂が封印されたことにより、正気にかえる烏丸所長。そして、橘はギャレンのベルトを鳥丸に返却し、戦いから離れる決意をする。一方、ドラゴンフライアンデッドの卑怯なやり方に怒りを覚えたカリス。その戦いの場に駆けつけたブレイドが目にしたのは……。

第4のライダー、レンゲルは今までにない力でブレイド、カリスを翻弄する。変身した睦月は自分のしたことの記憶がないが、その身体に変化が起き始めていた。彼は、幼少の頃の体験が引き金となる悪夢に悩まされていたのだ……。一方、橘は睦月のことが気がかりで、その行方を探していた。

睦月のレンゲルへの変身を目の当たりにした剣崎。ところが、レンゲルはアンデッドだけでなく、ブレイドにも襲いかかってきた。邪悪な意思をもったレンゲルのベルト。その力に捕らわれる睦月。一方、橘より前にギャレンの適合者であった桐生は、戦うことをやめしまった橘を責める。

レンゲルへと変身を遂げた桐生。アンデッドを操り、酔いしれたかのように攻撃を続ける。だが、既に戦いを放棄した橘は……。行き場のない「正義」への憧れ。ようやく今、「力」を手に入れた桐生。暗闇から抜け出すため、「力」に執着する睦月。レンゲルのベルトが男たちの運命を狂わせていく……。

レンゲルのベルトを求めて、剣崎が睦月の前に現れた。だが、睦月はとぼけて逃げ出してしまう。そして橘も睦月に、レンゲルのベルトを返すように迫るが、睦月はレンゲルに変身する。一方、謎の美しい女性・みゆきと出会った虎太郎に、アンデッドの気配が近づいていた。それを感知した始は……。

虎太郎に近づくアンデッドの影。ブレイドは上級アンデッドを撃退するも、新たな危機が……。一方、ギャレンに襲い掛かるカリス。そのパワーに呼応するように睦月の体に変化が起き、レンゲルに変身してしまう。だが、カテゴリーAに弄ばれるかのように、睦月は力を自由にできない。その様子を見た橘は……。

カテゴリーAに操られないようにと、橘は睦月に特訓を続ける。その頃、地下で人を襲うアンデッドが現れた。駆けつけた睦月は、地中に引き込まれ……。一方、始に遥香が写真の仕事を紹介した。そこに近づいてきた一人の男は「カリス」について語り始める。ライダーたちが背負わなくてはならない運命とは？

人々を助けることで睦月の心に湧き上がる思い。一方、カリスに近づくアンデッド。「一万年前の約束」とは何か？　その行動はやがてカリスの秘密へと近づいていく。そして、亡くなった天音の父が肌身話さず持っていた家族写真を始が持っていたことを知る神丘。神丘も始、そしてカリスの過去へと近づいていく。

封印できないアンデッドが現れた。戸惑う睦月の前に現れた謎の集団。彼らはアンデッドハンターと名乗り、対アンデッドの秘密兵器を見せる。彼らの目的とは？　BOARDの流れを組む新戦力が登場。彼らと接触するうち、過去に思いをはせる橘、剣崎。皆で理想を目指した、あの日々が甦るのか……。

アンデッドの手に渡ってしまったブラックファング。マシンの力は、アンデッドをもパワーアップさせていく。必死で追うブレイド、ギャレンは取り戻すことができるのか？　そんな頃、一方ではオーキッドアンデッドのみゆきとエレファントアンデッドの戦いが始まっていた。虎太郎は思わず飛び出していくのだが……。

エレファントアンデッドの力はすさまじく、ブレイドはダメージを受ける。剣崎と橘は、そのショックを隠し切れない。そんなとき、嶋昇という男が白井家に訪ねてきた。彼はチベットで烏丸所長と一緒だったと言うのだが……。やがて、エレファントアンデッド、そして嶋もカリス＝始の存在に興味を抱き始める……。

ついに誕生したブレイドジャックフォーム。圧倒的なパワーに喜ぶ剣崎。そんな剣崎を見て、睦月は「自分も強くなりたい」という思いを強くする。徐々に変貌していく睦月が気がかりな橘。嶋も睦月のそんな様子を見て心を痛めていた。嶋は密かに、ある決意を固めていたが……。

カテゴリーAに囚われていく睦月を何とか救いたいと、自ら戦いにいく嶋。剣崎たちは、それは危険な賭けだと止めに行く。諦めきれない嶋は、入院中の橘を訪ね、睦月に「望美」という存在がいることを知る。そこに一つの光明を見出すのだが……。一方、アンデッドである嶋の存在は睦月だけでなく、始にも影響を与えていた。

カリスを標的と定める蛇のアンデッドが現れた。全てを滅ぼすジョーカーを生かしてはおけないと、もう一体のアンデッドとともに猛攻撃をしかけてくる。その戦いの中、始は自分の記憶をなくしてしまう。一方、平和にタコ焼きを売る若者がいた。その彼の姿は始に酷似しているのだが……。始に何が起こったのか？

たこやき屋、三上了と入れ替わった始。「勝ち残る」「切札」など、断片的に甦る記憶。一方、サーペントアンデッドはなおもそんな始を追っていた。何も知らない了に迫る危機。その頃、橘たちもギャレンのパワーアップにはカテゴリーQのカードが必要なことを知り、サーペントアンデッドを探すのだった。

放浪する睦月。その心はもはやカテゴリーAのものになってしまったかのようだった。レンゲルに変身する様を撮影する少年。その企みは……。剣崎は橘とともに始を訪ねる。だが、始は一向に心を開こうとしない。「ジョーカー」はこの世を滅ぼすのか？　その意味は？　そして、剣崎に危機が迫る。

剣崎を襲う謎のアンデッド。サーチャーに反応せず、封印もできない。そして、そのアンデッドを操るのは？　キングと名乗る少年に捕まった始。時間停止の能力を持つアンデッドを操り、カリスのカードを奪っていく。ジョーカーの姿を見せろと迫る少年に、始は……。その頃、橘の前に、栞の父、広瀬義人が現れるのだった。

ブレイドとギャレン、ジャックフォームとジャックフォームの戦い。ジョーカーをめぐり、剣崎と橘は対立してしまう。戦いながら、ギャレンはブレイドに何か変化が起き始めていることを感じていた。剣崎に助けられた始はハカランダへと戻る。始は自分の内部から湧き上がる「もう一人の自分」に必死に耐えていたのだが……。

どこまでも剣崎を追い続ける改造実験体トライアルD。このままでは自分以外にも被害が及ぶと、剣崎は白井家を出る決意をする。だが、放浪する剣崎の行く手には……。一方、ハカランダに睦月が訪ねてくる。変身できない始を追いつめる睦月。ジョーカーを封印すると、どんなカードになるのか？

新しい姿に進化したブレイド。それは13体のアンデッドとの融合という、本来では有り得ない形態だった。戦いを終えた剣崎は、その場に倒れこんでしまう。一方、剣崎の進化に呼応するように、始にも変化が起こり始めていた。おさえきれないジョーカーの力は、始を侵食し始める。ジョーカー、ブレイドの変貌に広瀬は……。

ジョーカーの反撃ぶりに業をにやしたレンゲルは自分も戦いに加わる。橘のデータを元にしたトライアルEは、ブレイドの動きを確実に予測し、追いつめていく。目の前で家族を失った羽美をなんとか守りたい剣崎は……。一方、剣崎の進化の影響で、ジョーカーから戻れない始。カリスと闘うことによって、自分を取り戻せるのか？

ジョーカーとなって暴走する始。剣崎はキングフォームへと変身する。それがさらにジョーカーを刺激するとも知らず……。広瀬とともにいる橘は、新たなプライムベスタを見せられる。それが新たなトライアルシリーズを生み出し……。凶暴化する始を何とか救おうとする剣崎は、睦月とある取引を試みるのだが……。

剣崎が集めたカードで13枚を揃え、カリスの身体が新しい形態に進化する。トライアルFに向かっていくワイルドカリス。一方、剣崎は広瀬の元へと連れて行かれた。驚く剣崎に、橘は自分たちが進めていたことを語る。剣崎に隠されていた謎とは？　だが、言葉とは裏腹に広瀬は、ある計画を進めようとしていた。

君はトライアルBじゃないか……。広瀬の中でも封印されていた過去の記憶。本物の広瀬義人は死んだのか、それとも生きているのか。一方、彼の指示で動いていた睦月は栞を訪ね、そこで父親のことを話してしまう。父が生きていると聞き、驚く栞。そして彼女のとった行動とは……。

広瀬の研究室で「記憶データ」を見つけた栞は、目の前にいるのはトライアルであり、父ではないことを確信する。一方、睦月がさらわれた本当の目的とは……。今、天王路と広瀬の元で、新たなトライアルが誕生しようとしていた。父の姿をしたトライアルを前に、心が揺れる栞。父と娘、物語の結末は……。

睦月の中に望むものを見出せなかった城光は、睦月の下を去ろうとしていた。一方、新たに現れるギラファアンデッド、金居。彼もまたバトルファイトの意味を問う。剣崎たちを圧倒するその強さとは。今や封印できていないアンデッドは残り4体。そんな中、元BOARD理事長の天王路が暗躍する。

天王路が生み出した合成アンデッド、ティターンはライダーたちを滅ぼすと宣言、矛先を睦月へと向ける。睦月は本当はアンデッドに取り込まれてはいなかったのではないかと確信を深めた橘は、ある行動をとる。一方、バトルファイトのルールを否定された光。目的を失った彼の前に現れたのは……。

タイガーアンデッド、光の行動により、睦月は自分の力でカテゴリーAを封印することができた。つかの間の平和を楽しむライダーたち。だがその一方で、睦月を攻撃したティターンは、さらなる行動に出る。襲われるブレイドとギャレン。そして、ハカランダに現われた剣崎はいつもと様子が違っていた……。

天王路の言葉どおり、互いに戦い始めた4人のライダー。剣崎と橘はティターンの毒にやられてしまったのか？　その戦いを見つめるティターン。さらにその真意を探ろうとする金居がいた。剣崎をマークする始。しかし、ライダー同士の戦いに呼応されるように、始の身体にまた新たな変化が……。

元BOARD理事長、天王路の持つカードに浮かび上がるケルベロスの姿。天王路は神へと挑戦するかのように、新たなアンデッドを誕生させる。始の元へと向かうケルベロスの脅威的な力は……。一方、睦月は光との経験から、アンデッドへ別のアプローチが出来ないかと考え始めていた。

天王路が生み出したケルベロスは、ブレイドキングフォームに倒された。その戦いを見つめていた金居は、ケルベロスに封印の力があることに気がつく。そのカードを手に入れれば、ジョーカーを倒すことができる。その力を狙うカテゴリーキング。そして天王路も……。一方、白井家に運ばれ、目覚めた始は……。

ついに本性をあらわにしたギラファアンデッド。アンデッドを吸収する力を持つケルベロスのカードを手にし、ジョーカー封印へと向かう。一方、ハカランダで対峙する始と金居。始は金居に戦いをやめて、バトルファイトを終わらせようと提案する。だが金居は、そこでかつての雪山での出来事を語り始める……。

残されたダイヤのAカードを握りしめる剣崎。そんなはずはない、との願いもむなしく橘は姿を消した。最後の勝者となったジョーカーの前で、おびただしい数のダークローチが誕生する。次々と襲い掛かるダークローチと戦う、ブレイドとレンゲル。このまま戦いの中で二人とも力尽き、世界は終わってしまうのか……。

ジョーカーとの戦いで睦月は傷つき、剣崎はダークローチとの戦いを続けていた。一方、始は自分を封印することができる剣崎を待っていた。戦い始めれば意思とは関係がなく、最後まで戦い続ける。それがジョーカーの宿命。そして、ブレイドは最後の決戦に挑む。キングフォームになって戦い続ける剣崎の前に現れたのは……。