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2学期初日の朝、羽川翼は通学路で幽霊の少女・八九寺真宵とお喋りする。 その直後、巨大な「虎」の怪異を目撃。同日、自宅が火事で全焼してしまう。
帰る家を失った羽川翼を心配して、自宅に泊めてくれた戦場ヶ原ひたぎ。 翼はひたぎの作った食事を摂り、ひたぎと共に目を覚ます。
学校へ復帰した羽川翼のもとに、後輩の神原駿河が訪ねてきた。 駿河は今晩、阿良々木暦に呼び出されているそうだ。 事情が分からぬままひたぎの家へ帰宅した翼を、意外な人物が迎えに来る。
戦場ヶ原ひたぎの計らいで阿良々木暦の家に身を寄せる事になった羽川翼。暦の家で一晩過ごした翼は、自分が昨晩「ブラック羽川」になっていた事に気が付く。
巨大な虎の怪異・「苛虎」の正体をつきとめた翼は、一通の長い手紙をしたためる。それはいわば彼女のもうひとつの人格である怪異・「ブラック羽川」に向けてのものだった。
8月20日、八九寺真宵の忘れ物を届けるために外出した阿良々木暦は、式神の童女・斧乃木余接と遭遇した。余接にアイスをおごっただけで結局、真宵を見つけられず家に帰った暦は、宿題を何一つやっていないのに、明日が始業式である事に気が付く。
11年前の5月13日に予想外の時間移動をしてしまった、阿良々木暦と忍野忍。暦は「明日の母の日に、母親に会いに行こうとして交通事故に遭い、幽霊となってしまう運命」の八九寺真宵を助けようと思い付く。
交通事故に遭うはずだった八九寺真宵の運命を変える事に成功し、11年後の8月21日に帰って来た阿良々木暦と忍野忍。そこで二人は、元の世界が滅んでしまったことを知る。
怪異の王である吸血鬼・キスショットの力で人類がゾンビ化しているという事に気が付いた忍野忍。阿良々木暦はSOS信号替わりに花火を打ち上げるが、逆にゾンビに囲まれる事態に陥る。そこへ現れたのは、意外な人物で――。
詐欺師・貝木泥舟の「おまじない」によりギスギスしている千石撫子の学校のクラス。 そのため、毎日憂鬱な気分で登校している撫子だったが、そんなある日、彼女はあちこちで白い蛇の姿を見かけるようになる。
蛇の神様、クチナワから自分のご神体を探してほしいと頼まれる千石撫子。引き受けた撫子は白いシュシュの様な姿になったクチナワと一緒に、昼は中学校に行き、夜は町でご神体を探すようになる。
家出と間違われ、暦に保護され阿良々木家で一晩を過ごした撫子。 翌朝、小学校の頃からの友人である暦の妹・月火に「可愛い」と言われることで悩んでいることを話す。
ついにご神体を見つけた撫子。上機嫌なクチナワは撫子に願いを叶えてやると言う。 だが、そこに暦があらわれご神体を手放すよう撫子を説得しはじめる。
忍とのタイムスリップから帰ってきた暦。北白蛇神社から八九寺真宵とともに家に帰り彼女にリュックサックを返す。しかし、その直後に二人は正体不明の『くらやみ』に襲われる。
斧乃木余接の助けで『くらやみ』から逃げた暦と真宵。逃げ込んだ学習塾後の廃墟で『くらやみ』について忍に相談すると、彼女は400年前のことを話し始める。
忍から400年前の話を聞いた暦。その場に余接が合流し、真宵も眠りから目を覚ます。学習塾跡の廃墟で話していた4人だったが、その場に再び『くらやみ』が登場する。
『くらやみ』から逃れ、潜んでいた山から下山した暦たち。 山中の村に立ち寄ったところ臥煙伊豆湖に出会い、『くらやみ』について説明を受ける。
一月一日、宿敵である貝木泥舟に電話をかけた戦場ヶ原ひたぎ。それは自分と、そして阿良々木暦を「死の宣告」から救うための、苦渋の選択だった。
ひたぎの依頼を受けることにした貝木は、暦たちの住む町を訪ね、今回騙す相手である、今や北白蛇神社の神となった女子中学生・千石撫子のことを調べ始める。
北白蛇神社で、千石撫子と対面した貝木。蛇神と化すことで明るい性格になった撫子は貝木に、もうすぐ暦お兄ちゃんを殺すつもりだと無邪気に語りはじめ――。
蛇神・撫子を騙すために、北白蛇神社に日参する貝木だが、帰り道を尾行され、さらには「この件から手を引け」と、謎の脅迫状が届き――。
忍野メメを探しに海外へ行っているはずの羽川翼が、突然貝木を訪ねてきた。翼と情報交換をした貝木は、蛇神・撫子を騙すための仕上げに取り掛かる。
千石撫子を騙しにかかる貝木。しかし撫子は意外にもあっさりと貝木の嘘を看破、大量の白蛇で攻撃してくる。瀕死の詐欺師の舌が最後に吐くのは、嘘か、まことか――。
3年生に進級した神原駿河は忍野扇から、「願いを叶えてくれる悪魔様」の噂を聞かされる。悪魔様の正体を知るべく、会いに向かった駿河の前に現れたのは―――。
朝起きると、駿河の左腕は猿の手から人間の腕に戻っていた。困惑しながらも、喜びを感じている駿河の前に、詐欺師・貝木泥舟が現れる。
貝木からの情報で、再び沼地と会うことを決意した駿河。しかし、逆に蠟花の方が駿河の前に再び現れる。その時、彼女の左腕はかつての駿河のように包帯に巻かれていた。
不幸の蒐集家となった経緯を話す蠟花。さらに彼女は『悪魔』の蒐集を始めた経緯も駿河に語り始める。話が終わり別れる二人だが、その後、火憐から駿河に蠟花の新たな情報がもたらされ……。
体育館で相見える駿河と蠟花。『不幸の蒐集』と『悪魔の蒐集』を止めるべく、ある条件のもと駿河は蠟花にバスケットボールの試合を挑む。
記録前作の化物語がキャラ紹介だとすると、今作は各キャラクターの問題を深掘りする内容。それぞれ拗らせまくっているが、異なる感情が表裏一体である事を上手く言葉で説明している(例えが思い出せないが…
(C)西尾維新/講談社・アニプレックス・シャフト